The Exosome - A Naturally Secreted Nanoparticle and its Application to Wound Healing

Advanced Materials

Volumn 28, Issue 27, 2016, Pages 5542-5552

  Rani, Sweta ^a   Ritter, Thomas ^a  

^a NATIONAL UNIVERSITY OF IRELAND   (Ireland)

Author keywords

cell free; extracellular vesicles; mesenchymal stem cells; nanoparticles; wound healing

Indexed keywords

FLOWCHARTING; NANOPARTICLES; STEM CELLS;

CELL BASED THERAPIES; CELL-FREE; CELL-TO-CELL COMMUNICATION; CHRONIC CONDITIONS; EXTRACELLULAR; MESENCHYMAL STEM CELL; SECRETORY PRODUCTS; WOUND HEALING;

CELL CULTURE;

EID: 84978805865     PISSN: 09359648     EISSN: 15214095     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adma.201504009     Document Type: Article

References (101)

1. B. T. Pan, R. M. Johnstone, Cell 1983, 33, 967.
2. R. M. Johnstone, M. Adam, J. R. Hammond, L. Orr, C. Turbide, J. Biol. Chem. 1987, 262, 9412.
3. S. Rani, A. E. Ryan, M. D. Griffin, T. Ritter, Mol. Ther. 2015, 23, 812.
4. S. J. Gould, G. Raposo, J. Extracell. Vesicles 2013, 2, DOI: 10.3402/jev.v2i0.20389.
5. J. Kowal, M. Tkach, C. Thery, Curr. Opin. Cell. Biol. 2014, 29, 116.
6. J. C. Akers, D. Gonda, R. Kim, B. S. Carter, C. C. Chen, J. Neuro-Oncol. 2013, 113, 1.
7. G. Raposo, W. Stoorvogel, J. Cell Biol. 2013, 200, 373.
8. M. Aalberts, T. A. Stout, W. Stoorvogel, Reproduction 2014, 147, R1.
9. G. Ronquist, B. O. Nilsson, Prostate Cancer Prostatic Dis. 2004, 7, 21.
10. E. Cocucci, J. Meldolesi, Trends Cell Biol. 2015, 25, 364.
11. M. T. Le, P. Hamar, C. Guo, E. Basar, R. Perdigao-Henriques, L. Balaj, J. Lieberman, J. Clin. Invest. 2014, 124, 5109.
12. K. Al-Nedawi, B. Meehan, J. Micallef, V. Lhotak, L. May, A. Guha, J. Rak, Nat. Cell Biol. 2008, 10, 619.
13. D. Di Vizio, J. Kim, M. H. Hager, M. Morello, W. Yang, C. J. Lafargue, L. D. True, M. A. Rubin, R. M. Adam, R. Beroukhim, F. Demichelis, M. R. Freeman, Cancer Res. 2009, 69, 5601.
14. S. Mathivanan, C. J. Fahner, G. E. Reid, R. J. Simpson, Nucleic Acids Res. 2012, 40, D1241.
15. H. Kalra, R. J. Simpson, H. Ji, E. Aikawa, P. Altevogt, P. Askenase, V. C. Bond, F. E. Borras, X. Breakefield, V. Budnik, E. Buzas, G. Camussi, A. Clayton, E. Cocucci, J. M. Falcon-Perez, S. Gabrielsson, Y. S. Gho, D. Gupta, H. C. Harsha, A. Hendrix, A. F. Hill, J. M. Inal, G. Jenster, E. M. Kramer-Albers, S. K. Lim, A. Llorente, J. Lotvall, A. Marcilla, L. Mincheva-Nilsson, I. Nazarenko, R. Nieuwland, E. N. Nolte-'t Hoen, A. Pandey, T. Patel, M. G. Piper, S. Pluchino, T. S. Prasad, L. Rajendran, G. Raposo, M. Record, G. E. Reid, F. Sanchez-Madrid, R. M. Schiffelers, P. Siljander, A. Stensballe, W. Stoorvogel, D. Taylor, C. Thery, H. Valadi, B. W. van Balkom, J. Vazquez, M. Vidal, M. H. Wauben, M. Yanez-Mo, M. Zoeller, S. Mathivanan, PLoS Biol. 2012, 10, e1001450.
