Multiparametric analysis of intrinsically disordered proteins: Looking at intrinsic disorder through compound eyes

Analytical Chemistry

Volumn 84, Issue 5, 2012, Pages 2096-2104

  Uversky, Vladimir N ^a,b   Dunker, A Keith ^c  

^a UNIVERSITY OF SOUTH FLORIDA   (United States)

^b INSTITUTE FOR BIOLOGICAL INSTRUMENTATION   (Russian Federation)

^c INDIANA UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COMPOUND EYE; COMPUTATIONAL TOOLS; DISORDERED PROTEINS; FUNCTIONAL CHARACTERIZATION; INTRINSIC DISORDER; MULTIPARAMETRIC ANALYSIS; PROTEOMES;

CHEMICAL ANALYSIS; CHEMISTRY;

PROTEINS;

DETERGENT; PROTEIN;

BIOLOGY; CHEMISTRY; METABOLISM; PH; PROTEIN DATABASE; PROTEIN FOLDING; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE; REVIEW; TEMPERATURE;

COMPUTATIONAL BIOLOGY; DATABASES, PROTEIN; DETERGENTS; HYDROGEN-ION CONCENTRATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; PROTEINS; TEMPERATURE;

EID: 84857839467     PISSN: 00032700     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ac203096k     Document Type: Review

References (119)

