Binding of calcium and other metal ions to the EF-hand loops of calmodulin studied by quantum chemical calculations and molecular dynamics simulations

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 111, Issue 33, 2007, Pages 10012-10022

  Lepšík, Martin ^a,b   Field, Martin J ^a  

^a INSTITUT DE BIOLOGIE STRUCTURALE   (France)

^b INSTITUTE OF ORGANIC CHEMISTRY AND BIOCHEMISTRY   (Czech Republic)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING ENERGY; COMPUTER SIMULATION; METAL IONS; MOLECULAR DYNAMICS; QUANTUM CHEMISTRY;

BINDING LOOPS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS;

CALCIUM;

EID: 34548588701     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp0716583     Document Type: Article

References (119)

1. James, P.; Vorherr, T.; Carafoli, E. Trends Biochem. Sci. 1995, 20, 38.
2. Kuboniwa, H.; Tjandra, N.; Grzesiek, S.; Ren, H.; Klee, C. B.; Bax, A. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 768.
3. Zhang, M.; Tanaka, T.; Ikura, M. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 758.
4. Crivici, A.; Ikura, M. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1995, 24, 85.
5. Babu, Y. S.; Sack, J. S.; Greenhough, T. J.; Bugg, C. E.; Means, A. R.; Cook, W. J. Nature 1985, 315, 37.
6. Babu, Y. S.; Bugg, C. E.; Cook, W. J. J. Mol. Biol. 1988, 204, 191.
7. Barbato, G.; Ikura, M.; Kay, L. E.; Pastor, R. W.; Bax, A. Biochemistry 1992, 31, 5269.
8. Heidorn, D. B.; Trewhella, J. Biochemistry 1988, 27, 909.
9. Barton, N. P.; Verma, C. S.; Caves, L. S. A. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 11036.
10. Wriggers, W.; Mehler, E.; Pitici, F.; Weinstein, H.; Schulten, K. Biophys. J. 1998, 74, 1622.
11. Bertini, I.; Del Bianco, C.; Gelis, I.; Katsaros, N.; Luchinat, C.; Parigi, G.; Peana, M.; Provenzani, A.; Zoroddu, M. A. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004, 101, 6841.
12. Fallon, J. L.; Quiocho, F. A. Structure 2003, 11, 1303.
13. Lee, S. Y.; Klevit, R. E. Biochemistry 2000, 39, 4225.
14. Lewit-Bentley, A.; Rety, S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 70, 637.
15. Marsden, B. J.; Shaw, G. S.; Sykes, B. D. Biochem. Cell Biol. 1990, 68, 587.
16. Dudev, T.; Lim, C. Chem. Rev. 2003, 103, 773.
17. Maler, L.; Blankenship, J.; Rance, M.; Chazin, W. J. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 245.
18. Ababou, A.; Shenvi, R. A.; Desjarlais, J. R. Biochemistry 2001, 40, 12719.
19. Evenas, J.; Forsen, S.; Malmendal, A.; Akke, M. J. Mol. Biol. 1999, 289, 603.
20. Akke, M.; Skelton, N. J.; Kordel, J.; Palmer, A. G., 3rd; Chazin, W. J. Biochemistry 1993, 32, 9832.
21. Linse, S.; Helmersson, A.; Forsen, S. J. Biol. Chem. 1991, 266, 8050.
22. Linse, S.; Johansson, C.; Brodin, P.; Grundstrom, T.; Drakenberg, T.; Forsen, S. Biochemistry 1991, 30, 154.
23. Linse, S.; Brodin, P.; Johansson, C.; Thulin, E.; Grundstrom, T.; Forsen, S. Nature 1988, 335, 651.
24. Kesvatera, T.; Jonsson, B.; Telling, A.; Tougu, V.; Vija, H.; Thulin, E.; Linse, S. Biochemistry 2001, 40, 15334.
