Lipid Nanoparticle Assisted mRNA Delivery for Potent Cancer Immunotherapy

Nano Letters

Volumn 17, Issue 3, 2017, Pages 1326-1335

  Oberli, Matthias A ^a,b   Reichmuth, Andreas M ^a,b   Dorkin, J Robert ^b   Mitchell, Michael J ^a,b   Fenton, Owen S ^b   Jaklenec, Ana ^b   Anderson, Daniel G ^a,b,c   Langer, Robert ^a,b,c   Blankschtein, Daniel ^a  

^a Massachusetts Institute of Technology Cambridge   (United States)

^b MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^c BOSTON CHILDREN S HOSPITAL   (United States)

Author keywords

cancer immunotherapy; cytotoxic T cells; immune response; lipid nanoparticles; mRNA; vaccines

Indexed keywords

ANTIGENS; CELLS; CYTOLOGY; DERMATOLOGY; DISEASES; ENZYME ACTIVITY; MOLECULAR BIOLOGY; NANOPARTICLES; ONCOLOGY; T-CELLS; TUMORS; VACCINES;

CANCER IMMUNOTHERAPY; CYTOTOXIC; IMMUNE RESPONSE; LIPID NANOPARTICLES; MRNA;

IMMUNE SYSTEM;

CANCER VACCINE; LIPID; MESSENGER RNA; NANOPARTICLE; OVALBUMIN; RECOMBINANT VACCINE;

ANIMAL; C57BL MOUSE; CD8+ T LYMPHOCYTE; CHEMISTRY; CYTOTOXICITY; EXPERIMENTAL MELANOMA; GENETICS; HUMAN; IMMUNOLOGY; IMMUNOTHERAPY; PATHOLOGY;

ANIMALS; CANCER VACCINES; CD8-POSITIVE T-LYMPHOCYTES; CYTOTOXICITY, IMMUNOLOGIC; HUMANS; IMMUNOTHERAPY; LIPIDS; MELANOMA, EXPERIMENTAL; MICE, INBRED C57BL; NANOPARTICLES; OVALBUMIN; RNA, MESSENGER; VACCINES, SYNTHETIC;

EID: 85014758993     PISSN: 15306984     EISSN: 15306992     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.nanolett.6b03329     Document Type: Article

References (53)