1. Dunker, A. K.; Garner, E.; Guilliot, S.; Romero, P.; Albrecht, K.; Hart, J.; Obradovic, Z.; Kissinger, C.; Villafranca, J. E. Pac. Symp. Biocomput. 1998, 473-484
2. Wright, P. E.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol. 1999, 293, 321-331
3. Uversky, V. N.; Gillespie, J. R.; Fink, A. L. Proteins 2000, 41, 415-427
4. Dunker, A. K.; Lawson, J. D.; Brown, C. J.; Williams, R. M.; Romero, P.; Oh, J. S.; Oldfield, C. J.; Campen, A. M.; Ratliff, C. M.; Hipps, K. W.; Ausio, J.; Nissen, M. S.; Reeves, R.; Kang, C.; Kissinger, C. R.; Bailey, R. W.; Griswold, M. D.; Chiu, W.; Garner, E. C.; Obradovic, Z. J. Mol. Graph. Model. 2001, 19, 26-59
5. Tompa, P. Trends Biochem. Sci. 2002, 27, 527-533
6. Daughdrill, G. W.; Pielak, G. J.; Uversky, V. N.; Cortese, M. S.; Dunker, A. K. In Handbook of Protein Folding; Buchner, J.; Kiefhaber, T., Eds.; Wiley-VCH, Verlag GmbH & Co. KGaA: Weinheim, Germany, 2005; pp 271-353.
7. Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1804, 1231-1264
8. Dunker, A. K.; Obradovic, Z.; Romero, P.; Garner, E. C.; Brown, C. J. Genome Inform. Ser. Workshop Genome Inform. 2000, 11, 161-171
9. Ward, J. J.; Sodhi, J. S.; McGuffin, L. J.; Buxton, B. F.; Jones, D. T. J. Mol. Biol. 2004, 337, 635-645
10. Uversky, V. N. J. Biomed. Biotechnol. 2010, 2010, 568068
11. Turoverov, K. K.; Kuznetsova, I. M.; Uversky, V. N. Prog. Biophys. Mol. Biol. 2010, 102, 73-84
12. Uversky, V. N. Protein Sci. 2002, 11, 739-756
13. Uversky, V. N. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 2-12
14. Williams, R. M.; Obradovi, Z.; Mathura, V.; Braun, W.; Garner, E. C.; Young, J.; Takayama, S.; Brown, C. J.; Dunker, A. K. Pac. Symp. Biocomput. 2001, 89-100
15. Romero, P.; Obradovic, Z.; Li, X.; Garner, E. C.; Brown, C. J.; Dunker, A. K. Proteins 2001, 42, 38-48
16. Radivojac, P.; Iakoucheva, L. M.; Oldfield, C. J.; Obradovic, Z.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biophys. J. 2007, 92, 1439-1456
17. Vacic, V.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K.; Lonardi, S. BMC Bioinf. 2007, 8, 211
18. Garner, E.; Cannon, P.; Romero, P.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. Genome Inform. Ser. Workshop Genome Inform. 1998, 9, 201-213
19. He, B.; Wang, K.; Liu, Y.; Xue, B.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Cell Res. 2009, 19, 929-949
20. Dunker, A. K.; Obradovic, Z. Nat. Biotechnol. 2001, 19, 805-806
21. Iakoucheva, L. M.; Brown, C. J.; Lawson, J. D.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. J. Mol. Biol. 2002, 323, 573-584
22. Dunker, A. K.; Cortese, M. S.; Romero, P.; Iakoucheva, L. M.; Uversky, V. N. FEBS J. 2005, 272, 5129-5148
23. Uversky, V. N.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K. J. Mol. Recognit. 2005, 18, 343-384
24. Dunker, A. K.; Brown, C. J.; Lawson, J. D.; Iakoucheva, L. M.; Obradovic, Z. Biochemistry 2002, 41, 6573-6582
25. Iakoucheva, L. M.; Radivojac, P.; Brown, C. J.; OConnor, T. R.; Sikes, J. G.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. Nucleic Acids Res. 2004, 32, 1037-1049
26. Tompa, P.; Prilusky, J.; Silman, I.; Sussman, J. L. Proteins 2008, 71, 903-909
27. Dyson, H. J.; Wright, P. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2002, 12, 54-60
28. Oldfield, C. J.; Cheng, Y.; Cortese, M. S.; Romero, P.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochemistry 2005, 44, 12454-12470
29. Oldfield, C. J.; Meng, J.; Yang, J. Y.; Yang, M. Q.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. BMC Genomics 2008, 9 (Suppl 1) S1
30. Uversky, V. N.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K. Annu. Rev. Biophys. 2008, 37, 215-246