25. Spassov, V.; Bashford, D. Protein Sci. 1998, 7, 2012.
26. Maune, J. F.; Klee, C. B.; Beckingham, K. J. Biol. Chem. 1992, 267, 5286.
27. Carlstrom, G.; Chazin, W. J. J. Mol. Biol. 1993, 231, 415.
28. (a) Snyder, E. E.; Buoscio, B. W.; Falke, J. J. Biochemistry 1990, 29, 3937.
29. (b) Falke, J. J.; Snyder, E. E.; Thatcher, K. C.; Voertler, C. S. Biochemistry 1991, 30, 8690.
30. (c) Drake, S. K.; Zimmer, M. A.; Miller, C. L.; Falke, J. J. Biochemistry 1997, 36, 9917.
31. Ye, Y. M.; Lee, H. W.; Yang, W.; Shealy, S.; Yang, J. J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3743.
32. (a) Ye, Y. M.; Shealy, S.; Lee, H. W.; Torshin, I.; Harrison, R.; Yang, J. J. Protein Eng. 2003, 16, 429.
33. (b) Ye, Y. M.; Lee, H. W.; Yang, W.; Yang, J. J. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 1376.
34. (c) Ye, Y. M.; Lee, H. W.; Yang, W.; Shealy, S. J.; Wilkins, A. L.; Liu, Z. R.; Yang, J. J. Protein Eng. 2001, 14, 1001.
35. (d) Yang, J. J.; Gawthrop, A.; Ye, Y. Y. Protein Pept. Lett. 2003, 10, 331.
36. Evenas, J.; Malmendal, A.; Forsen, S. Curr. Opin. Chem. Biol. 1998, 2, 293.
37. Ohki, S.; Iwamoto, U.; Aimoto, S.; Yazawa, M.; Hikichi, K. J. Biol. Chem. 1993, 268, 12388.
38. (a) Chao, S. H.; Suzuki, Y.; Zysk, J. R.; Cheung, W. Y. Mol. Pharmacol. 1984, 26, 75.
39. (b) Biekofsky, R. R.; Martin, S. R.; Browne, J. P.; Bayley, P. M.; Feeney, J. Biochemistry 1998, 37, 1611.
40. McKinley, J. P.; Zachara, J. M.; Smith, S. C.; Liu, C. Geochim. Cosmochim. Acta 2007, 71, 305.
41. Rinaldo, D.; Vita, C.; Field, M. J. J. Biomol. Struct. Dyn. 2004, 22, 281.
42. Franz, K. J.; Nitz, M.; Imperiali, B. ChemBioChem 2003, 4, 265.
43. Allegrozzi, M.; Bertini, I.; Janik, M. B. L.; Lee, Y. M.; Lin, G. H.; Luchinat, C. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4154.
44. Lim, S.; Franklin, S. J. Cell. Mol. Life Sci. 2004, 67, 2184.
45. Shelling, J. G.; Bjornson, M. E.; Hodges, R. S.; Taneja, A. K.; Sykes, B. D. J. Magn. Reson. 1984, 57, 99.
46. Biekofsky, R. R.; Muskett, F. W.; Schmidt, J. M.; Martin, S. R.; Browne, J. P.; Bayley, P. M.; Feeney, J. FEBS Lett. 1999, 460, 519.
47. Bentrop, D.; Bertini, I.; Cremonini, M. A.; Forsen, S.; Luchinat, C.; Malmendal, A. Biochemistry 1997, 36, 11605.
48. Wang, C. L. A.; Aquaron, R. R.; Leavis, P. C.; Gergely, J. Eur. J. Biochem. 1982, 124, 7.
49. Kilhoffer, M. C.; Demaille, J. G.; Gerard, D. FEBS Lett. 1980, 116, 269.
50. Wang, C. L. A.; Leavis, P. C.; Dehorrocks, W.; Gergely, J. Biochemistry 1981, 20, 2439.
51. Shannon, R. D. Acta Crystallogr. A 1976, 32, 751.
52. Pearson, R. G. J. Chem. Educ. 1968, 45, 581.
53. Evans, C. H. Trends Biochem. Sci. 1983, 8, 445.
54. Hancock, R. D.; Martell, A. E. Chem. Rev. 1989, 89, 1875.
55. Clapp, L. A.; Siddons, C. J.; Whitehead, J. R.; VanDerveer, D. G.; Rogers, R. D.; Griffin, S. T.; Jones, S. B.; Hancock, R. D. Inorg. Chem. 2005, 44, 8495.
56. Pidcock, E.; Moore, G. R. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 479.
