Mechanism of glycan receptor recognition and specificity switch for avian, swine, and human adapted influenza virus hemagglutinins: A molecular dynamics perspective

Journal of the American Chemical Society

Volumn 131, Issue 47, 2009, Pages 17430-17442

  Newhouse, E Irene ^a   Xu, Dong ^b   Markwick, Phineus R L ^b   Amaro, Rommie E ^b   Pao, Hsing C ^b   Wu, Kevin J ^b   Alam, Maqsudul ^c   McCammon, J Andrew ^b   Li, Wilfred W ^b  

^a Maui High Performance Computing Center   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^c UNIVERSITY OF HAWAII   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING SPECIFICITIES; BOND ANALYSIS; COMPLEX DYNAMIC BEHAVIOR; CONFORMATIONAL SPACE; CONTACT FREQUENCY; DRUG DEVELOPMENT; DYNAMIC MOTIONS; ENERGETIC DECOMPOSITION; EXPERIMENTAL EVIDENCE; GLYCANS; INFLUENZA VIRUS; INTERACTION ENERGIES; INTERACTION PROFILES; NEW OPPORTUNITIES; PENTASACCHARIDES; RECEPTOR-BINDING DOMAINS; SIMULATION-BASED;

BIOLOGICAL MATERIALS; HYDROXYLATION; MOLECULAR DYNAMICS;

BINDING ENERGY;

GLYCAN; GLYCAN RECEPTOR; UNCLASSIFIED DRUG; VIRUS HEMAGGLUTININ;

ARTICLE; AVIAN INFLUENZA VIRUS; CRYSTAL STRUCTURE; HYDROGEN BOND; INFLUENZA VIRUS; NONHUMAN; PROTEIN BINDING; PROTEIN CONFORMATION; RECEPTOR BINDING; SWINE INFLUENZA VIRUS;

ANIMALS; CLUSTER ANALYSIS; HEMAGGLUTININ GLYCOPROTEINS, INFLUENZA VIRUS; HUMANS; INFLUENZA A VIRUS; INFLUENZA A VIRUS, H1N1 SUBTYPE; INFLUENZA A VIRUS, H5N1 SUBTYPE; MODELS, MOLECULAR; POLYSACCHARIDES; PRINCIPAL COMPONENT ANALYSIS; RECEPTORS, CELL SURFACE;

EID: 72249085563     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja904052q     Document Type: Article

References (68)