31. Dunker, A. K.; Uversky, V. N. Curr. Opin. Pharmacol. 2010, 10, 782-788
32. Uversky, V. N.; Kutyshenko, V. P.; Protasova, N.; Rogov, V. V.; Vassilenko, K. S.; Gudkov, A. T. Protein Sci. 1996, 5, 1844-1851
33. Pervushin, K.; Vamvaca, K.; Vogeli, B.; Hilvert, D. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 1202-1206
34. Vamvaca, K.; Jelesarov, I.; Hilvert, D. J. Mol. Biol. 2008, 382, 971-977
35. Woycechowsky, K. J.; Choutko, A.; Vamvaca, K.; Hilvert, D. Biochemistry 2008, 47, 13489-13496
36. Zambelli, B.; Cremades, N.; Neyroz, P.; Turano, P.; Uversky, V. N.; Ciurli, S. Mol. Biosyst. 2012, 8, 220-228
37. Neyroz, P.; Zambelli, B.; Ciurli, S. Biochemistry 2006, 45, 8918-8930
38. Zambelli, B.; Stola, M.; Musiani, F.; De Vriendt, K.; Samyn, B.; Devreese, B.; Van Beeumen, J.; Turano, P.; Dikiy, A.; Bryant, D. A.; Ciurli, S. J. Biol. Chem. 2005, 280, 4684-4695
39. Fetrow, J. S. FASEB J. 1995, 9, 708-717
40. Wang, G. P.; Cahill, S. M.; Liu, X.; Girvin, M. E.; Grubmeyer, C. Biochemistry 1999, 38, 284-295
41. Vandemeulebroucke, A.; De Vos, S.; Van Holsbeke, E.; Steyaert, J.; Versees, W. J. Biol. Chem. 2008, 283, 22272-22282
42. Malabanan, M. M.; Amyes, T. L.; Richard, J. P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 702-710
43. Yuzenkova, Y.; Zenkin, N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 10878-10883
44. Uversky, V. N. Chem. Soc. Rev. 2011, 40, 1623-1634
45. Nash, P.; Tang, X.; Orlicky, S.; Chen, Q.; Gertler, F. B.; Mendenhall, M. D.; Sicheri, F.; Pawson, T.; Tyers, M. Nature 2001, 414, 514-521
46. Mittag, T.; Orlicky, S.; Choy, W. Y.; Tang, X.; Lin, H.; Sicheri, F.; Kay, L. E.; Tyers, M.; Forman-Kay, J. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 17772-17777
47. Mittag, T.; Marsh, J.; Grishaev, A.; Orlicky, S.; Lin, H.; Sicheri, F.; Tyers, M.; Forman-Kay, J. D. Structure 2010, 18, 494-506
48. Tompa, P.; Fuxreiter, M. Fuzzy complexes: polymorphism and structural disorder in protein-protein interactions. Trends Biochem Sci. 2008, Jan;33(1):2-8. Epub 2007 Nov 28. PubMed PMID: 18054235.
49. Jeong, H.; Mason, S. P.; Barabasi, A. L.; Oltvai, Z. N. Nature 2001, 411, 41-42
50. Patil, A.; Kinoshita, K.; Nakamura, H. Int. J. Mol. Sci. 2010, 11, 1930-1943
51. Bustos, D. M.; Iglesias, A. A. Proteins 2006, 63, 35-42
52. Bustos, D. M. Mol. Biosyst. 2012, 8, 178-184
53. Radivojac, P.; Vucetic, S.; OConnor, T. R.; Uversky, V. N.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. Proteins 2006, 63, 398-410
54. Sickmeier, M.; Hamilton, J. A.; LeGall, T.; Vacic, V.; Cortese, M. S.; Tantos, A.; Szabo, B.; Tompa, P.; Chen, J.; Uversky, V. N.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. Nucleic Acids Res. 2007, 35, D786-793
55. Choy, W. Y.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2001, 308, 1011-1032
56. Huang, A.; Stultz, C. M. PLoS Comput. Biol. 2008, 4, e1000155
57. Yamada, J.; Phillips, J. L.; Patel, S.; Goldfien, G.; Calestagne-Morelli, A.; Huang, H.; Reza, R.; Acheson, J.; Krishnan, V. V.; Newsam, S.; Gopinathan, A.; Lau, E. Y.; Colvin, M. E.; Uversky, V. N.; Rexach, M. F. Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 2205-2224
58. Völkel, R.; Eisner, M.; Weible, K. J. Microelectron. Eng. 2003, 67-68, 461-472
59. Receveur-Brechot, V.; Bourhis, J. M.; Uversky, V. N.; Canard, B.; Longhi, S. Proteins 2006, 62, 24-45
60. Eliezer, D. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 23-30
61. Iakoucheva, L. M.; Kimzey, A. L.; Masselon, C. D.; Smith, R. D.; Dunker, A. K.; Ackerman, E. J. Aberrant mobility phenomena of the DNA repair protein XPA. Protein Sci. 2001, Jul;10(7):1353-62. PubMed PMID: 11420437; PubMed Central PMCID: PMC2374115.