16. D. K. Kim, B. Kang, O. Y. Kim, D. S. Choi, J. Lee, S. R. Kim, G. Go, Y. J. Yoon, J. H. Kim, S. C. Jang, K. S. Park, E. J. Choi, K. P. Kim, D. M. Desiderio, Y. K. Kim, J. Lotvall, D. Hwang, Y. S. Gho, J. Extracell. Vesicles 2013, 2, DOI: 10.3402/jev.v2i0.20384.
17. H. Valadi, K. Ekstrom, A. Bossios, M. Sjostrand, J. J. Lee, J. O. Lotvall, Nat. Cell Biol. 2007, 9, 654.
18. M. Record, C. Subra, S. Silvente-Poirot, M. Poirot, Biochem. Pharmacol. 2011, 81, 1171.
19. R. Wubbolts, R. S. Leckie, P. T. Veenhuizen, G. Schwarzmann, W. Mobius, J. Hoernschemeyer, J. W. Slot, H. J. Geuze, W. Stoorvogel, J. Bio. Chem. 2003, 278, 10963.
20. A. E. Morelli, A. T. Larregina, W. J. Shufesky, M. L. Sullivan, D. B. Stolz, G. D. Papworth, A. F. Zahorchak, A. J. Logar, Z. Wang, S. C. Watkins, L. D. FaloJr., A. W. Thomson, Blood 2004, 104, 3257.
21. A. de Gassart, C. Geminard, B. Fevrier, G. Raposo, M. Vidal, Blood 2003, 102, 4336.
22. T. Janas, M. M. Janas, K. Sapon, FEBS Lett. 2015, 589, 1391.
23. J. Skog, T. Wurdinger, S. van Rijn, D. H. Meijer, L. Gainche, M. Sena-Esteves, W. T. Curry Jr., B. S. Carter, A. M. Krichevsky, X. O. Breakefield, Nat. Cell Biol. 2008, 10, 1470.
24. D. Feng, W. L. Zhao, Y. Y. Ye, X. C. Bai, R. Q. Liu, L. F. Chang, Q. Zhou, S. F. Sui, Traffic 2010, 11, 675.
25. I. Parolini, C. Federici, C. Raggi, L. Lugini, S. Palleschi, A. De Milito, C. Coscia, E. Iessi, M. Logozzi, A. Molinari, M. Colone, M. Tatti, M. Sargiacomo, S. Fais, J. Biol. Chem. 2009, 284, 34211.
26. S. Rani, K. O'Brien, F. C. Kelleher, C. Corcoran, S. Germano, M. W. Radomski, J. Crown, L. O'Driscoll, Methods Mol. Biol. (NY) 2011, 784, 181.
27. S. Rani, Methods Mol. Biol. (NY) 2014, 1182, 131.
28. H. G. Lamparski, A. Metha-Damani, J. Y. Yao, S. Patel, D. H. Hsu, C. Ruegg, J. B. Le Pecq, J. Immunol. Methods 2002, 270, 211.
29. V. Sokolova, A. K. Ludwig, S. Hornung, O. Rotan, P. A. Horn, M. Epple, B. Giebel, Colloid Surface B 2011, 87, 146.
30. C. Thery, S. Amigorena, G. Raposo, A. Clayton, Curr. Protoc. 2006, 3, 3.22.
31. F. P. Barry, J. M. Murphy, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2004, 36, 568.
32. F. Togel, K. Weiss, Y. Yang, Z. Hu, P. Zhang, C. Westenfelder, Am. J. Physiol.: Renal Physiol. 2007, 292, F1626.
33. T. M. Allen, P. R. Cullis, Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65, 36.
34. A. K. Arya, R. Tripathi, S. Kumar, K. Tripathi, World J. Diabetes 2014, 5, 756.
35. G. A. Rahman, I. A. Adigun, A. Fadeyi, Ann. Afr. Med. 2010, 9, 1.
36. C. K. Anders, C. R. Acharya, D. S. Hsu, G. Broadwater, K. Garman, J. A. Foekens, Y. Zhang, Y. Wang, K. Marcom, J. R. Marks, S. Mukherjee, J. R. Nevins, K. L. Blackwell, A. Potti, PLoS One 2008, 3, e1373.
37. S. Guo, L. A. Dipietro, J. Dent. Res. 2010, 89, 219.
