Derivation and systematic validation of a refined all-atom force field for phosphatidylcholine lipids

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 10, 2012, Pages 3164-3179

  Jämbeck, Joakim P M ^a   Lyubartsev, Alexander P ^a  

^a STOCKHOLM UNIVERSITY   (Sweden)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

APPROXIMATION THEORY; CYTOLOGY; PARAFFINS; PHOSPHOLIPIDS;

ALL-ATOM FORCE FIELD; BI-LAYER; DYNAMIC DATA; EXPERIMENTAL DATA; FORCE FIELDS; FORM FACTORS; GEL PHASE; HIGH-LEVEL AB INITIO CALCULATIONS; HYDROPHILIC AND HYDROPHOBIC; LIPID CHAINS; LIQUID CRYSTALLINE PHASE; ORDER PARAMETER; PARAMETRIZATIONS; PHOSPHATIDYLCHOLINE; PHOSPHOCHOLINE;

LIPID BILAYERS;

EID: 84858321169     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp212503e     Document Type: Article

References (160)

1. Tieleman, D. P.; Marrink, S. J.; Berendsen, H. J. C. Biochim. Biophys. Acta 1997, 1331, 235-270
2. Cantor, R. S. Biochemistry 1997, 36, 2339-2344
3. Lee, A. G. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1666, 62-87
4. Gullingsryd, J.; Schulten, K. Biophys. J. 2004, 86, 3496-3509
5. Jensen, M.; Mouritsen, O. G. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1666, 205-226
6. Botelho, A. V.; Huber, T.; Sakmar, T. P.; Brown, M. F. Biophys. J. 2006, 91, 4464-4477
7. Grossfield, A. V.; Feller, S. E.; Pitman, M. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 4888-4893
8. Nagle, J. F.; Tristram-Nagle, S. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1469, 159-195
9. Vigh, L.; Escribá, P.; Sonnleitner, A.; Sonnleitner, M.; Piotto, S.; Maresca, B.; Horváth, I.; Harwood, J. L. Prog. Lipid Res. 2005, 44, 303-344
10. Nagle, J. F.; Tristam-Nagle, S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 474-480
11. Marrink, S. J.; Berendsen, H. J. C. J. Phys. Chem. 1994, 98, 4155-4168
12. Tieleman, D. P.; Berendsen, H. J. C. J. Chem. Phys. 1996, 105, 4871-4880
13. Berger, O.; Edholm, O.; Jähnig, F. Biophys. J. 1997, 72, 2002-2013
14. Lindahl, E.; Edholm, O. Biophys. J. 2000, 79, 426-433
15. Falck, E.; Patra, M.; Kartunnen, M.; Hyvönen, M.; Vattulainen, I. Biophys. J. 2004, 87, 1076-1091
16. de Vries, A. H.; Chandrasekhar, I.; van Gunsteren, W. F.; Hünenberger, P. H. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 11643-11652
17. Lyubartsev, A. P.; Rabinovich, A. L. Soft Matter 2011, 7, 25-39
18. Anézo, C.; de Vries, A. H.; Höltje, H. D.; Tieleman, D. P.; Marrink, S. J. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 9424-9433
19. Lindahl, E.; Sansom, M. S. P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 425-431
20. Bjelkmar, P.; Niemelä, P. S.; Vattulainen, I.; Lindahl, E. PLoS ONE 2009, 5, e1000289
21. Poger, W. F.; van Gunsteren, D.; Mark, A. E. J. Comput. Chem. 2010, 31, 1117-1125
22. Chiu, S.-W.; Pandit, S. A.; Scott, H. L.; Jakobsson, E. J. Phys. Chem. B. 2009, 113, 2748-2763
23. Ulmschneider, J. P.; Ulmschneider, M. B. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 1803-1813
24. Kukol, A. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 615-626
25. Feller, S. E.; MacKerell, A. D., Jr. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 7510-7515