57. Wilson, M. A.; Brunger, A. T. J. Mol. Biol. 2000, 301, 1237.
58. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, T. E., III; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Merz, K. M.; Pearlman, D. A.; Crowley, M.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Wu, X.; Brozell, S.; Tsui, V.; Gohlke, H.; Yang, L.; Tan, C.; Mongan, J.; Hornak, V.; Cui, G.; Beroza, P.; Mathews, D. H.; Schafmeister, C.; Ross, W. S.; Kollman, P. A. AMBER 9; University of California: San Francisco, CA, 2006.
59. Feyereisen, M.; Fitzgerald, G.; Komornicki, A. Chem. Phys. Lett. 1993, 208, 359.
60. Ahlrichs, R.; Bar, M.; Haser, M.; Horn, H.; Kolmel, C. Chem. Phys. Lett. 1989, 162, 165.
61. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098.
62. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 33, 8822.
63. Weigend, F.; Ahlrichs, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297.
64. Kaupp, M.; Schleyer, P. V.; Stoll, H.; Preuss, H. J. Chem. Phys. 1991, 94, 1360.
65. Dolg, M.; Stoll, H.; Preuss, H. J. Chem. Phys. 1989, 90, 1730.
66. Klamt, A.; Schuurmann, G. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1993, 799.
67. Kollman, P. A.; Massova, I.; Reyes, C.; Kuhn, B.; Huo, S. H.; Chong, L.; Lee, M.; Lee, T.; Duan, Y.; Wang, W.; Donini, O.; Cieplak, P.; Srinivasan, J.; Case, D. A.; Cheatham, T. E. Acc. Chem. Res. 2000, 33, 889.
68. Tsui, V.; Case, D. A. Biopolymers 2000, 56, 275.
69. Srinivasan, J.; Trevathan, M. W.; Beroza, P.; Case, D. A. Theor. Chem. Acc 1999, 101, 426.
70. Weiser, J.; Shenkin, P. S.; Still, W. C. J. Comput. Chem. 1999, 20, 217.
71. Lepšík, M; Field, M. J. Manuscript in preparation, 2007.
72. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graph. 1996, 14, 33.
73. Reed, A. E.; Curtiss, L. A.; Weinhold, F. Chem. Rev. 1988, 88, 899.
74. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, revision C.02; Gaussian, Inc.: Pittsburgh, PA, 2003.
75. Allen, F. H.; Kennard, O. Perspect. Comput. 1983, 3, 28.
76. Berman, H. M.; Westbrook, J.; Feng, Z.; Gilliland, G.; Bhat, T. N.; Weissig, H.; Shindyalov, I. N.; Bourne, P. E. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 235.
77. Cuniasse, P.; Masella, M. J. Chem. Phys. 2003, 119, 1874.
78. Dudev, T.; Lim, C. J. Phys. Chem. B 2004, 105, 4546.
79. Declercq, J. P.; Tinant, B.; Parello, J.; Rambaud, J. J. Mol. Biol. 1991, 220, 1017.
80. Houdusse, A.; Cohen, C Structure 1996, 4, 21.
81. Finley, N. L.; Howarth, J. W.; Rosevear, P. R. Biochemistry 2004, 43, 11371.
82. Black, C B.; Huang, H. W.; Cowan, J. A. Coord. Chem. Rev. 1994, 135, 165.
83. Brodersen, D. E.; Etzerodt, M.; Madsen, P.; Celis, J. E.; Thogersen, H. C.; Nyborg, J.; Kjeldgaard, M. Structure 1998, 6, 477.
84. Dudev, T.; Chang, L. Y.; Lim, C J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 4091.
85. Durand, S.; Dognon, J. P.; Guilbaud, P.; Rabbe, C.; Wipff, G. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 2000, 4, 705.
86. (a) David, F. H.; Vokhmin, V. J. Phys. Chem. A 2001, 105, 9704.