38. H. Khalil, M. Cullen, H. Chambers, M. Carroll, J. Walker, Wound Repair Regen. 2015.
39. P. Martin, Science 1997, 276, 75.
40. T. Velnar, T. Bailey, V. Smrkolj, J. Int. Med. Res. 2009, 37, 1528.
41. J. L. Monaco, W. T. Lawrence, Clin. Plastic Surg. 2003, 30, 1.
42. J. Hart, J. Wound Care 2002, 11, 205.
43. M. C. Robson, D. L. Steed, M. G. Franz, Curr Probl Surg 2001, 38, 72.
44. G. Broughton 2nd, J. E. Janis, C. E. Attinger, Plast. Reconstr. Surg. 2006, 117, 1e;
45. T. K. Hunt, H. Hopf, Z. Hussain, Adv. Skin Wound Care 2000, 13, 6.
46. M. G. Tonnesen, X. Feng, R. A. Clark, J. Investig. Dermatol. Symp. Proc. 2000, 5, 40.
47. C. L. Baum, C. J. Arpey, Dermatol. Surg. 2005, 31, 674.
48. N. R. Dash, S. N. Dash, P. Routray, S. Mohapatra, P. C. Mohapatra, Rejuvenation Res. 2009, 12, 359.
49. E. V. Badiavas, V. Falanga, Arch. Dermatol. 2003, 139, 510.
50. V. Falanga, S. Iwamoto, M. Chartier, T. Yufit, J. Butmarc, N. Kouttab, D. Shrayer, P. Carson, Tissue Eng. 2007, 13, 1299.
51. B. Zhang, M. Wang, A. Gong, X. Zhang, X. Wu, Y. Zhu, H. Shi, L. Wu, W. Zhu, H. Qian, W. Xu, Stem Cells 2014, 33, 2158.
52. J. Zhang, J. Guan, X. Niu, G. Hu, S. Guo, Q. Li, Z. Xie, C. Zhang, Y. Wang, J. Transl. Med. 2015, 13, 49.
53. A. Shabbir, A. Cox, L. Rodriguez-Menocal, M. Salgado, E. V. Badiavas, Stem Cells Dev. 2015, 24, 1635.
54. G. Leoni, P. A. Neumann, N. Kamaly, M. Quiros, H. Nishio, H. R. Jones, R. Sumagin, R. S. Hilgarth, A. Alam, G. Fredman, I. Argyris, E. Rijcken, D. Kusters, C. Reutelingsperger, M. Perretti, C. A. Parkos, O. C. Farokhzad, A. S. Neish, A. Nusrat, J. Clin. Invest. 2015, 125, 1215.
55. S. Sahoo, E. Klychko, T. Thorne, S. Misener, K. M. Schultz, M. Millay, A. Ito, T. Liu, C. Kamide, H. Agrawal, H. Perlman, G. Qin, R. Kishore, D. W. Losordo, Circ. Res. 2011, 109, 724.
56. B. Zhang, X. Wu, X. Zhang, Y. Sun, Y. Yan, H. Shi, Y. Zhu, L. Wu, Z. Pan, W. Zhu, H. Qian, W. Xu, Stem Cells Transl. Med. 2015, 4, 513.
57. D. J. Dauer, B. Ferraro, L. Song, B. Yu, L. Mora, R. Buettner, S. Enkemann, R. Jove, E. B. Haura, Oncogene 2005, 24, 3397.
58. W. L. Huang, H. H. Yeh, C. C. Lin, W. W. Lai, J. Y. Chang, W. T. Chang, W. C. Su, Mol. Cancer 2010, 9, 309.
59. J. Kota, R. R. Chivukula, K. A. O'Donnell, E. A. Wentzel, C. L. Montgomery, H. W. Hwang, T. C. Chang, P. Vivekanandan, M. Torbenson, K. R. Clark, J. R. Mendell, J. T. Mendell, Cell 2009, 137, 1005;
60. P. Kumar, H. S. Ban, S. S. Kim, H. Wu, T. Pearson, D. L. Greiner, A. Laouar, J. Yao, V. Haridas, K. Habiro, Y. G. Yang, J. H. Jeong, K. Y. Lee, Y. H. Kim, S. W. Kim, M. Peipp, G. H. Fey, N. Manjunath, L. D. Shultz, S. K. Lee, P. Shankar, Cell 2008, 134, 577;
61. C. R. Sibley, M. J. Wood, PloS One 2011, 6, e26194.
62. T. Lammers, F. Kiessling, W. E. Hennink, G. Storm, J. Controlled Release 2012, 161, 175;
