A dynamic structural model of expanded RNA CAG repeats: A refined X-ray structure and computational investigations using molecular dynamics and umbrella sampling simulations

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 9, 2013, Pages 3528-3538

  Yildirim, Ilyas ^a   Park, Hajeung ^b   Disney, Matthew D ^b   Schatz, George C ^a  

^a NORTHWESTERN UNIVERSITY   (United States)

^b SCRIPPS RESEARCH INSTITUTE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COMPUTATIONAL INVESTIGATION; COMPUTATIONAL RESULTS; EXPLICIT SOLVENTS; FREE ENERGY SURFACE; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; STRUCTURAL MODELS; TRANSFORMATION PATHWAYS; UMBRELLA SAMPLING;

COMPUTATIONAL CHEMISTRY; COMPUTER SIMULATION; MODEL STRUCTURES; MOLECULAR DYNAMICS; NUCLEOTIDES; PATHOLOGY; RNA;

CONFORMATIONS;

RNA;

ARTICLE; CAG REPEAT; CRYSTAL STRUCTURE; MOLECULAR DYNAMICS; SIMULATION;

CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; MODELS, MOLECULAR; NUCLEIC ACID CONFORMATION; RNA; TRINUCLEOTIDE REPEAT EXPANSION;

EID: 84874881081     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja3108627     Document Type: Article

References (94)