87. (b) David, F. H.; Fourest, B. New J. Chem. 1997, 21, 167.
88. (c) David, F.; Vokhmin, V.; Ionova, G. J. Mol. Liq. 2001, 90, 45.
89. (d) Marcus, Y. In Ion solvation; John Wiley and Sons: Chichester, U.K., 1985; p 107.
90. Peschke, M.; Blades, A. T.; Kebarle, P. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 9978.
91. Pavlov, M.; Siegbahn, P. E. M.; Sandstrom, M. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 219.
92. (a) Rulíšek, L.; Havias, Z. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 1634.
93. (b) Rulíšek, L.; Havias, Z. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10428.
94. (c) Rulíšek, L.; Havias, Z. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 3855.
95. (d) Rulíšek, L.; Havias, Z. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 2376.
96. (e) Rulíšek, L.; Šponer, J. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 1913.
97. (f) Rulíšek, L.; Havias, Z. Int. J. Quantum Chem. 2003, 97, 504.
98. Dudev, T.; Lim, C J. Phys. Chem. A 1999, 103, 8093.
99. Sponer, J.; Burda, J. V.; Mejzlik, P.; Leszczynski, J.; Hobza, P. J. Biomol. Struct. Dyn. 1997, 14, 613.
100. Sponer, J.; Burda, J. V.; Leszczynksi, J.; Hobza, P. J. Biomol. Struct. Dyn. 1999, 17, 61.
101. Gourinath, S.; Padhan, N.; Alam, N.; Bhattacharya, A. Acta Crystallogr. F 2005, 67, 417.
102. Cheng, Y.; Sequeira, S. M.; Malinina, L.; Tereshko, V.; Sollner, T. H.; Patel, D. J. Protein Sci. 2004, 13, 2665.
103. Le Du, M. H.; Stigbrand, T.; Taussig, M. J.; Menez, A.; Stura, E. A. J. Biol. Chem. 2001, 276, 9158.
104. Llinas, P.; Masella, M.; Stigbrand, T.; Menez, A.; Stura, E. A.; Le Du, M. H. Protein Sci. 2006, 15, 1691.
105. Llinas, P.; Stura, E. A.; Menez, A.; Kiss, Z.; Stigbrand, T.; Millan, J. L.; Le Du, M. H. J. Mol. Biol. 2005, 350, 441.
106. Horrocks, W. D., Jr.; Tingey, J. M. Biochemistry 1988, 27, 413.
107. Mulqueen, P.; Tingey, J. M.; Horrocks, W. D., Jr. Biochemistry 1985, 24, 6639.
108. Marcus, Y. Chem. Rev. 1988, 88, 1475.
109. Rao, S. T.; Satyshur, K. A.; Greaser, M. L.; Sundaralingam, M. Acta Crystallogr. D 1996, 52, 916.
110. Dudev, T.; Lin, Y. L.; Dudev, M.; Lim, C. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 3168.
111. Karlin, S.; Zhu, Z. Y.; Karlin, K. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 14225.
112. Fanfrlík, J.; Rejnek, J.; Hanus, M.; Hobza, P. Collect. Czech. Chem. C. 2005, 70, 1756.
113. Rejnek, J.; Hanus, M.; Kabeláè, M.; Ryjáíek, F.; Hobza, P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 2006.
114. Akke, M.; Forsen, S.; Chazin, W. J. J. Mol. Biol. 1991, 220, 173.
115. Akke, M.; Forsen, S.; Chazin, W. J. J. Mol. Biol. 1995, 252, 102.
116. Linse, S.; Brodin, P.; Drakenberg, T.; Thulin, E.; Sellers, P.; Elmden, K.; Grundstrom, T.; Forsen, S. Biochemistry 1987, 26, 6723.
117. Nelson, M. R.; Chazin, W. J. Protein Sci. 1998, 7, 270.
118. Ababou, A.; Desjarlais, J. R. Protein Sci. 2001, 10, 301.
119. Grabarek, Z. J. Mol. Biol. 2006, 359, 509.