1. Dunn, G. P.; Old, L. J.; Schreiber, R. D. Annu. Rev. Immunol. 2004, 22, 329-360 10.1146/annurev.immunol.22.012703.104803
2. Sharma, P.; Allison, J. P. Science 2015, 348, 56-61 10.1126/science.aaa8172
3. Rosenberg, S. A.; Restifo, N. P. Science 2015, 348, 62-68 10.1126/science.aaa4967
4. Palucka, A. K.; Coussens, L. M. Cell 2016, 164, 1233-1247 10.1016/j.cell.2016.01.049
5. Butterfield, L. H. BMJ. 2015, 350, h988 10.1136/bmj.h988
6. Melief, C. J. M.; van Hall, T.; Arens, R.; Ossendorp, F.; van der Burg, S. H. J. Clin. Invest. 2015, 125, 3401-3412 10.1172/JCI80009
7. Kauffman, K. J.; Webber, M. J.; Anderson, D. G. J. Controlled Release 2016, 240, 227-234 10.1016/j.jconrel.2015.12.032
8. Sahin, U.; Karikó, K.; Türeci, O. Nat. Rev. Drug Discovery 2014, 13, 759-780 10.1038/nrd4278
9. Yin, H.; Kanasty, R. L.; Eltoukhy, A. A.; Vegas, A. J.; Dorkin, J. R.; Anderson, D. G. Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 541-555 10.1038/nrg3763
10. Yamamoto, A.; Kormann, M.; Rosenecker, J.; Rudolph, C. Eur. J. Pharm. Biopharm. 2009, 71, 484-489 10.1016/j.ejpb.2008.09.016
11. Hoerr, I.; Obst, R.; Rammensee, H. G.; Jung, G. Eur. J. Immunol. 2000, 30, 1-7 10.1002/1521-4141(200001)30:1<1::AID-IMMU1>3.3.CO;2-R
12. Carralot, J.-P.; Probst, J.; Hoerr, I.; Scheel, B.; Teufel, R.; Jung, G.; Rammensee, H. G.; Pascolo, S. Cell. Mol. Life Sci. 2004, 61, 2418-2424 10.1007/s00018-004-4255-0
13. Kauffman, K. J.; Dorkin, J. R.; Yang, J. H.; Heartlein, M. W.; DeRosa, F.; Mir, F. F.; Fenton, O. S.; Anderson, D. G. Nano Lett. 2015, 15, 7300-7306 10.1021/acs.nanolett.5b02497
14. Fenton, O. S.; Kauffman, K. J.; McClellan, R. L.; Appel, E. A.; Dorkin, J. R.; Tibbitt, M. W.; Heartlein, M. W.; DeRosa, F.; Langer, R.; Anderson, D. G. Adv. Mater. (Weinheim, Ger.) 2016, 28, 2939-2943 10.1002/adma.201505822
15. Trumpfheller, C.; Longhi, M. P.; Caskey, M.; Idoyaga, J.; Bozzacco, L.; Keler, T.; Schlesinger, S. J.; Steinman, R. M. J. Intern. Med. 2012, 271, 183-192 10.1111/j.1365-2796.2011.02496.x
16. Manolova, V.; Flace, A.; Bauer, M.; Schwarz, K.; Saudan, P.; Bachmann, M. F. Eur. J. Immunol. 2008, 38, 1404-1413 10.1002/eji.200737984
17. Reddy, S. T.; Rehor, A.; Schmoekel, H. G.; Hubbell, J. A.; Swartz, M. A. J. Controlled Release 2006, 112, 26-34 10.1016/j.jconrel.2006.01.006
18. Midoux, P.; Pichon, C. Expert Rev. Vaccines 2015, 14, 221-234 10.1586/14760584.2015.986104
19. Reichmuth, A. M.; Oberli, M. A.; Jaklenec, A.; Langer, R.; Blankschtein, D. Ther. Delivery 2016, 7, 319-334 10.4155/tde-2016-0006
20. Kranz, L. M.; Diken, M.; Haas, H.; Kreiter, S.; Loquai, C.; Reuter, K. C.; Meng, M.; Fritz, D.; Vascotto, F.; Hefesha, H.; Grunwitz, C.; Vormehr, M.; Hüsemann, Y.; Selmi, A.; Kuhn, A. N.; Buck, J.; Derhovanessian, E.; Rae, R.; Attig, S.; Diekmann, J.; Jabulowsky, R. A.; Heesch, S.; Hassel, J.; Langguth, P.; Grabbe, S.; Huber, C.; Türeci, O.; Sahin, U. Nature 2016, 534, 396-401 10.1038/nature18300
21. Broos, K.; Van der Jeught, K.; Puttemans, J.; Goyvaerts, C.; Heirman, C.; Dewitte, H.; Verbeke, R.; Lentacker, I.; Thielemans, K.; Breckpot, K. Mol. Ther.--Nucleic Acids 2016, 5, e326 10.1038/mtna.2016.38