62. Jensen, M. R.; Salmon, L.; Nodet, G.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1270-1272
63. Longhi, S.; Uversky, V. N., Eds. Instrumental Analysis of Intrinsically Disordered Proteins: Assessing Structure and Conformation; John Wiley & Sons, Inc.: Hoboken, NJ, 2010.
64. Uversky, V. N.; Dunker, A. K., Eds. Experimental Tools for the Analysis of Intrinsically Disordered Protein, Vol. II; Humana Press: Totowa, NJ, 2012.
65. Uversky, V. N.; Dunker, A. K., Eds. Experimental Tools for the Analysis of Intrinsically Disordered Protein: Vol. I; Humana Press: Totowa, NJ, 2012.
66. Arnone, A.; Bier, C. J.; Cotton, F. A.; Day, V. W.; Hazen, E. E., Jr.; Richardson, D. C.; Yonath, A.; Richardson, J. S. J. Biol. Chem. 1971, 246, 2302-2316
67. Le Gall, T.; Romero, P. R.; Cortese, M. S.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. J. Biomol. Struct. Dyn. 2007, 24, 325-342
68. Dedmon, M. M.; Patel, C. N.; Young, G. B.; Pielak, G. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 12681-12684
69. Li, C.; Charlton, L. M.; Lakkavaram, A.; Seagle, C.; Wang, G.; Young, G. B.; Macdonald, J. M.; Pielak, G. J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6310-6311
70. McNulty, B. C.; Young, G. B.; Pielak, G. J. J. Mol. Biol. 2006, 355, 893-897
71. Bodart, J. F.; Wieruszeski, J. M.; Amniai, L.; Leroy, A.; Landrieu, I.; Rousseau-Lescuyer, A.; Vilain, J. P.; Lippens, G. J. Magn. Reson. 2008, 192, 252-257
72. Bernado, P.; Mylonas, E.; Petoukhov, M. V.; Blackledge, M.; Svergun, D. I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5656-5664
73. Receveur-Brechot, V.; Durand, D. Curr. Protein Pept. Sci. 2012, not supplied.
74. Konermann, L.; Douglas, D. J. Rapid Commun. Mass Spectrom. 1998, 12, 435-442
75. Frimpong, A. K.; Abzalimov, R. R.; Eyles, S. J.; Kaltashov, I. A. Anal. Chem. 2007, 79, 4154-4161
76. Invernizzi, G.; Grandori, R. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2007, 21, 1049-1052
77. Zhang, M.; Gumerov, D. R.; Kaltashov, I. A.; Mason, A. B. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2004, 15, 1658-1664
78. Griffith, W. P.; Kaltashov, I. A. Biochemistry 2003, 42, 10024-10033
79. Frimpong, A. K.; Abzalimov, R. R.; Uversky, V. N.; Kaltashov, I. A. Proteins 2010, 78, 714-722
80. Kanu, A. B.; Dwivedi, P.; Tam, M.; Matz, L.; Hill, H. H., Jr. J. Mass Spectrom. 2008, 43, 1-22
81. Maurizio, E.; Cravello, L.; Brady, L.; Spolaore, B.; Arnoldo, L.; Giancotti, V.; Manfioletti, G.; Sgarra, R. J. Proteome Res. 2011, 10, 3283-3291
82. Trexler, A. J.; Rhoades, E. Biochemistry 2009, 48, 2304-2306
83. Sandal, M.; Valle, F.; Tessari, I.; Mammi, S.; Bergantino, E.; Musiani, F.; Brucale, M.; Bubacco, L.; Samori, B. PLoS Biol. 2008, 6, e6
84. Miyagi, A.; Tsunaka, Y.; Uchihashi, T.; Mayanagi, K.; Hirose, S.; Morikawa, K.; Ando, T. ChemPhysChem 2008, 9, 1859-1866
85. Bracken, C.; Iakoucheva, L. M.; Romero, P. R.; Dunker, A. K. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 570-576
86. Longhi, S.; Lieutaud, P.; Canard, B. Methods Mol. Biol. 2010, 609, 307-325
87. Ferron, F.; Longhi, S.; Canard, B.; Karlin, D. Proteins 2006, 65, 1-14
88. Bourhis, J. M.; Canard, B.; Longhi, S. Curr. Protein Pept. Sci. 2007, 8, 135-149
89. Cheng, Y.; LeGall, T.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N. Biochemistry 2006, 45, 10448-10460
90. Uversky, V. N. Front. Biosci. 2009, 14, 5188-5238
91. Liu, J.; Perumal, N. B.; Oldfield, C. J.; Su, E. W.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochemistry 2006, 45, 6873-6888