1. Becker, W. B. J. Hyg. (London) 1966, 64, 309-320.
2. WHO 2009.
3. Greger, M. Crit. Rev. Microbiol. 2007, 33, 243-299.
4. Takemoto, D. K.; Skehel, J. J.; Wiley, D. Virology 1996, 217, 452-458.
5. Skehel, J. J.; Wiley, D. C. Annu. Rev. Biochem. 2000, 69, 531-569.
6. Wiley, D. C.; Skehel, J. J. Annu. Rev. Biochem. 1987, 56, 365-394.
7. Sauter, N. K.; Bednarski, M. D.; Wurzburg, B. A.; Hanson, J. E.; Whitesides, G. M.; Skehel, J. J.; Wiley, D. C. Biochemistry 1989, 28, 8388-8396.
8. Ha, Y.; Stevens, D. J.; Skehel, J. J.; Wiley, D. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 11181-11186.
9. Martin, J.; Wharton, S. A.; Lin, Y. P.; Takemoto, D. K.; Skehel, J. J.; Wiley, D. C.; Steinhauer, D. A. Virology 1998, 241, 101-111.
10. Yang, Z. Y.; Wei, C. J.; Kong, W. P.; Wu, L.; Xu, L.; Smith, D. F.; Nabel, G. J. Science 2007, 317, 825-828.
11. Yamada, S.; Suzuki, Y.; Suzuki, T.; Le, M. Q.; Nidom, C. A.; et al. Nature 2006, 444, 378-382.
12. Stevens, J.; Blixt, O.; Tumpey, T. M.; Taubenberger, J. K.; Paulson, J. C.; Wilson, I. A. Science 2006, 312, 404-410.
13. Matrosovich, M. N.; Matrosovich, T. Y.; Gray, T.; Roberts, N. A.; Klenk, H. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 4620-4624.
14. Nicholls, J. M.; Chan, M. C.; Chan, W. Y.; Wong, H. K.; Cheung, C. Y.; Kwong, D. L.; Wong, M. P.; Chui, W. H.; Poon, L. L.; Tsao, S. W.; Guan, Y.; Peiris, J. S. Nat. Med. 2007, 13, 147-149.
15. Yen, H. L.; Aldridge, J. R.; Boon, A. C.; Ilyushina, N. A.; Salomon, R.; Hulse-Post, D. J.; Marjuki, H.; Franks, J.; Boltz, D. A.; Bush, D.; Lipatov, A. S.; Webby, R. J.; Rehg, J. E.; Webster, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 286-291.
16. Qi, L.; Kash, J. C.; Dugan, V. G.; Wang, R.; Jin, G.; Cunningham, R.; Taubenberger, J. K. J. Virol. 2009, 83, 3754-3761.
17. Tumpey, T. M.; Maines, T. R.; Van Hoeven, N.; Glaser, L.; Solorzano, A.; Pappas, C.; Cox, N. J.; Swayne, D. E.; Palese, P.; Katz, J. M.; Garcia-Sastre, A. Science 2007, 315, 655-659.
18. Chandrasekaran, A.; Srinivasan, A.; Raman, R.; Viswanathan, K.; Raguram, S.; Tumpey, T. M.; Sasisekharan, V.; Sasisekharan, R. Nat. Biotechnol. 2008, 26, 107-113.
19. Varki, N. M.; Varki, A. Lab. Invest. 2007, 87, 851-857.
20. Shinya, K.; Ebina, M.; Yamada, S.; Ono, M.; Kasai, N.; Kawaoka, Y. Nature 2006, 440, 435-436.
21. Gambaryan, A. S.; Tuzikov, A. B.; Pazynina, G. V.; Desheva, J. A.; Bovin, N. V.; Matrosovich, M. N.; Klimov, A. I. Virology J. 2008, 5, 85-94.
22. Gambaryan, A.; Yamnikova, S.; Lvov, D.; Tuzikov, A.; Chinarev, A.; Pazynina, G.; Webster, R.; Matrosovich, M.; Bovin, N. Virology 2005, 334, 276-283.
23. Woods, R. J. Glycoconjugate J. 1998, 15, 209-216.
24. Ohuchi, M.; Ohuchi, R.; Feldmann, A.; Klenk, H. D. J. Virol. 1997, 71, 8377-8384.
25. Kasson, P. M.; Pande, V. S. Biophys. J. 2008, 95, L48-50.
26. Xu, D.; Newhouse, E. I.; Amaro, R. E.; Pao, H.; Cheng, L. S.; McCammon, J. A.; Li, W. W.; W.; Arzberger, P. J. Mol. Biol. 2009, 387, 465-491.
27. Eisen, M. B.; Sabesan, S.; Skehel, J. J.; Wiley, D. C. Virology 1997, 232, 19-31.
28. Ha, Y.; Stevens, D. J.; Skehel, J. J.; Wiley, D. C. Virology 2003, 309, 209-218.
29. Pettersen, E. F.; Goddard, T. D.; Huang, C. C.; Couch, G. S.; Greenblatt, D. M.; Meng, E. C.; Ferrin, T. E. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1605-1612.
30. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graph 1996, 14 (33-8), 27-28.
31. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781-1802
32. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins 2006, 65, 712-725
33. Kirschner, K. N.; Yongye, A. B.; Tschampel, S. M.; Gonzalez-Outeirino, J.; Daniels, C. R.; Foley, B. L.; Woods, R. J. J. Comput. Chem. 2008, 29, 622-655
34. Karplus, M.; Kushick, J. N. Macromolecules 1981, 14, 325-332.
