Allostery in a disordered protein: Oxidative modifications to α-synuclein act distally to regulate membrane binding

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 18, 2011, Pages 7152-7158

  Sevcsik, Eva ^a,b   Trexler, Adam J ^a   Dunn, Joanna M ^a   Rhoades, Elizabeth ^a  

^a YALE UNIVERSITY   (United States)

^b ERICH SCHMID INSTITUTE OF MATERIALS SCIENCE   (Austria)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ALLOSTERIC COUPLING; ALLOSTERIC REGULATION; ALLOSTERY; BINDING AFFINITIES; C-TERMINAL DOMAINS; C-TERMINAL REGIONS; C-TERMINUS; CONFORMATIONAL STATE; DISORDERED PROTEINS; ELECTROSTATIC REPULSION; KEY FACTORS; LIGAND BINDING; LIPID MEMBRANES; MEMBRANE BINDING; NATIVE FUNCTIONS; OXIDATIVE MODIFICATION; PARKINSON'S DISEASE; SYNUCLEIN; TYROSINE NITRATION; TYROSINE RESIDUES;

AMINO ACIDS; BINDING ENERGY; LIPID BILAYERS; LIPIDS; NITRATION; PARKS; PROTEINS;

MEMBRANES;

ALPHA SYNUCLEIN; TYROSINE;

ALLOSTERISM; ARTICLE; HYDRODYNAMICS; LIPID MEMBRANE; LIPID OXIDATION; LIPID VESICLE; MEMBRANE BINDING; NITRATION; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN MODIFICATION; PROTEIN STRUCTURE; STATIC ELECTRICITY;

ALLOSTERIC REGULATION; ALPHA-SYNUCLEIN; HUMANS; HYDRODYNAMICS; LIPID BILAYERS; MEMBRANE LIPIDS; MUTATION; NITRATES; OXIDATION-REDUCTION; OXIDATIVE STRESS; PARKINSON DISEASE; PROTEIN BINDING; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; TYROSINE;

EID: 79955685287     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja2009554     Document Type: Article

References (63)