22. Martinon, F.; Krishnan, S.; Lenzen, G.; Magné, R.; Gomard, E.; Guillet, J. G.; Lévy, J. P.; Meulien, P. Eur. J. Immunol. 1993, 23, 1719-1722 10.1002/eji.1830230749
23. Weide, B.; Carralot, J.-P.; Reese, A.; Scheel, B.; Eigentler, T. K.; Hoerr, I.; Rammensee, H.-G.; Garbe, C.; Pascolo, S. J. Immunother. 2008, 31, 180-188 10.1097/CJI.0b013e31815ce501
24. Weide, B.; Pascolo, S.; Scheel, B.; Derhovanessian, E.; Pflugfelder, A.; Eigentler, T. K.; Pawelec, G.; Hoerr, I.; Rammensee, H.-G.; Garbe, C. J. Immunother. 2009, 32, 498-507 10.1097/CJI.0b013e3181a00068
25. Rittig, S. M.; Haentschel, M.; Weimer, K. J.; Heine, A.; Muller, M. R.; Brugger, W.; Horger, M. S.; Maksimovic, O.; Stenzl, A.; Hoerr, I.; Rammensee, H.-G.; Holderried, T. A. W.; Kanz, L.; Pascolo, S.; Brossart, P. Mol. Ther. 2011, 19, 990-999 10.1038/mt.2010.289
26. Rittig, S. M.; Haentschel, M.; Weimer, K. J.; Heine, A.; Muller, M. R.; Brugger, W.; Horger, M. S.; Maksimovic, O.; Stenzl, A.; Hoerr, I.; Rammensee, H.-G.; Holderried, T. A.; Kanz, L.; Pascolo, S.; Brossart, P. Oncoimmunology 2016, 5, e1108511 10.1080/2162402X.2015.1108511
27. Clinical Trials Registry of the U. S. National Institute of Health. https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT02410733?term=biontech&rank=1 (accessed Sept 1, 2016).
28. Love, K. T.; Mahon, K. P.; Levins, C. G.; Whitehead, K. A.; Querbes, W.; Dorkin, J. R.; Qin, J.; Cantley, W.; Qin, L. L.; Racie, T.; Frank-Kamenetsky, M.; Yip, K. N.; Alvarez, R.; Sah, D. W. Y.; de Fougerolles, A.; Fitzgerald, K.; Koteliansky, V.; Akinc, A.; Langer, R.; Anderson, D. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 1864-1869 10.1073/pnas.0910603106
29. Zuhorn, I.; Bakowsky, U.; Polushkin, E.; Visser, W.; Stuart, M.; Engberts, J.; Hoekstra, D. Mol. Ther. 2005, 11, 801-810 10.1016/j.ymthe.2004.12.018
30. Allen, T. M.; Cullis, P. R. Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65, 36-48 10.1016/j.addr.2012.09.037
31. Mui, B. L.; Tam, Y. K.; Jayaraman, M.; Ansell, S. M.; Du, X.; Tam, Y. Y. C.; Lin, P. J.; Chen, S.; Narayanannair, J. K.; Rajeev, K. G.; Manoharan, M.; Akinc, A.; Maier, M. A.; Cullis, P.; Madden, T. D.; Hope, M. J. Mol. Ther.--Nucleic Acids 2013, 2, e139 10.1038/mtna.2013.66
32. Dong, Y.; Love, K. T.; Dorkin, J. R.; Sirirungruang, S.; Zhang, Y.; Chen, D.; Bogorad, R. L.; Yin, H.; Chen, Y.; Vegas, A. J.; Alabi, C. A.; Sahay, G.; Olejnik, K. T.; Wang, W.; Schroeder, A.; Lytton-Jean, A. K. R.; Siegwart, D. J.; Akinc, A.; Barnes, C.; Barros, S. A.; Carioto, M.; Fitzgerald, K.; Hettinger, J.; Kumar, V.; Novobrantseva, T. I.; Qin, J.; Querbes, W.; Koteliansky, V.; Langer, R.; Anderson, D. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 3955-3960 10.1073/pnas.1322937111
33. Wyrozumska, P.; Meissner, J.; Toporkiewicz, M.; Szarawarska, M.; Kuliczkowski, K.; Ugorski, M.; Walasek, M. A.; Sikorski, A. F. Cancer Biol. Ther. 2015, 16, 66-76 10.4161/15384047.2014.987009
