Stabilization of β-hairpin peptides by salt bridges: Role of preorganization in the energetic contribution of weak interactions

Journal of the American Chemical Society

Volumn 125, Issue 30, 2003, Pages 9038-9047

  Ciani, Barbara ^a   Jourdan, Muriel ^a,b   Searle, Mark S ^a  

^a UNIVERSITY OF NOTTINGHAM   (United Kingdom)

^b UNIV GRENOBLE ALPES   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; ENTHALPY; HYDROPHOBICITY; MOLECULAR STRUCTURE; MUTAGENESIS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; SALTS; SOLVENTS;

COSOLVENT INDUCED CHANGES;

POLYPEPTIDES;

AMINO ACID; GLUTAMIC ACID; LYSINE; SERINE; SYNTHETIC PEPTIDE;

ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; ENERGY; MODEL; MOLECULAR INTERACTION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PEPTIDE ANALYSIS; PEPTIDE SYNTHESIS; PROTEIN FOLDING; REVERSED PHASE HIGH PERFORMANCE LIQUID CHROMATOGRAPHY; STRUCTURE ANALYSIS;

AMINO ACID SEQUENCE; ELECTROSTATICS; GLUTAMIC ACID; KINETICS; LYSINE; MOLECULAR SEQUENCE DATA; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PEPTIDES; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; SERINE; THERMODYNAMICS;

EID: 0041866611     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja030074l     Document Type: Article

References (117)