1. Zarranz, J. J.; Alegre, J.; Gomez-Esteban, J. C.; Lezcano, E.; Ros, R.; Ampuero, I.; Vidal, L.; Hoenicka, J.; Rodriguez, O.; Atares, B.; Llorens, V.; Gomez Tortosa, E.; del Ser, T.; Munoz, D. G.; de Yebenes, J. G. Ann. Neurol. 2004, 55, 164-173.
2. Kruger, R.; Kuhn, W.; Muller, T.; Woitalla, D.; Graeber, M.; Kosel, S.; Przuntek, H.; Epplen, J. T.; Schols, L.; Riess, O. Nat. Genet. 1998, 18, 106-108.
3. Polymeropoulos, M. H.; Science 1997, 276, 2045-2047.
4. Singleton, A. B.; Science 2003, 302, 841.
5. Cooper, A. A.; Science 2006, 313, 324-328.
6. Outeiro, T. F.; Lindquist, S. Science 2003, 302, 1772-1775.
7. Murphy, D. D.; Rueter, S. M.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. J. Neurosci. 2000, 20, 3214-3220.
8. Kahle, P. J.; Neumann, M.; Ozmen, L.; Haass, C. Ann. N.Y. Acad. Sci. 2000, 920, 33-41.
9. Davidson, W. S.; Jonas, A.; Clayton, D. F.; George, J. M. J. Biol. Chem. 1998, 273, 9443-9449.
10. Perrin, R. J.; Woods, W. S.; Clayton, D. F.; George, J. M. J. Biol. Chem. 2000, 275, 34393-34398.
11. Fortin, D. L.; Troyer, M. D.; Nakamura, K.; Kubo, S.; Anthony, M. D.; Edwards, R. H. J. Neurosci. 2004, 24, 6715-6723.
12. Jensen, P. H.; Nielsen, M. S.; Jakes, R.; Dotti, C. G.; Goedert, M. J. Biol. Chem. 1998, 273, 26292-26294.
13. Bodner, C. R.; Maltsev, A. S.; Dobson, C. M.; Bax, A. Biochemistry 2010, 49, 862-871.
14. Paleologou, K. E.; J. Neurosci. 2010, 30, 3184-3198.
15. Pronin, A. N.; Morris, A. J.; Surguchov, A.; Benovic, J. L. J. Biol. Chem. 2000, 275, 26515-26522.
16. Hodara, R.; Norris, E. H.; Giasson, B. I.; Mishizen-Eberz, A. J.; Lynch, D. R.; Lee, V. M.; Ischiropoulos, H. J. Biol. Chem. 2004, 279, 47746-47753.
17. Giasson, B. I.; Duda, J. E.; Murray, I. V.; Chen, Q.; Souza, J. M.; Hurtig, H. I.; Ischiropoulos, H.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. Science 2000, 290, 985-989.
18. Souza, J. M.; Choi, I.; Chen, Q.; Weisse, M.; Daikhin, E.; Yudkoff, M.; Obin, M.; Ara, J.; Horwitz, J.; Ischiropoulos, H. Arch. Biochem. Biophys. 2000, 380, 360-366.
19. Danielson, S. R.; Held, J. M.; Schilling, B.; Oo, M.; Gibson, B. W.; Andersen, J. K. Anal. Chem. 2009, 81, 7823-7828.
20. Shavali, S.; Combs, C. K.; Ebadi, M. Neurochem. Res. 2006, 31, 85-94.
21. McCormack, A. L.; Mak, S. K.; Shenasa, M.; Langston, W. J.; Forno, L. S.; Di Monte, D. A. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2008, 67, 793-802.
22. Yu, Z.; Xu, X.; Xiang, Z.; Zhou, J.; Zhang, Z.; Hu, C.; He, C. PLoS One 2010, 5, e9956.
23. Souza, J. M.; Giasson, B. I.; Chen, Q.; Lee, V. M.; Ischiropoulos, H. J. Biol. Chem. 2000, 275, 18344-18349.
24. Rhoades, E.; Ramlall, T. F.; Webb, W. W.; Eliezer, D. Biophys. J. 2006, 90, 4692-4700.
25. Middleton, E. R.; Rhoades, E. Biophys. J. 2010, 99, 2279-2288.
26. Masuda, M.; Dohmae, N.; Nonaka, T.; Oikawa, T.; Hisanaga, S.; Goedert, M.; Hasegawa, M. FEBS Lett. 2006, 580, 1775-1779.
27. Trexler, A. J.; Rhoades, E. Biochemistry 2009, 48, 2304-2306.
28. Jones, J. A.; Wilkins, D. K.; Smith, L. J.; Dobson, C. M. J. Biomol. NMR 1997, 10, 199-203.
29. Fortin, D. L.; Troyer, M. D.; Nakamura, K.; Kubo, S.; Anthony, M. D.; Edwards, R. H. J. Neurosci. 2004, 24, 6715-6723.
30. Sokolovsky, M.; Riordan, J. F.; Vallee, B. L. Biochemistry 1966, 5, 3582-3589.
31. Trexler, A. J.; Rhoades, E. Biophys. J. 2010, 99, 3048-3055.
32. Bodner, C. R.; Dobson, C. M.; Bax, A. J. Mol. Biol. 2009, 390, 775-790.
33. Drescher, M.; Godschalk, F.; Veldhuis, G.; van Rooijen, B. D.; Subramaniam, V.; Huber, M. ChemBioChem 2008, 9, 2411-2416.