34. Yin, H.; Song, C.-Q.; Dorkin, J. R.; Zhu, L. J.; Li, Y.; Wu, Q.; Park, A.; Yang, J.; Suresh, S.; Bizhanova, A.; Gupta, A.; Bolukbasi, M. F.; Walsh, S.; Bogorad, R. L.; Gao, G.; Weng, Z.; Dong, Y.; Koteliansky, V.; Wolfe, S. A.; Langer, R.; Xue, W.; Anderson, D. G. Nat. Biotechnol. 2016, 34, 328-333 10.1038/nbt.3471
35. Madisen, L.; Zwingman, T. A.; Sunkin, S. M.; Oh, S. W.; Zariwala, H. A.; Gu, H.; Ng, L. L.; Palmiter, R. D.; Hawrylycz, M. J.; Jones, A. R.; Lein, E. S.; Zeng, H. Nat. Neurosci. 2010, 13, 133-140 10.1038/nn.2467
36. Jensen, S.; Thomsen, A. R. J. Virol. 2012, 86, 2900-2910 10.1128/JVI.05738-11
37. Pollard, C.; Rejman, J.; De Haes, W.; Verrier, B.; Van Gulck, E.; Naessens, T.; De Smedt, S.; Bogaert, P.; Grooten, J.; Vanham, G.; De Koker, S. Mol. Ther. 2013, 21, 251-259 10.1038/mt.2012.202
38. Karikó, K.; Buckstein, M.; Ni, H.; Weissman, D. Immunity 2005, 23, 165-175 10.1016/j.immuni.2005.06.008
39. Fotin-Mleczek, M.; Duchardt, K. M.; Lorenz, C.; Pfeiffer, R.; Ojkić-Zrna, S.; Probst, J.; Kallen, K.-J. J. Immunother. 2011, 34, 1-15 10.1097/CJI.0b013e3181f7dbe8
40. Parkhurst, M. R.; Fitzgerald, E. B.; Southwood, S.; Sette, A. Cancer Res. 1998, 58, 4895-4901
41. van Stipdonk, M. J. B.; Badia-Martinez, D.; Sluijter, M.; Offringa, R.; van Hall, T.; Achour, A. Cancer Res. 2009, 69, 7784-7792 10.1158/0008-5472.CAN-09-1724
42. Pedersen, S. R.; Sørensen, M. R.; Buus, S.; Christensen, J. P.; Thomsen, A. R. J. Immunol. 2013, 191, 3955-3967 10.4049/jimmunol.1300555
43. Perche, F.; Benvegnu, T.; Berchel, M.; Lebegue, L.; Pichon, C.; Jaffrès, P.-A.; Midoux, P. Nanomedicine 2011, 7, 445-453 10.1016/j.nano.2010.12.010
44. Raetz, C.; Whitfield, C. Annu. Rev. Biochem. 2002, 71, 635-700 10.1146/annurev.biochem.71.110601.135414
45. Brubaker, S. W.; Bonham, K. S.; Zanoni, I.; Kagan, J. C. Annu. Rev. Immunol. 2015, 33, 257-290 10.1146/annurev-immunol-032414-112240
46. Martinez-Pomares, L. J. Leukocyte Biol. 2012, 92, 1177-1186 10.1189/jlb.0512231
47. van der Vlist, M.; Geijtenbeek, T. B. H. Immunol. Cell Biol. 2010, 88, 410-415 10.1038/icb.2010.32
48. Mahnke, K.; Guo, M.; Lee, S.; Sepulveda, H.; Swain, S. L.; Nussenzweig, M.; Steinman, R. M. J. Cell Biol. 2000, 151, 673-684 10.1083/jcb.151.3.673
49. Geijtenbeek, T. B. H.; Engering, A.; Van Kooyk, Y. Immunol. Cell Biol. 2002, 71, 921-931
50. Dambuza, I. M.; Brown, G. D. Curr. Opin. Immunol. 2015, 32, 21-27 10.1016/j.coi.2014.12.002
51. Chen, D.; Love, K. T.; Chen, Y.; Eltoukhy, A. A.; Kastrup, C.; Sahay, G.; Jeon, A.; Dong, Y.; Whitehead, K. A.; Anderson, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 6948-6951 10.1021/ja301621z
52. Whitehead, K. A.; Dorkin, J. R.; Vegas, A. J.; Chang, P. H.; Veiseh, O.; Matthews, J.; Fenton, O. S.; Zhang, Y.; Olejnik, K. T.; Yesilyurt, V.; Chen, D.; Barros, S.; Klebanov, B.; Novobrantseva, T.; Langer, R.; Anderson, D. G. Nat. Commun. 2014, 5, 4277 10.1038/ncomms5277
53. Heyes, J.; Palmer, L.; Bremner, K.; MacLachlan, I. J. Controlled Release 2005, 107, 276-287 10.1016/j.jconrel.2005.06.014