92. Singh, G. P.; Ganapathi, M.; Sandhu, K. S.; Dash, D. Proteins 2006, 62, 309-315
93. Hansen, J. C.; Lu, X.; Ross, E. D.; Woody, R. W. J. Biol. Chem. 2006, 281, 1853-1856
94. Haynes, C.; Iakoucheva, L. M. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 305-312
95. Denning, D. P.; Patel, S. S.; Uversky, V.; Fink, A. L.; Rexach, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 2450-2455
96. Ritter, L. M.; Arakawa, T.; Goldberg, A. F. Protein Pept. Lett. 2005, 12, 677-686
97. Kukhtina, V.; Kottwitz, D.; Strauss, H.; Heise, B.; Chebotareva, N.; Tsetlin, V.; Hucho, F. J. Neurochem. 2006, 97, Supp. 1, 63-67
98. Yiu, C. P.; Beavil, R. L.; Chan, H. Y. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, 343, 311-318
99. Hinds, M. G.; Smits, C.; Fredericks-Short, R.; Risk, J. M.; Bailey, M.; Huang, D. C.; Day, C. L. Cell Death Differ. 2007, 14, 128-136
100. Nardini, M.; Svergun, D.; Konarev, P. V.; Spano, S.; Fasano, M.; Bracco, C.; Pesce, A.; Donadini, A.; Cericola, C.; Secundo, F.; Luini, A.; Corda, D.; Bolognesi, M. Protein Sci. 2006, 15, 1042-1050
101. Popovic, M.; Coglievina, M.; Guarnaccia, C.; Verdone, G.; Esposito, G.; Pintar, A.; Pongor, S. Protein Expr. Purif. 2006, 47, 398-404
102. Vucetic, S.; Xie, H.; Iakoucheva, L. M.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K.; Obradovic, Z.; Uversky, V. N. J. Proteome Res. 2007, 6, 1899-1916
103. Xie, H.; Vucetic, S.; Iakoucheva, L. M.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K.; Obradovic, Z.; Uversky, V. N. J. Proteome Res. 2007, 6, 1917-1932
104. Xie, H.; Vucetic, S.; Iakoucheva, L. M.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N.; Obradovic, Z. J. Proteome Res. 2007, 6, 1882-1898
105. Daily, K. M.; Radivojac, P.; Dunker, A. K. IEEE Symposium on Computational Intelligence in Bioinformatics and Computational Biology, CIBCB, San Diego, CA, November 2005; pp 475-481.
106. Radivojac, P.; Vacic, V.; Haynes, C.; Cocklin, R. R.; Mohan, A.; Heyen, J. W.; Goebl, M. G.; Iakoucheva, L. M. Proteins 2010, 78, 365-380
107. Garner, E.; Romero, P.; Dunker, A. K.; Brown, C.; Obradovic, Z. Genome Inf. 1999, 10, 41-50
108. Mohan, A.; Oldfield, C. J.; Radivojac, P.; Vacic, V.; Cortese, M. S.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N. J. Mol. Biol. 2006, 362, 1043-1059
109. Fuxreiter, M.; Simon, I.; Friedrich, P.; Tompa, P. J. Mol. Biol. 2004, 338, 1015-1026
110. Johansson, K.; Bourhis, J. M.; Campanacci, V.; Cambillau, C.; Canard, B.; Longhi, S. J. Biol. Chem. 2003, 278, 44567-44573
111. Longhi, S.; Receveur-Brechot, V.; Karlin, D.; Johansson, K.; Darbon, H.; Bhella, D.; Yeo, R.; Finet, S.; Canard, B. J. Biol. Chem. 2003, 278, 18638-18648
112. Callaghan, A. J.; Aurikko, J. P.; Ilag, L. L.; Gunter Grossmann, J.; Chandran, V.; Kuhnel, K.; Poljak, L.; Carpousis, A. J.; Robinson, C. V.; Symmons, M. F.; Luisi, B. F. J. Mol. Biol. 2004, 340, 965-979
113. Bourhis, J. M.; Johansson, K.; Receveur-Brechot, V.; Oldfield, C. J.; Dunker, K. A.; Canard, B.; Longhi, S. Virus Res. 2004, 99, 157-167
114. Dosztanyi, Z.; Csizmok, V.; Tompa, P.; Simon, I. J. Mol. Biol. 2005, 347, 827-839
115. Dosztanyi, Z.; Csizmok, V.; Tompa, P.; Simon, I. Bioinformatics 2005, 21, 3433-3434
116. Dosztanyi, Z.; Meszaros, B.; Simon, I. Bioinformatics 2009, 25, 2745-2746
117. Meszaros, B.; Simon, I.; Dosztanyi, Z. PLoS Comput. Biol. 2009, 5, e1000376
118. Shojania, S.; ONeil, J. D. J. Biol. Chem. 2006, 281, 8347-8356
119. Wells, M.; Tidow, H.; Rutherford, T. J.; Markwick, P.; Jensen, M. R.; Mylonas, E.; Svergun, D. I.; Blackledge, M.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5762-5767