63. P. Sapra, T. M. Allen, Cancer Res. 2002, 62, 7190.
64. R. van der Meel, M. H. Fens, P. Vader, W. W. van Solinge, O. Eniola-Adefeso, R. M. Schiffelers, J. Controlled Release 2014, 195, 72.
65. E. Marshall, Science 1999, 286, 2244.
66. Y. Zhang, Z. Wang, R. A. Gemeinhart, J. Controlled Release 2013, 172, 962.
67. L. Alvarez-Erviti, Y. Seow, H. Yin, C. Betts, S. Lakhal, M. J. Wood, Nature Biotechnol. 2011, 29, 341.
68. S. Ohno, M. Takanashi, K. Sudo, S. Ueda, A. Ishikawa, N. Matsuyama, K. Fujita, T. Mizutani, T. Ohgi, T. Ochiya, N. Gotoh, M. Kuroda, Mol. Ther. 2013, 21, 185.
69. Y. Tian, S. Li, J. Song, T. Ji, M. Zhu, G. J. Anderson, J. Wei, G. Nie, Biomaterials 2014, 35, 2383.
70. M. E. Hung, J. N. Leonard, J. Biol. Chem. 2015, 290, 8166.
71. B. Escudier, T. Dorval, N. Chaput, F. Andre, M. P. Caby, S. Novault, C. Flament, C. Leboulaire, C. Borg, S. Amigorena, C. Boccaccio, C. Bonnerot, O. Dhellin, M. Movassagh, S. Piperno, C. Robert, V. Serra, N. Valente, J. B. Le Pecq, A. Spatz, O. Lantz, T. Tursz, E. Angevin, L. Zitvogel, J. Transl. Med. 2005, 3, 10.
72. M. A. Morse, J. Garst, T. Osada, S. Khan, A. Hobeika, T. M. Clay, N. Valente, R. Shreeniwas, M. A. Sutton, A. Delcayre, D. H. Hsu, J. B. Le Pecq, H. K. Lyerly, J. Transl. Med. 2005, 3, 9.
73. S. Dai, D. Wei, Z. Wu, X. Zhou, X. Wei, H. Huang, G. Li, Mol. Ther. 2008, 16, 782.
74. G. Ronquist, M. Hedstrom, Biochim Biophys Acta 1977, 483, 483.
75. G. Raposo, H. W. Nijman, W. Stoorvogel, R. Liejendekker, C. V. Harding, C. J. Melief, H. J. Geuze, J. Exp. Med. 1996, 183, 1161.
76. L. Zitvogel, A. Regnault, A. Lozier, J. Wolfers, C. Flament, D. Tenza, P. Ricciardi-Castagnoli, G. Raposo, S. Amigorena, Nat. Med. 1998, 4, 594.
77. C. Thery, A. Regnault, J. Garin, J. Wolfers, L. Zitvogel, P. Ricciardi-Castagnoli, G. Raposo, S. Amigorena, J. Cell Biol. 1999, 147, 599.
78. S. Mathivanan, R. J. Simpson, Proteomics 2009, 9, 4997.
79. J. Skog, T. Wurdinger, S. van Rijn, D. H. Meijer, L. Gainche, M. Sena-Esteves, W. T. Curry Jr., B. S. Carter, A. M. Krichevsky, X. O. Breakefield, Nat. Cell Biol. 2008, 10, 1470.
80. J. M. Silverman, J. Clos, E. Horakova, A. Y. Wang, M. Wiesgigl, I. Kelly, M. A. Lynn, W. R. McMaster, L. J. Foster, M. K. Levings, N. E. Reiner, J. Immunol. 2010, 185, 5011.
81. M. Mittelbrunn, C. Gutierrez-Vazquez, C. Villarroya-Beltri, S. Gonzalez, F. Sanchez-Cabo, M. A. Gonzalez, A. Bernad, F. Sanchez-Madrid, Nat. Commun. 2011, 2, 282.
82. A. Mizrak, M. F. Bolukbasi, G. B. Ozdener, G. J. Brenner, S. Madlener, E. P. Erkan, T. Strobel, X. O. Breakefield, O. Saydam, Mol. Ther. 2013, 21, 101.
83. S. C. Jang, O. Y. Kim, C. M. Yoon, D. S. Choi, T. Y. Roh, J. Park, J. Nilsson, J. Lotvall, Y. K. Kim, Y. S. Gho, ACS Nano 2013, 7, 7698.