26. Klauda, J. B.; Brooks, B. R.; MacKerell, A. D., Jr.; Venable, R. M.; Pastor, R. W. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 5300-5311
27. Klauda, J. B.; Venable, R. M.; Freites, J. A.; O'Connor, J. W. O.; Tobias, D. J.; Mondragon-Ramirez, C.; Vorobyov, I.; MacKerell, A. D., Jr.; Pastor, R. W. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 7830-7843
28. Wang, J.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157-1174
29. Hyvönen, M. T.; Kovanen, P. T. Eur. Biophys. J. 2005, 34, 294-305
30. Sonne, J.; Jensen, M. O.; Hansen, F. Y.; Hemmingsen, L.; Peters, G. Biophys. J. 2007, 92, 4157-4167
31. Högberg, C.-J.; Nikitin, A. M.; Lyubartsev, A. P. J. Comput. Chem. 2008, 29, 2359-2369
32. Jójart, B.; Martinek, T. A. J. Comput. Chem. 2007, 28, 2051-2058
33. Rosso, L.; Gould, I. R. J. Comput. Chem. 2008, 29, 24-37
34. Siu, S. W. I.; Vácha, R.; Jungwirth, P.; Böckmann, R. A. J. Chem. Phys. 2008, 128, 125103
35. Davis, J. E.; Warren, G. L.; Patel, S. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 8298-8310
36. Davis, J. E.; Rahaman, O.; Patel, S. Biophys. J. 2009, 96, 385-402
37. Harder, E.; MacKerell, A. D., Jr.; Roux, B. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 2760-2761
38. Marrink, S. J.; Risselada, H. J.; Yefimov, S.; Tieleman, D. P.; de Vries, A. H. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7812-7824
39. Wang, Z. J.; Deserno, M. J. Phys. Chem. B 2020, 114, 11207-11220
40. De Nicola, A.; Zhao, Y.; Kawaktsu, T.; Roccatano, D.; Milano, G. J. Chem. Theory and Comput. 2011, 7, 2947-2962
41. Pohle, W.; Gauger, D. R.; Bohl, M.; Mrazkova, E.; Hobza, P. Bioploymers 2004, 74, 27-31
42. Foglia, F.; Lawrence, M. J.; Lorenz, C. D.; McLain, S. E. J. Chem. Phys. 2010, 133, 145103
43. Taylor, J.; Whiteford, N. E.; Bradley, G.; Watson, G. W. Biochim. Biophys. Acta 2009, 1788, 638-649
44. Jähnig, F. Biophys. J. 1996, 71, 1348-1349
45. Marrink, S. J.; Mark, A. E. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 6122-6172
46. Tieleman, D. P.; MacCallum, J. L.; Ash, W. L.; Kandt, C.; Xu, Z.; Monticelli, L. J. Phys.: Condens. Matter 2006, 18, S1221-S1234
47. Poger, D.; Mark, A. E. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 325-336
48. Klauda, J. B.; Kučerka, N.; Brooks, B. R.; Pastor, R. W.; Nagle, J. F. Biophys. J. 2006, 90, 2796-2807
49. Chiu, S. W.; Clark, M. M.; Jakobsson, E.; Subramaniam, S.; Scott, H. L. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 6323-6327
50. Pastor, R. W.; M., V. R.; Feller, S. E. Acc. Chem. Res. 2002, 35, 438-446
51. Allen, M. P.; Tildesley, D. J. Computer Simlations of Liquids; Oxford University Press: Oxford, U. K., 1984.
52. Reynolds, C. A.; Essex, J. W.; Richards, W. G. J. Am. Chem. Soc. 1992, 97, 9075-9079
53. Duan, Y.; Wu, C.; Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Zhang, W.; Yang, R.; Cieplak, P.; Luo, R.; Lee, T.; Caldwell, J.; Wang, J.; Kollman, P. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1999-2012
54. Bayly, C. I.; Cieplak, P.; Cornell, W.; Kollman, P. A. J. Phys. Chem. 1993, 97, 10269-10280
55. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
56. Lee, C.; Wang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789