1. (a) Honig, B. J. Mol. Biol. 1999, 293, 283-293.
2. (b) Brockwell, D. J.; Smith, D. A.; Radford, S. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 16-25.
3. (c) Baldwin, R. L.; Rose, G. Trends Biochem. Sci. 1999, 24, 26-33.
4. (d) Baldwin, R. L.; Rose, G. Trends Biochem. Sci. 1999, 24, 77-83.
5. (a) Gellman, S. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 1998, 2, 717-725.
6. (b) Ramirez-Alvarado, M.; Kortemme, T.; Blanco, F. J.; Serrano, L. Bioorg. Med. Chem. 1999, 7, 93-103.
7. (c) Searle, M. S. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 2001, 1011-1020.
8. (a) Ottesen, J. J.; Imperiali, B. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 535-539.
9. (b) Struthers, M. D.; Cheng, R. P.; Imperiali, B. Science 1996, 271, 342-345.
10. (a) Chakrabartty, A.; Baldwin, R. L. Adv. Protein Chem. 1995, 46, 141-176.
11. (b) Munoz, V.; Serrano, L. J. Mol. Biol. 1995, 245, 3, 275-296.
12. (c) O'Neil, K. T.; DeGrado, W. F. Science 1990, 250, 4981, 646-651.
13. (d) Hill, R.; DeGrado, W. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 6, 1138-1145.
14. (e) Munoz, V.; Cronet, P.; Lopez-Hernandez, E.; Serrano, L. Folding Des. 1996, 1, 3, 167-178.
15. (f) Viguera, A.; Villegas, V.; Aviles, F.; Serrano, L. Folding Des. 1997, 2, 1, 23-33.
16. (g) Dalal, S.; Balasubramanian, S.; Regan, L. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 7, 548-552.
17. Espinosa, J.F.; Munoz, V.; Gellman, S.H. J. Mol. Biol. 2001, 306, 397-402.
18. Hydrophobic contacts: (a) Blanco, F. J.; Jimenez, M. A.; Herranz, J.; Rico, M.; Santoro, J.; Nieto, J. L. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 13, 5887-5888.
19. (b) DeAlba, E.; Jimenez, M. A.; Rico, M.; Nieto, J. L. Folding Des. 1996, 1, 2, 133-144.
20. (c) Ramirez-Alvarado, M.; Blanco, F. J.; Serrano, L. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 604-612.
21. (d) Searle, M. S.; Williams, D. H.; Packman, L. C. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 999-1006.
22. (e) Jourdan, M.; Griffiths-Jones, S. R.; Searle, M. S. Eur. J. Biochem. 2001, 267, 3539-3548.
23. (f) Tatko, C. D.; Waters, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 9372-9373.
24. (g) Cochran, A. G.; Skelton, N. J.; Starovasnik, M. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 5578-5583.
25. (a) Maynard, A. J.; Sharman, G. J.; Searle, M. S. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1996-2007.
26. (b) Griffiths-Jones, S. R.; Maynard, A. J.; Sharman, G. J.; Searle, M. S. J. Mol. Biol. 1998, 284, 5, 1597-1609.
27. (c) Griffiths-Jones, S. R.; Maynard, A. J.; Searle, M. S. J. Mol. Biol. 1999, 292, 1051.
28. Espinosa, J. F.; Gellman, S. H. Angew. Chem. 2000, 39, 2330-2333.
29. β-turn residues: (a) Dyson, H. J.; Rance, M.; Houghten, R. A.; Lerner, R. A. J. Mol. Biol. 1988, 201, 161-200.
30. (b) Yao, J.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 1994, 243, 736-753.
31. (c) Yao, J.; Feher, V. A.; Espejo, B. F.; Reymond, M. T.; Wright, P. E.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol. 1994, 243, 754-766.
32. (d) DeAlba, E.; Jimenez, M. A.; Rico, M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 1, 175-183.
33. (e) Haque, T. S.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 2303-2304.
34. (f) Ramirez-Alvarado, M.; Blanco, F. J.; Niemann, H.; Serrano, L. J. Mol. Biol. 1997, 273, 898-912.
35. (g) Stanger, H. E.; Gellman, S. H. Protein Sci. 1998, 120, 17, 4236-4237.
36. (a) Cochran, A. G.; Tong, R. T.; Starovasnik, M. A.; Park, E. J.; McDowell, R. S.; Theaker, J. E.; Skelton, N. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 625-632.
37. (b) Pastor, M. T.; Lopez de la Paz, M.; Lacroix, E.; Serrano, L.; Perez-Paya, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 614-619.
38. Blandl, T.; Cochran, A. G.; Skelton, N. J. Protein Sci. 2003, 12, 237-247.
39. (a) Robinson, J. A. Synlett 2000, 429-441.
40. (b) Descours, A.; Moehle, K.; Renard, A.; Robinson, J. A. ChemBioChem 2002, 3, 318-323.
