Combining Simulations and Solution Experiments as a Paradigm for RNA Force Field Refinement

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 12, Issue 12, 2016, Pages 6192-6200

  Cesari, Andrea ^a   Gil Ley, Alejandro ^a   Bussi, Giovanni ^a  

^a SISSA   (Italy)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

RNA;

ALGORITHM; CHEMISTRY; ENTROPY; MOLECULAR DYNAMICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

ALGORITHMS; ENTROPY; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; RNA;

EID: 85005951105     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.jctc.6b00944     Document Type: Article

References (67)

1. Banáš, P.; Hollas, D.; Zgarbová, M.; Jurečka, P.; Orozco, M.; Cheatham, T. E.; Šponer, J.; Otyepka, M. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 3836-3849 10.1021/ct100481h
2. Colizzi, F.; Bussi, G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5173-5179 10.1021/ja210531q
3. Yildirim, I.; Park, H.; Disney, M. D.; Schatz, G. C. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 3528-3538 10.1021/ja3108627
4. Di Palma, F.; Colizzi, F.; Bussi, G. RNA 2013, 19, 1517-1524 10.1261/rna.040493.113
5. Musiani, F.; Rossetti, G.; Capece, L.; Gerger, T. M.; Micheletti, C.; Varani, G.; Carloni, P. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 15631-15637 10.1021/ja507812v
6. Heldenbrand, H.; Janowski, P. A.; Giambaşu, G.; Giese, T. J.; Wedekind, J. E.; York, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 7789-7792 10.1021/ja500180q
7. Šponer, J.; Banáš, P.; Jurečka, P.; Zgarbová, M.; Kührová, P.; Havrila, M.; Krepl, M.; Stadlbauer, P.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. Lett. 2014, 5, 1771-1782 10.1021/jz500557y
8. Giambaşu, G. M.; York, D. M.; Case, D. A. RNA 2015, 21, 963-974 10.1261/rna.047357.114
9. Pinamonti, G.; Bottaro, S.; Micheletti, C.; Bussi, G. Nucleic Acids Res. 2015, 43, 7260-7269 10.1093/nar/gkv708
10. Chen, A. A.; Garcia, A. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 16820-16825 10.1073/pnas.1309392110
11. Kührová, P.; Banáš, P.; Best, R. B.; Šponer, J.; Otyepka, M. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 2115-2125 10.1021/ct301086z
12. Miner, J. C.; Chen, A. A.; García, A. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, 6665-6670 10.1073/pnas.1603154113
13. Kuhrová, P.; Best, R. B.; Bottaro, S.; Bussi, G.; Šponer, J.; Otyepka, M.; Banáš, P. J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 4534-4548 10.1021/acs.jctc.6b00300
14. Condon, D. E.; Kennedy, S. D.; Mort, B. C.; Kierzek, R.; Yildirim, I.; Turner, D. H. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 2729-2742 10.1021/ct501025q
15. Bergonzo, C.; Henriksen, N. M.; Roe, D. R.; Cheatham, T. E. RNA 2015, 21, 1578-1590 10.1261/rna.051102.115
16. Bottaro, S.; Gil-Ley, A.; Bussi, G. Nucleic Acids Res. 2016, 44, 5883-5891 10.1093/nar/gkw239
17. Gil-Ley, A.; Bottaro, S.; Bussi, G. J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 2790-2798 10.1021/acs.jctc.6b00299
18. Bottaro, S.; Banáš, P.; Šponer, J.; Bussi, G. J. Phys. Chem. Lett. 2016, 7, 4032-4038 10.1021/acs.jpclett.6b01905
19. Torda, A. E.; Scheek, R. M.; van Gunsteren, W. F. Chem. Phys. Lett. 1989, 157, 289-294 10.1016/0009-2614(89)87249-5
20. Torda, A. E.; Brunne, R. M.; Huber, T.; Kessler, H.; van Gunsteren, W. F. J. Biomol. NMR 1993, 3, 55-66 10.1007/BF00242475
21. Best, R. B.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8090-8091 10.1021/ja0396955
22. Lindorff-Larsen, K.; Best, R. B.; DePristo, M. A.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M. Nature 2005, 433, 128-132 10.1038/nature03199
23. Cavalli, A.; Camilloni, C.; Vendruscolo, M. J. Chem. Phys. 2013, 138, 094112 10.1063/1.4793625
24. Roux, B.; Weare, J. J. Chem. Phys. 2013, 138, 084107 10.1063/1.4792208
25. Jaynes, E. Proc. IEEE 1982, 70, 939-952 10.1109/PROC.1982.12425
26. Pitera, J. W.; Chodera, J. D. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3445-3451 10.1021/ct300112v
27. White, A. D.; Voth, G. A. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 3023-3030 10.1021/ct500320c
28. Boomsma, W.; Ferkinghoff-Borg, J.; Lindorff-Larsen, K. PLoS Comput. Biol. 2014, 10, e1003406 10.1371/journal.pcbi.1003406
29. Hummer, G.; Köfinger, J. J. Chem. Phys. 2015, 143, 243150 10.1063/1.4937786
30. Bonomi, M.; Camilloni, C.; Cavalli, A.; Vendruscolo, M. Sci. Adv. 2016, 2, e1501177-e1501177 10.1126/sciadv.1501177
31. Jaynes, E. In The Maximum Entropy Formalism; Levine, R. D.; Tribus, M., Eds.; The MIT Press: Cambridge, MA, 1979; pp 15-18.