57. Vosko, S. H.; Wilk, L.; Nusair, M. Can. J. Phys. 1980, 58, 1200-1211
58. Stephens, P. J.; Devlin, F. J.; Chabalowski, C. F.; Frisch, M. J. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623-11627
59. Kendall, R. A.; Dunning, T. H.; Harrison, R. J. J. Chem. Phys. 1992, 96, 6796-6806
60. Singh, U. C.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1984, 5, 129-145
61. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1984, 5, 129-145
62. Tomasi, J.; Mennucci, B.; Cancés J. Mol. Struct. (Theochem) 1999, 464, 211-226
63. Pomelli, C. S.; Tomasi, J.; Barone, V. Theor. Chem. Acc. 2001, 105, 446-451
64. Frisch, M. J. Gaussian09, Revision A.02; Gaussian Inc.: Wallingford, CT, 2009.
65. Dupradeau, F. Y.; Pigache, A.; Zaffran, T.; Savineau, C.; Lelong, R.; Grivel, N.; Lelong, D.; Rosanski, W.; Cieplak, P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 7821-7839
66. Gumbart, J.; Wang, Y.; Aksimebtiev, A.; Tajkhorshid, E.; Schulten, K. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 423-431
67. Ulmschneider, J. P.; Andersson, M.; Ulmschneider, M. B. J. Membr. Biol. 2011, 239, 15-26
68. Ulmschneider, J. P.; Smith, J. C.; White, S. H.; Ulmschneider, M. B. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 15487-15495
69. Klauda, J. B.; Garrison, S. L.; Jiang, J.; Arora, G.; Sandler, S. I. J. Phys. Chem. A 2004, 108, 107-112
70. Raghavachar, K.; Trucks, G. W.; Pople, J. A.; Head-Gordon, M. Chem. Phys. Lett. 1989, 157, 479-483
71. M, C.; Plesset, M. S. Phys. Rev. 1934, 46, 0618-0622
72. Klauda, J. B.; Venable, R. M.; Pastor, R. W. In Current Topics in Membranes: Computational Modelling of Membrane Bilayers; Feller, S. E., Ed.; Elsevier Academic Press Inc.: New York, 2008; Vol. 60, pp 2-42.
73. Smith, G. D.; Jaffe, R. L. J. Phys. Chem. 1996, 100, 18718-18724
74. Balabin, R. M. J. Phys. Chem. A 2009, 113, 1012-1019
75. Grimme, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 4460-4464
76. Yeh, I. C.; Hummer, G. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 15873-15879
77. Parrinello, M.; Rahman, A. J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182-7190
78. Nosé, S. J. Chem. Phys. 1984, 81, 511-519
79. Hoover, W. G. Phys. Rev. A 1985, 31, 1695-1697
80. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092
81. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, T.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593
82. Lagüe, P.; Pastor, R. W.; Brooks, B. R. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 363-368
83. Hess, H.; Bekker, B.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. G. E. M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463-1472
84. Miyamoto, S.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 952-962
85. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935
86. Jo, S.; Kim, T.; Im, W. PLoS ONE 2007, 2, e880
87. S., J.; Lim, J. B.; Klauda, J. B.; Im, W. Biophys. J. 2009, 97, 50-58
88. Hess, B.; Kutzner, C.; van der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 435-447
89. Lyubartsev, A. P.; Laaksonen, A. Comput. Phys. Commun. 2000, 565-589
90. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38