35. Kollman, P.; Massova, A.; Reyes, I.; Kuhn, C.; Huo, B.; Chong, S.; Lee, L. T.; Duan, Y.; Wang, W.; Donini, O.; Cieplak, P.; Srinivasan, J.; Case, D. A.; Cheatham, T. E., III Acc. Chem. Res. 2000, 33, 889-897.
36. Hawkins, G. D.; Cramer, C. J.; Truhlar, D. G. Chem. Phys. Lett. 1995, 246, 122-129.
37. Hawkins, G. D.; Cramer, C. J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. 1996, 100, 19824-19839.
38. Tsui, V.; Case, D. A. Biopolymers: Nucleic Acid Sci. 1995, 56, 275-291.
39. Seeber, M.; Cecchini, M.; Rao, F.; Settanni, G.; Caflisch, A. Bioinformatics 2007, 23, 2625.
40. Markwick, P. R. L.; Bouvignies, G.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4724-4730.
41. Shao, J.; Tanner, S. W.; Thompson, N.; Cheatham, T. E. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 2312-2334.
42. Sanner, M. F. Structure (Cambridge, MA, U. S.) 2005, 13, 447-462.
43. Dolinsky, T. J.; Czodrowski, P.; Li, H.; Nielsen, J. E.; Jensen, J. H.; Klebe, G.; Baker, N. A. Nucleic Acids Res. 2007, 35, W522-525.
44. Baker, N. A.; Sept, D.; Joseph, S.; Holst, M. J.; McCammon, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 10037-10041.
45. Bhandarkar, M.; Brunner, R.; Chipot, C.; Dalke, A.; Dixit, S. It's a document distributed with NAMD, and is also available online from http://www.ks.uiuc.edu/Research/namd/2.7b1/ug/ there is no paper version published commercially.
46. Sanner, M. F.; Olson, A. J.; Spehner, J. C. Biopolymers 1996, 38, 305-320.
47. Cline, M. S.; Smoot, M.; Cerami, E.; Kuchinsky, A.; Landys, N.; et al. Nat. Protoc. 2007, 2, 2366-2382.
48. Chachra, R.; Rizzo, R. C. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1526-1540.
49. Gumbart, J. C.; Lo, D.; Trabucco, L.; Villa, E. personal communication from J. C. Gumbart 2008.
50. Ha, Y.; Stevens, D. J.; Skehel, J. J.; Wiley, D. C. Embo J. 2002, 21, 865-875.
51. Russell, R. J.; Stevens, D. J.; Haire, L. F.; Gamblin, S. J.; Skehel, J. J. Glycoconjugate J. 2006, 23, 85-92.
52. Suydam, I. T.; Snow, C. D.; Pande, V. S.; Boxer, S. G. Science 2006, 313, 200-204.
53. McCammon, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 7683-7684.
54. Bryce, R. A.; Hillier, I. H.; Naismith, J. H. Biophys. J. 2001, 81, 1373-1388.
55. Kadirvelraj, R.; Gonzalez-Outeirino, J.; Foley, B. L.; Beckham, M. L.; Jennings, H. J.; Foote, S.; Ford, M. G.; Woods, R. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 8149-8154.
56. Hanson, J. E.; Sauter, N. K.; Skehel, J. J.; Wiley, D. C. Virology 1992, 189, 525-533.
57. Frank, M.; Lieth, C. W. J. Mol. Model. 1997, 3, 408-414.
58. Li, M.; Wang, B. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, 347, 662-668.
59. Auewarakul, P.; Suptawiwat, O.; Kongchanagul, A.; Sangma, C.; Suzuki, Y.; et al. J. Virol. 2007, 81, 9950-9955.
60. Liu, Z.; Tang, P. Biophys. J. 2005, 88, 3784-3791.
61. Turjanski, A. G.; Estrin, D. A.; Rosenstein, R. E.; McCormick, J. E.; Martn, S. R.; Pastore, A.; Biekofsky, R. R.; Martorana, V. Protein Sci. 2004, 13, 2925-2938.
62. Caves, L. S.; Evanseck, J. D.; Karplus, M. Protein Sci. 1998, 7, 649-666.
63. Monticelli, L.; Sorin, E. J.; Tieleman, D. P.; Pande, V. S.; Colombo, G. J. Comput. Chem. 2008, 29.
64. Ekiert, D. C.; Bhabha, G.; Elsliger, M. A.; Friesen, R. H.; Jongeneelen, M.; Throsby, M.; Goudsmit, J.; Wilson, I. A. Science 2009, 324, 246-251.
65. Sui, J.; Hwang, W. C.; Perez, S.; Wei, G.; Aird, D.; et al. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 265-273.
66. Kasson, P. M.; Pande, V. S. Pac. Symp. Biocomput. 2009, 492-503.
67. Amaro, R. E.; Cheng, X.; Ivanov, I.; Xu, D.; McCammon, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4702-4709.
68. Yassine, H. M.; Lee, C. W.; Suarez, D. L.; Saif, Y. M. Vaccine 2008, 26, 966-977.