84. S. Ju, J. Mu, T. Dokland, X. Zhuang, Q. Wang, H. Jiang, X. Xiang, Z. B. Deng, B. Wang, L. Zhang, M. Roth, R. Welti, J. Mobley, Y. Jun, D. Miller, H. G. Zhang, Mol. Ther. 2013, 21, 1345.
85. S. Rana, S. Yue, D. Stadel, M. Zoller, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2012, 44, 1574.
86. X. Zhuang, X. Xiang, W. Grizzle, D. Sun, S. Zhang, R. C. Axtell, S. Ju, J. Mu, L. Zhang, L. Steinman, D. Miller, H. G. Zhang, Mol. Ther. 2011, 19, 1769.
87. D. Sun, X. Zhuang, X. Xiang, Y. Liu, S. Zhang, C. Liu, S. Barnes, W. Grizzle, D. Miller, H. G. Zhang, Mol. Ther. 2010, 18, 1606.
88. K. Bryniarski, W. Ptak, A. Jayakumar, K. Pullmann, M. J. Caplan, A. Chairoungdua, J. Lu, B. D. Adams, E. Sikora, K. Nazimek, S. Marquez, S. H. Kleinstein, P. Sangwung, Y. Iwakiri, E. Delgato, F. Redegeld, B. R. Blokhuis, J. Wojcikowski, A. W. Daniel, T. Groot Kormelink, P. W. Askenase, J. Allergy Clin. Immunol. 2013, 132, 170.
89. M. Katakowski, B. Buller, X. Zheng, Y. Lu, T. Rogers, O. Osobamiro, W. Shu, F. Jiang, M. Chopp, Cancer Lett. 2013, 335, 201.
90. M. Grapp, A. Wrede, M. Schweizer, S. Huwel, H. J. Galla, N. Snaidero, M. Simons, J. Buckers, P. S. Low, H. Urlaub, J. Gartner, R. Steinfeld, Nat. Commun. 2013, 4, 2123.
91. N. Kosaka, H. Iguchi, Y. Yoshioka, K. Hagiwara, F. Takeshita, T. Ochiya, J. Biol. Chem. 2012, 287, 1397.
92. Y. Zhao, M. J. Haney, R. Gupta, J. P. Bohnsack, Z. He, A. V. Kabanov, E. V. Batrakova, PloS One 2014, 9, e106867.
93. T. R. Doeppner, J. Herz, A. Gorgens, J. Schlechter, A. K. Ludwig, S. Radtke, K. de Miroschedji, P. A. Horn, B. Giebel, D. M. Hermann, Stem Cells Transl. Med. 2015, 4, 1131.
94. G. W. Hu, Q. Li, X. Niu, B. Hu, J. Liu, S. M. Zhou, S. C. Guo, H. L. Lang, C. Q. Zhang, Y. Wang, Z. F. Deng, Stem Cell Res. Ther. 2015, 6, 10.
95. Y. Wang, L. Zhang, Y. Li, L. Chen, X. Wang, W. Guo, X. Zhang, G. Qin, S. H. He, A. Zimmerman, Y. Liu, I. M. Kim, N. L. Weintraub, Y. Tang, Int. J. Cardiol. 2015, 192, 61.
96. K. B. Challagundla, P. M. Wise, P. Neviani, H. Chava, M. Murtadha, T. Xu, R. Kennedy, C. Ivan, X. Zhang, I. Vannini, F. Fanini, D. Amadori, G. A. Calin, M. Hadjidaniel, H. Shimada, A. Jong, R. C. Seeger, S. Asgharzadeh, A. Goldkorn, M. Fabbri, J. Natl. Cancer Inst. 2015, 107, DOI: 10.1093/jnci/djv135.
97. J. M. Vicencio, D. M. Yellon, V. Sivaraman, D. Das, C. Boi-Doku, S. Arjun, Y. Zheng, J. A. Riquelme, J. Kearney, V. Sharma, G. Multhoff, A. R. Hall, S. M. Davidson, J. Am. Coll. Cardiol. 2015, 65, 1525.
98. A. J. Singer, R. A. Clark, N. Engl. J. Med. 1999, 341, 738.
99. R. F. Diegelmann, M. C. Evans, Front. Biosci. 2004, 9, 283.
100. S. Barrientos, H. Brem, O. Stojadinovic, M. Tomic-Canic, Wound Repair Regen. 2014, 22, 569.
101. G. S. Schultz, A. Wysocki, Wound Repair Regen. 2009, 17, 153.