32. Kullback, S.; Leibler, R. A. Ann. Math. Stat. 1951, 22, 79-86 10.1214/aoms/1177729694
33. Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1963, 85, 2870-2871 10.1021/ja00901a059
34. Dannenhoffer-Lafage, T.; White, A. D.; Voth, G. A. J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 2144-2153 10.1021/acs.jctc.6b00043
35. Mead, L. R.; Papanicolaou, N. J. Math. Phys. 1984, 25, 2404-2417 10.1063/1.526446
36. Darken, C.; Moody, J. NIPs 1991, 1009-1016
37. Barducci, A.; Bussi, G.; Parrinello, M. Phys. Rev. Lett. 2008, 100, 020603 10.1103/PhysRevLett.100.020603
38. Valsson, O.; Parrinello, M. Phys. Rev. Lett. 2014, 113, 090601 10.1103/PhysRevLett.113.090601
39. Ferrarotti, M. J.; Bottaro, S.; Pérez-Villa, A.; Bussi, G. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 139-146 10.1021/ct5007086
40. Lee, C.-H.; Ezra, F. S.; Kondo, N. S.; Sarma, R. H.; Danyluk, S. S. Biochemistry 1976, 15, 3627-3639 10.1021/bi00661a034
41. Ezra, F. S.; Lee, C.-H.; Kondo, N. S.; Danyluk, S. S.; Sarma, R. H. Biochemistry 1977, 16, 1977-1987 10.1021/bi00628a035
42. Vokáčová, Z.; Buděšinský, M.; Rosenberg, I.; Schneider, B.; Šponer, J.; Sychrovský, V. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 1182-1191 10.1021/jp809762b
43. Pronk, S.; Pall, S.; Schulz, R.; Larsson, P.; Bjelkmar, P.; Apostolov, R.; Shirts, M. R.; Smith, J. C.; Kasson, P. M.; van der Spoel, D.; Hess, B.; Lindahl, E. Bioinformatics 2013, 29, 845-854 10.1093/bioinformatics/btt055
44. Tribello, G. A.; Bonomi, M.; Branduardi, D.; Camilloni, C.; Bussi, G. Comput. Phys. Commun. 2014, 185, 604-613 10.1016/j.cpc.2013.09.018
45. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926 10.1063/1.445869
46. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197 10.1021/ja00124a002
47. Pérez, A.; Marchán, I.; Svozil, D.; Sponer, J.; Cheatham, T. E.; Laughton, C. A.; Orozco, M. Biophys. J. 2007, 92, 3817-3829 10.1529/biophysj.106.097782
48. Joung, I. S.; Cheatham, T. E. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 9020-9041 10.1021/jp8001614
49. Zgarbová, M.; Otyepka, M.; Šponer, J.; Mládek, A.; Banáš, P.; Cheatham, T. E.; Jurečka, P. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 2886-2902 10.1021/ct200162x
50. Hess, B.; Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. G. E. M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463-1472 10.1002/(SICI)1096-987X(199709)18:12<1463::AID-JCC4>3.3.CO;2-L
51. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092 10.1063/1.464397
52. Parrinello, M.; Rahman, A. Phys. Rev. Lett. 1980, 45, 1196-1199 10.1103/PhysRevLett.45.1196
53. Bussi, G.; Donadio, D.; Parrinello, M. J. Chem. Phys. 2007, 126, 014101 10.1063/1.2408420
54. Gil-Ley, A.; Bussi, G. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 1077-1085 10.1021/ct5009087
55. Huang, M.; Giese, T. J.; Lee, T.-S.; York, D. M. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 1538-1545 10.1021/ct401013s
56. Ancian, B. Annu. Rep. NMR Spectrosc.; Elsevier BV: 2010; pp 39-143.
57. Yildirim, I.; Stern, H. A.; Tubbs, J. D.; Kennedy, S. D.; Turner, D. H. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 9261-9270 10.1021/jp2016006
58. Shen, T.; Hamelberg, D. J. Chem. Phys. 2008, 129, 034103 10.1063/1.2944250
59. Ceriotti, M.; Brain, G. A.; Riordan, O.; Manolopoulos, D. E. Proc. R. Soc. London, Ser. A 2012, 468, 2-17 10.1098/rspa.2011.0413
60. Gray, P. G.; Kish, L. Journal of the Royal Statistical Society. Series A (General) 1969, 132, 272 10.2307/2343791
61. Rieping, W. Science 2005, 309, 303-306 10.1126/science.1110428
62. Olsson, S.; Frellsen, J.; Boomsma, W.; Mardia, K. V.; Hamelryck, T. PLoS One 2013, 8, e79439 10.1371/journal.pone.0079439
63. Brookes, D. H.; Head-Gordon, T. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 4530-4538 10.1021/jacs.6b00351
64. Beauchamp, K. A.; Pande, V. S.; Das, R. Biophys. J. 2014, 106, 1381-1390 10.1016/j.bpj.2014.02.009
65. Chen, S. F.; Rosenfeld, R. A Gaussian prior for smoothing maximum entropy models 1999, 549 10.1109/ICASSP.1999.758184
66. Bayly, C. I.; Cieplak, P.; Cornell, W.; Kollman, P. A. J. Phys. Chem. 1993, 97, 10269-10280 10.1021/j100142a004
67. Ivani, I.; Dans, P. D.; Noy, A.; Pérez, A.; Faustino, I.; Hospital, A.; Walther, J.; Andrio, P.; Goñi, R.; Balaceanu, A.; Portella, G.; Battistini, F.; Gelpí, J. L.; González, C.; Vendruscolo, M.; Laughton, C. A.; Harris, S. A.; Case, D. A.; Orozco, M. Nat. Methods 2015, 13, 55-58 10.1038/nmeth.3658