41. (c) Korsinczky, M. L. J.; Schirra, H. J.; Rosengren, K. J.; West, J.; Condie, B. A.; Anderson, M. A.; Craik, D. J. J. Mol. Biol. 2001, 311, 579-591.
42. (a) Horovitz, A.; Serrano, L.; Avron, B.; Bycroft, M.; Fersht, A. R. J. Mol. Biol. 1990, 216, 1031-1044.
43. (b) Strop, P.; Mayo, S. L. Biochemistry 2000, 39, 1251-1255.
44. (c) Anderson, D. E.; Becktel, W. J.; Dahlquist, F. W. Biochemistry 1990, 29, 2403-2408.
45. (d) Gans, P. J.; Lyu, P. C.; Manning, M. C.; Woody, R. W.; Kallenbach, N. R. Biopolymers 1991, 31, 1605-1614.
46. (e) Scholtz, J. M.; Qian, H.; Robbins, V. H.; Baldwin, R. L. Biochemistry 1993, 32, 9668-9676.
47. (a) Perl, D.; Mueller, U.; Heinemann, U.; Schmid, F. X. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 380-383.
48. (b) Pace, C. N. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 345-346.
49. (a) Karshikoff, A.; Ladenstein, R. Trends Biochem. Sci. 2001, 26, 550-556.
50. (b) Kumar, S.; Nussinov, R. Cell. Mol. Life Sci. 2001, 58, 1216-1233.
51. (c) Vetriani, C.; Maeder, D. L.; Tolliday, N.; Yip, K. S.; Stillman, T. J.; Britton, K. L.; Rice, D. W.; Klump, H. H.; Robb, F. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 12300-12305.
52. (d) Elcock, A. H. J. Mol. Biol. 1998, 284, 489-502.
53. (a) Takano, K.; Tsuchimori, K.; Yamagata, Y.; Yutani, K. Biochemistry 2000, 39, 12375-12381.
54. (b) Loladze, V. V.; Ibarra-Molero, B.; Sanchez-Ruiz, J.; Makhatadze, G. I. Biochemistry 1999, 38, 16419-16423.
55. (c) Ibarra-Molero, B.; Laladze, V. V.; Makhatadze, G. I.; Sanchez-Ruix, J. M. Biochemistry 1999, 38, 8138-8149.
56. (a) De Alba, E.; Blanco, F. J.; Jimenez, M. A.; Rico, M.; Nieto, J. L. Eur. J. Biochem. 1995, 233, 283-292.
57. (b) Searle, M. S.; Griffiths-Jones, S. R.; Skinner-Smith, II. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11615-11620.
58. (c) Ramirez-Alvarado, M.; Blanco, F. J.; Serrano, L. Protein Sci. 2001, 10, 1381-1392.
59. Güntert, P.; Mumenthaler, C.; Wüthrich, K. J. Mol. Biol. 1997, 273, 1, 283-298.
60. (a) Pearlman, D. A.; Case, D. A.; Caldwell, J. W.; Ross, W. S.; Cheatham, T. E.; Ferguson, D. M.; Seibel, J. L.; Singh, U. C.; Weiner, P. K.; Kollman, P. A. AMBER; University of California, San Francisco, CA, 1995.
61. (b) Pearlman, D. A.; Case, D. A.; Caldwell, J. W.; Ross, W. S.; Cheatham, T. E.; Debolt, S.; Ferguson, D. M.; Seibel, R.; Kollman, P. A. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 1-41.
62. (a) York, D. M.; Darden, T. A.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1993, 99, 8345-8348.
63. (b) Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935.
64. Koradi, R.; Billeter, M.; Wuthrich, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 51.
65. Munoz, V.; Thompson, P. A.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Nature 1997, 390, 196.
66. (a) Andersen, N. H.; Dyer, R. B.; Fesinmeyer, R. M.; Gai, F.; Liu, Z.; Neidigh, J. W.; Tong, H. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9879-9880.
67. (b) Andersen, N. H.; Dyer, R. B.; Fesinmeyer, R. M.; Gai, F.; Maness, S.; Werner, J. H. Peptides 2000: Proc. 26th Eur. Peptide Symp.; Martinez, J., Fehrentz, J.-A., Eds.; EDK, Paris, France, 2001; pp 553-554.
68. Wuthrich, K. NMR of proteins and nucleic acids; John Wiley & Sons: New York, 1986.
69. (a) Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311.
70. (b) Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. Biochemistry 1992, 31, 1647.
71. Sharman, G. J.; Griffiths-Jones, S. R.; Jourdan, M.; Searle, M. S. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 12318-12324.
72. (a) Fiebig, K. M.; Schwalbe, H.; Buck, M.; Smith, L. J.; Dobson, C. M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 2661-2666.
73. (b) Serrano, L. J. Mol. Biol. 1995, 254, 322-333.
74. (c) Smith, L. J.; Bolin, K. A.; Schwalbe, H.; Macarthur, M. W.; Thornton, J. M.; Dobson, C. M. J. Mol. Biol. 1996, 255, 494-506.
75. (a) Kamiya, N.; Higo, J.; Nakamura, H. Protein Sci. 2002, 11, 2297-2307.