91. Kučerka, N.; Katsaras, J.; Nagle, J. F. J. Membrane Biol. 2010, 235, 43-50
92. Sapay, N.; Tieleman, D. P. J. Comput. Chem. 2011, 32, 1400-1410
93. Lide, D. R., Ed. CRC Handbook of Chemistry and Physics, 90 th ed.; Boca Raton, FL, 2010.
94. Douglass, D. C.; McCall, D. W. J. Phys. Chem. 1968, 62, 1102-1107
95. Tofts, P. S.; Lloyd, D.; Clark, C. A.; Barker, G. J.; Parker, G. J.; McConville, P.; Baldock, C.; Pope, J. M. Magn. Reson. Med. 2000, 43, 368-374
96. Lyerla, J. R., Jr.; McIntyre, H. M.; Torchia, D. A. Macromolecules 1974, 7, 11-14
97. Vorobyov, I. V.; Anisimov, V. M.; MacKerell, A. D., Jr. J. Phys. Chem. B 2010, 109, 18988-18999
98. Nerenberg, P. S.; Head-Gordon, T. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 1220-1230
99. Holler, F.; Callis, J. B. J. Phys. Chem. 1989, 93, 2053-2058
100. Tieleman, D. P.; MacCullum, J. L.; Ash, W.; Kandt, C.; Xu, Z.; Monticelli, T. J. Phys.: Conden. Matter 2006, 18, S.1221
101. Radzicka, A.; Wolfenden, R. Biochemistry 1988, 27, 1664-1670
102. MacCallum, J. L.; Bennett, W. F. D.; Tieleman, D. P. J. Gen. Physiol. 2007, 129, 371-377
103. MacCallum, J. L.; Bennett, W. F. D.; Tieleman, D. P. Biophys. J. 2008, 94, 3393-3404
104. MacCallum, J. L.; Tieleman, D. P. TiBS 2011, 36, 653-662
105. Oostenbrink, C.; Villa, A.; Mark, A. E.; van Gunsteren, W. F. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1656-1676
106. Wolfenden, R.; Andersson, L.; Cullis, P. M.; Southgate, C. C. B. Biochemistry 1981, 20, 849-855
107. Cabani, S.; Gianni, P.; Mollica, V.; Lepori, L. J. Solution Chem. 1981, 10, 563-595
108. Shirts, M. R.; Pitera, J. W.; Swope, W. C.; Pande, V. S. J. Chem. Phys. 2003, 119, 5740-5762
109. MacCallum, J. L.; Tieleman, D. P. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1930-1935
110. Wohlert, J.; Edholm, O. Biophys. J. 2004, 87, 2433-2445
111. Akutsu, H.; Nagamori, T. Biochemistry 1991, 30, 4510-4516
112. Cordomí, A.; Edholm, O.; Perez, J. J. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 2125-2134
113. Ollila, S.; Hyvönen, M. T.; Vattulainen, I. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 3139-3150
114. Hyvönen, M. T.; Rantala, T. T.; Ala-Korpela, M. Biophys. J. 1997, 73, 2907-2923
115. Pandit, S. A.; Bostick, D.; Berkowitz, M. L. Biophys. J. 2003, 84, 3743-3750
116. Prakash, P.; Sankararamakrishnan, R. J. Comput. Chem. 2010, 31, 266-277
117. Kučerka, N.; Nieh, M.-P.; Katsaras, J. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1808, 2761-2771
118. Petrache, H. I.; Dodd, S. W.; Brown, M. F. Biophys. J. 2000, 79, 3172-3192
119. Waheed, Q.; Edholm, O. Biophys. J. 2009, 97, 2754-2760
120. Kučerka, N.; Nagle, J. F.; Sachs, J. N.; Feller, S. E.; Pencer, J.; Jackson, A.; Katsaras, J. Biophys. J. 2008, 95, 2356-2367
121. Harroun, T. A.; Heller, W. T.; Wiess, T. M.; Yang, I.; Huang, H. W. Biophys. J. 1999, 76, 937-945
122. Kučerka, N.; Liu, Y.; Chu, N.; Petrache, H. I.; Tristram-Nagle, S.; Nagle, J. F. Biophys. J. 2005, 88, 2626-2637
123. Costigan, S. C.; Booth, P. J.; Templer, R. H. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1468, 41-54
124. Rawicz, W.; Olbrich, K. C.; McIntosh, T.; Needham, D.; Evans, E. Biophys. J. 2000, 79, 328-339