1. Ashley, C. T.; Warren, S. T. Annu. Rev. Genet. 1995, 29, 703
2. Emery, A. E. H. Lancet 2002, 359, 687
3. Sellier, C.; Rau, F.; Liu, Y. L.; Tassone, F.; Hukema, R. K.; Gattoni, R.; Schneider, A.; Richard, S.; Willemsen, R.; Elliott, D. J.; Hagerman, P. J.; Charlet-Berguerand, N. EMBO J. 2010, 29, 1248
4. Greco, C. M.; Berman, R. F.; Martin, R. M.; Tassone, F.; Schwartz, P. H.; Chang, A.; Trapp, B. D.; Iwahashi, C.; Brunberg, J.; Grigsby, J.; Hessl, D.; Becker, E. J.; Papazian, J.; Leehey, M. A.; Hagerman, R. J.; Hagerman, P. J. Brain 2006, 129, 243
5. Jin, P.; Duan, R. H.; Qurashi, A.; Qin, Y. L.; Tian, D. H.; Rosser, T. C.; Liu, H. J.; Feng, Y.; Warren, S. T. Neuron 2007, 55, 556
6. Verheij, C.; Bakker, C. E.; Degraaff, E.; Keulemans, J.; Willemsen, R.; Verkerk, A.; Galjaard, H.; Reuser, A. J. J.; Hoogeveen, A. T.; Oostra, B. A. Nature 1993, 363, 722
7. Verkerk, A.; Pieretti, M.; Sutcliffe, J. S.; Fu, Y. H.; Kuhl, D. P. A.; Pizzuti, A.; Reiner, O.; Richards, S.; Victoria, M. F.; Zhang, F. P.; Eussen, B. E.; Vanommen, G. J. B.; Blonden, L. A. J.; Riggins, G. J.; Chastain, J. L.; Kunst, C. B.; Galjaard, H.; Caskey, C. T.; Nelson, D. L.; Oostra, B. A.; Warren, S. T. Cell 1991, 65, 905
8. Klockgether, T.; Paulson, H. Mov. Disord. 2011, 26, 1134
9. Orr, H. T.; Zoghbi, H. Y. Annu. Rev. Neurosci. 2007, 30, 575
10. Shoulson, I.; Young, A. B. Mov. Disord. 2011, 26, 1127
11. Walker, F. O. Lancet 2007, 369, 218
12. Yazawa, I.; Nukina, N.; Hashida, H.; Goto, J.; Yamada, M.; Kanazawa, I. Nat. Genet. 1995, 10, 99
13. Li, L. B.; Yu, Z. M.; Teng, X. Y.; Bonini, N. M. Nature 2008, 453, 1107
14. Li, L. B.; Bonini, N. M. Trends Neurosci. 2010, 33, 292
15. Mykowska, A.; Sobczak, K.; Wojciechowska, M.; Kozlowski, P.; Krzyzosiak, W. J. Nucleic Acids Res. 2011, 39, 8938
16. Zu, T.; Gibbens, B.; Doty, N. S.; Gomes-Pereira, M.; Huguet, A.; Stone, M. D.; Margolis, J.; Peterson, M.; Markowski, T. W.; Ingram, M. A. C.; Nan, Z.; Forster, C.; Low, W. C.; Schoser, B.; Somia, N. V.; Clark, H. B.; Schmechel, S.; Bitterman, P. B.; Gourdon, G.; Swanson, M. S.; Moseley, M.; Ranum, L. P. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 260
17. Sobczak, K.; Michlewski, G.; de Mezer, M.; Kierzek, E.; Krol, J.; Olejniczak, M.; Kierzek, R.; Krzyzosiak, W. J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 12755
18. Kumar, A.; Fang, P. F.; Park, H.; Guo, M.; Nettles, K. W.; Disney, M. D. ChemBioChem 2011, 12, 2140
19. Kumar, A.; Park, H.; Fang, P. F.; Parkesh, R.; Guo, M.; Nettles, K. W.; Disney, M. D. Biochemistry 2011, 50, 9928
20. Mooers, B. H. M.; Logue, J. S.; Berglund, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 16626
21. Parkesh, R.; Fountain, M.; Disney, M. D. Biochemistry 2011, 50, 599
22. Kiliszek, A.; Kierzek, R.; Krzyzosiak, W. J.; Rypniewski, W. Nucleic Acids Res. 2009, 37, 4149
23. Kiliszek, A.; Kierzek, R.; Krzyzosiak, W. J.; Rypniewski, W. Nucleic Acids Res. 2010, 38, 8370
24. Kumar, A.; Parkesh, R.; Sznajder, L. J.; Childs-Disney, J. L.; Sobczak, K.; Disney, M. D. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 496
25. Parkesh, R.; Childs-Disney, J. L.; Nakamori, M.; Kumar, A.; Wang, E.; Wang, T.; Hoskins, J.; Tran, T.; Housman, D.; Thornton, C. A.; Disney, M. D. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 4731
26. Krzyzosiak, W. J.; Sobczak, K.; Wojciechowska, M.; Fiszer, A.; Mykowska, A.; Kozlowski, P. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 11
27. Malhotra, A.; Harvey, S. C. J. Mol. Biol. 1994, 240, 308
28. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179
29. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187
30. MacKerell, J.; A. D., Brooks; B., Brooks, III, C. L.; Nilsson, L.; Roux, B.; Won, Y.; Karplus, M. In The Encyclopedia of Computational Chemistry; Schleyer, P. v. R.; Allinger, N. L.; Clark, T.; Gasteiger, J.; Kollman, P. A.; Schaefer, I., H. F.; Schreiner, P. R., Eds.; John Wiley & Sons: Chichester, 1998; Vol. 1, p 271.