34. Robotta, M.; Braun, P.; van Rooijen, B.; Subramaniam, V.; Huber, M.; Drescher, M. ChemPhysChem 2011, 12, 267-269.
35. Eliezer, D.; Kutluay, E.; Bussell, R., Jr.; Browne, G. J. Mol. Biol. 2001, 307, 1061-1073.
36. Chandra, S.; Chen, X.; Rizo, J.; Jahn, R.; Sudhof, T. C. J. Biol. Chem. 2003, 278, 15313-15318.
37. Bussell, R., Jr.; Eliezer, D. J. Mol. Biol. 2003, 329, 763-778.
38. Paleologou, K. E.; Schmid, A. W.; Rospigliosi, C. C.; Kim, H. Y.; Lamberto, G. R.; Fredenburg, R. A.; Lansbury, P. T., Jr.; Fernandez, C. O.; Eliezer, D.; Zweckstetter, M.; Lashuel, H. A. J. Biol. Chem. 2008, 283, 16895-16905.
39. Jao, C. C.; Der-Sarkissian, A.; Chen, J.; Langen, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 8331-8336.
40. Bisaglia, M.; Tessari, I.; Pinato, L.; Bellanda, M.; Giraudo, S.; Fasano, M.; Bergantino, E.; Bubacco, L.; Mammi, S. Biochemistry 2005, 44, 329-339.
41. Tessari, I.; Bisaglia, M.; Valle, F.; Samori, B.; Bergantino, E.; Mammi, S.; Bubacco, L. J. Biol. Chem. 2008, 283, 16808-16817.
42. Lockless, S. W.; Ranganathan, R. Science 1999, 286, 295-299.
43. Reichheld, S. E.; Yu, Z.; Davidson, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 22263-22268.
44. Volkman, B. F.; Lipson, D.; Wemmer, D. E.; Kern, D. Science 2001, 291, 2429-2433.
45. Malmendal, A.; Evenas, J.; Forsen, S.; Akke, M. J. Mol. Biol. 1999, 293, 883-899.
46. Sinha, N.; Nussinov, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 3139-3144.
47. Hilser, V. J.; Thompson, E. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 8311-8315.
48. Savvides, S. N.; Scheiwein, M.; Bohme, C. C.; Arteel, G. E.; Karplus, P. A.; Becker, K.; Schirmer, R. H. J. Biol. Chem. 2002, 277, 2779-2784.
49. Cho, M. K.;Kim,H. Y.; Bernado, P.; Fernandez,C.O.; Blackledge, M.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3032-3033.
50. Grupi, A.; Haas, E. J. Mol. Biol. 2011, 405, 1267-1283.
51. Bernado, P.; Bertoncini, C. W.; Griesinger, C.; Zweckstetter, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 17968-17969.
52. Dedmon, M. M.; Lindorff-Larsen, K.; Christodoulou, J.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 476-477.
53. McClendon, S.; Rospigliosi, C. C.; Eliezer, D. Protein Sci. 2009, 18, 1531-1540.
54. Rospigliosi, C. C.; McClendon, S.; Schmid, A. W.; Ramlall, T. F.; Barre, P.; Lashuel, H. A.; Eliezer, D. J. Mol. Biol. 2009, 388, 1022-1032.
55. Bertoncini, C. W.; Fernandez, C. O.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Zweckstetter, M. J. Biol. Chem. 2005, 280, 30649-30652.
56. Bussell, R., Jr.; Eliezer, D. J. Biol. Chem. 2001, 276, 45996-46003.
57. Binolfi, A.; Rasia, R. M.; Bertoncini, C. W.; Ceolin, M.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Fernandez, C. O. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9893-9901.
58. Nielsen, M. S.; Vorum, H.; Lindersson, E.; Jensen, P. H. J. Biol. Chem. 2001, 276, 22680-22684.
59. Bertoncini, C. W.; Jung, Y. S.; Fernandez, C. O.; Hoyer, W.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Zweckstetter, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 1430-1435.
60. Jensen, P. H.; Hager, H.; Nielsen, M. S.; Hojrup, P.; Gliemann, J.; Jakes, R. J. Biol. Chem. 1999, 274, 25481-25489.
61. Jensen, P. H.; Islam, K.; Kenney, J.; Nielsen, M. S.; Power, J.; Gai, W. P. J. Biol. Chem. 2000, 275, 21500-21507.
62. Burre, J.; Sharma, M.; Tsetsenis, T.; Buchman, V.; Etherton, M. R.; Sudhof, T. C. Science 2010, 329, 1663-1667.
63. Auluck, P. K.; Caraveo, G.; Lindquist, S. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2010, 26, 211-233.