125. Petrache, H. I.; Tristram-Nagle, S.; Nagle, J. F. Chem. Phys. Lipids 1998, 95, 83-94
126. Douliez, J. P.; Léonard, A.; Dufourc, E. J. Biophys. J. 1995, 68, 1727-1739
127. Aussenac, F.; Laguerre, M.; Schmitter, J.-M.; Dufourc, E. J. Langmuir 2003, 19, 10468-10479
128. Hitchcook, P. B.; Mason, R.; Thomas, K. M.; Shipley, G. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1974, 71, 3036-3040
129. Seelig, A.; Seelig, J. Biochim. Biophys. Acta 1975, 406, 1-5
130. Mendelsohn, R.; Davies, M. A.; Brauner, J. W.; Schuster, H. F.; Dluhy, R. A. Biochemistry 1989, 28, 8934-8939
131. Casal, H. L.; McElhaney, R. N. Biochemistry 1990, 29, 5423-5427
132. Snyder, R. G.; Strauss, H. L.; Elliger, C. A. J. Phys. Chem. 1982, 86, 5145-5150
133. Marsh, D. Chem. Phys. Lipids 1991, 59, 109-120
134. Simon, S. A.; McIntosh, T. J. Methods Enzymol. 1986, 127, 511-521
135. Kučerka, N.; Tristam-Nagle, S.; Nagle, J. F. J. Membr. Biol. 2005, 208, 193-202
136. Kučerka, N.; Tristam-Nagle, S.; Nagle, J. F. Biophys. J. 2006, 90, L83-L85
137. Wiener, M. C.; White, S. C. Biophys. J. 1992, 61, 434-447
138. Löbbecke, L.; Cevc, G. Biochim. Biophys. Acta 1995, 1237, 59-69
139. Sun, W.-J.; Suter, R. M.; Knewtson, M. A.; Worthington, C. R.; Tristam-Nagle, S.; Zhang, R.; Nagle, J. F. Phys. Rev. E 1994, 49, 4665-4676
140. Tristam-Nagle, S.; Liu, Y.; Legleiter, J.; Nagle, J. F. Biophys. J. 2002, 83, 3324-3335
141. Sachs, J. N.; Petrache, H. I.; Woolf, T. B. Chem. Phys. Lipids 2003, 126, 211-223
142. Benz, R. W.; Castro-Román, F.; Tobias, D. J.; White, S. H. Biochemistry 1981, 20, 849-855
143. Kučerka, N.; Katsaras, J.; Nagle, J. F. J. Membr. Biol. 2010, 1, 43-50
144. Lindahl, E.; Edholm, O. J. Chem. Phys. 2001, 115, 4938-4950
145. Wohlert, J.; Edholm, O. J. Chem. Phys. 2006, 125, 204703
146. Ratto, T. V.; Longo, M. L. Biophys. J. 2002, 83, 3380-3392
147. Almeida, P. F. F.; Vaz, W. L. C.; Thompson, T. E. Biochemistry 1992, 31, 6739-6744
148. Orädd, G.; Lindblom, G.; Westerman, P. W. Biophys. J. 2002, 83, 2702-2704
149. Vaz, W. L. C.; Clegg, R. M.; Haleman, D. Biochemistry 1985, 24, 781-786
150. Scheidt, H. A.; Huster, D.; Gawrisch, K. Biophys. J. 2006, 90, 2504-2512
151. Filippow, A.; Orädd, G.; Lindblom, G. Langmuir 2003, 19, 6397-6400
152. Högberg, C. J.; Lyubartsev, A. P. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 14326-14336
153. Wang, Y.; Markwick, P. R. L.; de Oliveira, C. A. F.; McCammon, J. A. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 3199-3207
154. Marrink, S. J.; Risselada, J.; Mark, A. E. Chem. Phys. Lipids 2005, 135, 223-244
155. Hammelberg, D.; Mongan, J.; McCammon, J. J. Chem. Phys. 2004, 120, 11919-11929
156. Konig, S.; Pfeiffer, W.; Bayerl, W.; Richter, D.; Sackmann, E. J. Phys. II (France) 1992, 2, 1589-1615
157. Nagle, J. F.; Wilkinson, D. A. Biophys. J. 1978, 23, 159-175
158. Schubert, T.; Schneck, E.; Tanaka, M. J. Chem. Phys. 2011, 135, 055105
159. Tristam-Nagle, S.; Zhang, R.; Suter, R. M.; Worthington, C. R.; Sun, W. J.; Nagle, J. F. Biophys. J. 1993, 64, 1097-1109
160. Sun, W.-J.; Tristam-Nagle, S.; Suter, R. M.; Nagle, J. F. Biophys. J. 1996, 71, 885-891