31. Scott, W. R. P.; Hunenberger, P. H.; Tironi, I. G.; Mark, A. E.; Billeter, S. R.; Fennen, J.; Torda, A. E.; Huber, T.; Kruger, P.; van Gunsteren, W. F. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 3596
32. Hobza, P.; Sponer, J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11802
33. Kratochvil, M.; Sponer, J.; Hobza, P. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3495
34. Nam, K. H.; Gao, J. L.; York, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4680
35. Bash, P. A.; Field, M. J.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 8092
36. Eichinger, M.; Tavan, P.; Hutter, J.; Parrinello, M. J. Chem. Phys. 1999, 110, 10452
37. Freindorf, M.; Gao, J. L. J. Comput. Chem. 1996, 17, 386
38. Gao, J. L.; Xia, X. F. Science 1992, 258, 631
39. Murphy, R. B.; Philipp, D. M.; Friesner, R. A. J. Comput. Chem. 2000, 21, 1442
40. Stanton, R. V.; Hartsough, D. S.; Merz, K. M. J. Phys. Chem. 1993, 97, 11868
41. Tunon, I.; MartinsCosta, M. T. C.; Millot, C.; RuizLopez, M. F.; Rivail, J. L. J. Comput. Chem. 1996, 17, 19
42. Duan, Y.; Kollman, P. A. Science 1998, 282, 740
43. Klepeis, J. L.; Lindorff-Larsen, K.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 120
44. Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Eastwood, M. P.; Dror, R. O.; Klepeis, J. L.; Arkin, I. T.; Jensen, M. O.; Xu, H. F.; Trbovic, N.; Friesner, R. A.; Palmer, A. G.; Shaw, D. E. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6155
45. Shaw, D. E.; Deneroff, M. M.; Dror, R. O.; Kuskin, J. S.; Larson, R. H.; Salmon, J. K.; Young, C.; Batson, B.; Bowers, K. J.; Chao, J. C.; Eastwood, M. P.; Gagliardo, J.; Grossman, J. P.; Ho, C. R.; Ierardi, D. J.; Kolossvary, I.; Klepeis, J. L.; Layman, T.; McLeavey, C.; Moraes, M. A.; Mueller, R.; Priest, E. C.; Shan, Y. B.; Spengler, J.; Theobald, M.; Towles, B.; Wang, S. C. Commun. ACM 2008, 51, 91
46. Zagrovic, B.; Pande, V. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1432
47. Beveridge, D. L.; McConnell, K. J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 182
48. Cheatham, T. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 360
49. Giudice, E.; Lavery, R. Acc. Chem. Res. 2002, 35, 350
50. Orozco, M.; Perez, A.; Noy, A.; Luque, F. J. Chem. Soc. Rev. 2003, 32, 350
51. Perez, A.; Blas, J. R.; Rueda, M.; Lopez-Bes, J. M.; de la Cruz, X.; Orozco, M. J. Chem. Theory Comput. 2005, 1, 790
52. Vokacova, Z.; Budesinsky, M.; Rosenberg, I.; Schneider, B.; Sponer, J.; Sychrovsky, V. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 1182
53. Kumar, S.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A.; Rosenberg, J. M. J. Comput. Chem. 1992, 13, 1011
54. Souaille, M.; Roux, B. Comput. Phys. Commun. 2001, 135, 40
55. Bartels, C.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1450
56. Virnau, P.; Muller, M. J. Chem. Phys. 2004, 120, 10925
57. Babin, V.; Roland, C.; Darden, T. A.; Sagui, C. J. Chem. Phys. 2006, 125, 204909
58. Kastner, J. Wiley Interdiscip. Rev.-Comput. Mol. Sci. 2011, 1, 932
59. Giudice, E.; Varnai, P.; Lavery, R. Nucleic Acids Res. 2003, 31, 1434
60. Banavali, N. K.; MacKerell, A. D. J. Mol. Biol. 2002, 319, 141
61. Song, K.; Campbell, A. J.; Bergonzo, C.; de los Santos, C.; Grollman, A. P.; Simmerling, C. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 3105
62. Hart, K.; Nystrom, B.; Ohman, M.; Nilsson, L. RNA 2005, 11, 609
63. Otwinowski, Z.; Minor, W. Macromol. Crystallogr., Part A 1997, 276, 307
64. Storoni, L. C.; McCoy, A. J.; Read, R. J. Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 2004, 60, 432
65. Adams, P. D.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Hung, L. W.; Ioerger, T. R.; McCoy, A. J.; Moriarty, N. W.; Read, R. J.; Sacchettini, J. C.; Sauter, N. K.; Terwilliger, T. C. Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 2002, 58, 1948
66. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, T. E. I.; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Merz, K. M.; Pearlman, D. A.; Crowley, M.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Wu, X.; Brozell, S.; Tsui, V.; Gohlke, H.; Yang, L.; Tan, C.; Mongan, J.; Hornak, V.; Cui, G.; Beroza, P.; Mathews, D. H.; Schafmeister, C.; Ross, W. S.; Kollman, P. A. University of California-San Francisco: San Francisco, CA, 2006.
67. Joung, I. S.; Cheatham, T. E. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 9020
68. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
69. Yildirim, I.; Stern, H. A.; Kennedy, S. D.; Tubbs, J. D.; Turner, D. H. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 1520
70. Perez, A.; Marchan, I.; Svozil, D.; Sponer, J.; Cheatham, T. E.; Laughton, C. A.; Orozco, M. Biophys. J. 2007, 92, 3817
71. Yildirim, I.; Stern, H. A.; Tubbs, J. D.; Kennedy, S. D.; Turner, D. H. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 9261
72. Yildirim, I.; Kennedy, S. D.; Stern, H. A.; Hart, J. M.; Kierzek, R.; Turner, D. H. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 172
73. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327
74. Priyakumar, U. D.; MacKerell, A. D. Chem. Rev. 2006, 106, 489
75. Sagui, C.; Pedersen, L. G.; Darden, T. A. J. Chem. Phys. 2004, 120, 73
76. Toukmaji, A.; Sagui, C.; Board, J.; Darden, T. J. Chem. Phys. 2000, 113, 10913
77. Roux, B. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 275
78. Kumar, S.; Rosenberg, J. M.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1995, 16, 1339
79. Stelzer, A. C.; Frank, A. T.; Kratz, J. D.; Swanson, M. D.; Gonzalez-Hernandez, M. J.; Lee, J.; Andricioaei, I.; Markovitz, D. M.; Al-Hashimi, H. M. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 553
80. Davis, A. R.; Znosko, B. M. Biochemistry 2007, 46, 13425
81. Davis, A. R.; Znosko, B. M. Biochemistry 2010, 49, 8669
82. Davis, A. R.; Kirkpatrick, C. C.; Znosko, B. M. Nucleic Acids Res. 2011, 39, 1081
83. Berk, V.; Zhang, W.; Pai, R. D.; Cate, J. H. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 15830
84. Borovinskaya, M. A.; Pai, R. D.; Zhang, W.; Schuwirth, B. S.; Holton, J. M.; Hirokawa, G.; Kaji, H.; Kaji, A.; Cate, J. H. D. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 727
85. Borovinskaya, M. A.; Shoji, S.; Fredrick, K.; Cate, J. H. D. RNA 2008, 14, 1590
86. Borovinskaya, M. A.; Shoji, S.; Holton, J. M.; Fredric, K.; Cate, J. H. D. ACS Chem. Biol. 2007, 2, 545
87. Dunkle, J. A.; Xiong, L.; Mankin, A. S.; Cate, J. H. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 17152
88. Llano-Sotelo, B.; Dunkle, J.; Klepacki, D.; Zhang, W.; Fernandes, P.; Cate, J. H. D.; Mankin, A. S. Antimicrob. Agents Chemother. 2010, 54, 4961
89. Schuwirth, B. S.; Borovinskaya, M. A.; Hau, C. W.; Zhang, W.; Vila-Sanjurjo, A.; Holton, J. M.; Cate, J. H. D. Science 2005, 310, 827
90. Schuwirth, B. S.; Day, J. M.; Hau, C. W.; Janssen, G. R.; Dahlberg, A. E.; Cate, J. H. D.; Vila-Sanjurjo, A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2006, 13, 879
91. Schueler, M.; Connell, S. R.; Lescoute, A.; Giesebrecht, J.; Dabrowski, M.; Schroeer, B.; Mielke, T.; Penczek, P. A.; Westhof, E.; Spahn, C. M. T. Nat. Struct. Mol. Biol. 2006, 13, 1092
92. Pushechnikov, A.; Lee, M. M.; Childs-Disney, J. L.; Sobczak, K.; French, J. M.; Thornton, C. A.; Disney, M. D. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 9767
93. Hu, J. X.; Matsui, M.; Corey, D. R. In Oligonucleotide Therapeutics; Rossi, J. J.; Gait, M. J.; Eckstein, F., Eds.; 2009; Vol. 1175, p 24.
94. Hu, J. X.; Matsui, M.; Gagnon, K. T.; Schwartz, J. C.; Gabillet, S.; Arar, K.; Wu, J.; Bezprozvanny, I.; Corey, D. R. Nat. Biotechnol. 2009, 27, 478