76. (b) Lee, J.; Shin, S. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 8796-8802.
77. (c) Jang, H.; Hall, C. K.; Zhou, Y. Q. Biophys. J. 2002, 83, 819-835.
78. (d) Zhou, Y. Q.; Linhananta, A. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2002, 47, 154-162.
79. (e) Ferrara, P.; Caflisch, A. J. Mol. Biol. 2001, 306, 837-850.
80. (f) Garcia, A. E.; Sanbonmatsu, K. Y. Protein 2001, 42, 345-354.
81. (g) Ma, B. Y.; Nussinov, R. J. Mol. Biol. 2000, 296, 1091-1104.
82. (h) Bonvin, A. M. J. J.; van Gunsteren, W. F. J. Mol. Biol. 2000, 296, 255-268.
83. (i) Pande, V. S.; Rokhsar, D. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 9062-9067.
84. (j) Dinner, A. R.; Lazaridis, D.; Karplus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 9068-9073.
85. (k) Wang, H. W.; Sung, S. S. Biopolymers 1999, 50, 763-776.
86. (l) Sheinerman, F. B.; Brooks, C. L. J. Mol. Biol. 1998, 278, 439-456.
87. (m) Constantine, K. L.; Friedrichs, M. S.; Stouch, T. R. Biopolymers 1996, 39, 591-614.
88. (n) Pugliese, L.; Prevost, M.; Wodak, S. J. J. Mol. Biol. 1995, 251, 432-447.
89. (a) Williams, D. H.; Maguire, A. J.; Tsuzuki, W.; Westwell, M. S. Science 1998, 280, 711.
90. (b) Searle, M. S.; Sharman, G. J.; Groves, P.; Benhamu, B.; Beauregard, D. A.; Westwell, M. S.; Dancer, R. J.; Maguire, A. J.; Try, A. C.; Williams, D. H. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 1 1996, 2781-2786.
91. (c) Searle, M. S.; Westwell, M. S.; Williams, D. H. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1995, 141-151.
92. (a) Syud, F. A.; Espinosa, J. F.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11577-11578.
93. (b) Syud, F. A.; Stanger, H. E.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8667-8668.
94. Russell, S. J.; Blandl, T.; Skelton, N. J.; Cochran, A. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 388-395.
95. (a) Hutchinson, E. G.; Sessions, R. B.; Thornton, J. M.; Woolfson, D. K. Protein Sci. 1998, 7, 1-14.
96. (b) Cootes, A. P.; Curmi, P. M. G.; Cunningham, R.; Donnelly, C.; Torda, A. E. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1998, 32, 175-189.
97. (c) Merkel, J. S.; Sturtevant, J. M.; Regan, L. Structure 1999, 7, 1333-1343.
98. Smith, J. S.; Sholtz, J. M. Biochemistry 1998, 37, 33-40.
99. (a) Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Protein Eng. 1994, 7, 1365-1372.
100. (b) Hohn, W.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Protein Sci. 1995, 4, 237-250.
101. (c) Kuhlman, B.; Yang, H. Y.; Boice, J. A.; Fairman, R.; Raleigh, D. P. J. Mol. Biol. 1997, 270, 640-647.
102. 6°.
103. (a) Wimley, W. C.; Gawrisch, K.; Creamer, T. P.; White, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 2985-2990.
104. (b) Hendsch, Z. S.; Tidor, B. Protein Sci. 1994, 3, 211-226.
105. (c) Waldburger, C. D.; Schildbach, J. F.; Sauer, R. T. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 122-128.
106. (d) Makhatadze, G. I.; Loladze, V. V.; Ermolenko, D. N.; Chen, X.; Thomas, S. T. J. Mol. Biol. 2003, 327, 1135-1148.
107. Greenfield, N.; Fasman, G. D. Biochemistry 1969, 8, 4108-4116.
108. (a) Woolfson, D. N.; Cooper, A.; Harding, M. M.; Williams, D. H.; Evans, P. A. J. Mol. Biol. 1993, 229, 502-511.
109. (b) Jourdan, M.; Searle, M. S. Biochemistry 2001, 40, 10317-10325.
110. (a) Baldwin, R. L. Proc. Natl Acad. Sci. U.S.A. 1986, 83, 8069-8072.
111. (b) Spolar, R. S.; Ha, J. H.; Record, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 8382-8385.
112. (c) Dill, K. A. Biochemistry 1990, 29, 7133.
113. (d) Blokzijl, W.; Engberts, J. B. F. N. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1993, 32, 1545-1579.
114. Griffiths-Jones, S. R.; Searle, M. S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8350-8356.
115. Zhou, R. H.; Berne, B. J.; Germain, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 14931-14936.
116. Tsai, J.; Levitt, M. Biophys. Chem. 2002, 101, 187-201.
117. Griffiths-Jones, S. R.; Maynard, A. J.; Sharman, G. J.; Searle, M. S. Chem. Commun. 1998, 789-790.