Stretchable and Transparent Biointerface Using Cell-Sheet-Graphene Hybrid for Electrophysiology and Therapy of Skeletal Muscle

Advanced Functional Materials

Volumn 26, Issue 19, 2016, Pages 3207-3217

  Kim, Seok Joo ^a,b   Cho, Kyoung Won ^a,b   Cho, Hye Rim ^a,c   Wang, Liu ^d   Park, Sung Young ^a,b   Lee, Seung Eun ^e   Hyeon, Taeghwan ^a,b   Lu, Nanshu ^d   Choi, Seung Hong ^a,c   Kim, Dae Hyeong ^a,b  

^a Institute for Basic Science   (South Korea)

^b Seoul National University   (South Korea)

^c Seoul National University College of Medicine   (South Korea)

^d The University of Texas at Austin   (United States)

^e Korea Institute of Science and Technology   (South Korea)

Author keywords

buckled graphene; electrophysiology; implantable device; stretchable electronics; transparent device

Indexed keywords

BIOMEDICAL EQUIPMENT; CELL CULTURE; ELECTRODES; ELECTRON DEVICES; ELECTROPHYSIOLOGY; GRAPHENE DEVICES; GRAPHITE ELECTRODES; HISTOLOGY; IMPLANTS (SURGICAL); MEDICINE; MUSCLE; NEUROLOGY; PHYSIOLOGY; SIGNAL TO NOISE RATIO; TISSUE;

IMPLANTABLE BIOMEDICAL DEVICES; IMPLANTABLE DEVICES; IMPLANTABLE ELECTRONIC DEVICES; LOW SIGNAL-TO-NOISE RATIO; MULTIFUNCTIONAL DEVICES; STRETCHABLE ELECTRONICS; THERAPEUTIC FUNCTIONS; TRANSPARENT DEVICES;

GRAPHENE;

EID: 84970039367     PISSN: 1616301X     EISSN: 16163028     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adfm.201504578     Document Type: Article

References (62)

1. D. Khodagholy, T. Doublet, P. Quilichini, M. Gurfinkel, P. Leleux, A. Ghestem, E. Ismailova, T. Hervé, S. Sanaur, C. Bernard, G. G. Malliaras, Nat. Commun. 2013, 4, 1575.
2. B. Emeryk-Szajewska, J. Kopec, Electromyogr. Clin. Neurophysiol. 2008, 48, 265.
3. I. Hausmanowa-Petrusewicz, A. Karwańska, Muscle Nerve 1986, 9, 37.
4. S. Rissanen, M. Kankaanpää, M. P. Tarvainen, J. Nuutinen, I. M. Tarkka, O. Airaksinen, P. A. Karjalainen, Physiol. Meas. 2007, 28, 1507.
5. I. R. Minev, P. Musienko, A. Hirsch, Q. Barraud, N. Wenger, E. M. Moraud, J. Gandar, M. Capogrosso, T. Milekovic, L. Asboth, R. F. Torres, N. Vachicouras, Q. Liu, N. Pavlova, S. Duis, A. Larmagnac, J. Vörös, S. Micera, Z. Suo, G. Courtine, S. P. Lacour, Science 2015, 347, 159.
6. S. Lim, D. Son, J. Kim, Y. B. Lee, J. Song, S. Choi, D. J. Lee, J. H. Kim, M. Lee, T. Hyeon, D.-H. Kim, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 375.
7. D. Son, J. Lee, S. Qiao, R. Ghaffari, J. Kim, J. E. Lee, C. Song, S. J. Kim, D. J. Lee, S. W. Jun, S. Yang, M. Park, J. Shin, K. Do, M. Lee, K. Kang, C. S. Hwang, N. Lu, T. Hyeon, D.-H. Kim, Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 397.
8. M. K. Choi, O. K. Park, C. Choi, S. Qiao, R. Ghaffari, J. Kim, D. J. Lee, M. Kim, W. Hyun, S. J. Kim, H. J. Hwang, S.-H. Kwon, T. Hyeon, N. Lu, D.-H. Kim, Adv. Healthc. Mater. 2016, 5, 80.
9. M. K. Choi, I. Park, D. C. Kim, E. Joh, O. K. Park, J. Kim, M. Kim, C. Choi, J. Yang, K. W. Cho, J.-H. Hwang, J.-M. Nam, T. Hyeon, J. H. Kim, D.-H. Kim, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 7109.
10. R. Normann, D. McDonnall, G. Clark, Conf. Proc. IEEE. Eng. Med. Biol. Soc. 2005, 7, 7644.
11. L. Xu, S. R. Gutbrod, A. P. Bonifas, Y. Su, M. S. Sulkin, N. Lu, H. J. Chung, K. I. Jang, Z. Liu, M. Ying, C. Lu, R. C. Webb, J.-S. Kim, J. I. Laughner, H. Cheng, Y. Liu, A. Ameen, J.-W. Jeong, G.-T. Kim, Y. Huang, I. R. Efimov, J. A. Rogers, Nat. Commun. 2014, 5, 3329.
12. D.-H. Kim, N. Lu, R. Ma, Y.-S. Kim, R.-H. Kim, S. Wang, J. Wu, S. M. Won, H. Tao, A. Islam, K. J. Yu, T.-I. Kim, R. Chowdhury, M. Ying, L. Xu, M. Li, H.-J. Chung, H. Keum, M. McCormick, P. Liu, Y.-W. Zhang, F. G. Omenetto, Y. Huang, T. Coleman, J. A. Rogers, Science 2011, 333, 838.
13. J. Kim, M. Lee, H. J. Shim, R. Ghaffari, H. R. Cho, D. Son, Y. H. Jung, M. Soh, C. Choi, S. Jung, K. Chu, D. Jeon, S.-T. Lee, J. H. Kim, S. H. Choi, T. Hyeon, D.-H. Kim, Nat. Commun. 2014, 5, 5747.
14. T. Sekitani, U. Zschieschang, H. Klauk, T. Someya, Nat. Mater. 2010, 9, 1015.
15. K. Kuribara, H. Wang, N. Uchiyama, K. Fukuda, T. Yokota, U. Zschieschang, C. Jaye, D. Fischer, H. Klauk, T. Yamamoto, K. Takimiya, M. Ikeda, H. Kuwabara, T. Sekitani, Y.-L. Loo, T. Someya, Nat. Commun. 2012, 3, 723.
16. S. Choi, J. Park, W. Hyun, J. Kim, J. Kim, Y. B. Lee, C. Song, H. J. Hwang, J. H. Kim, T. Hyeon, D.-H. Kim, ACS Nano 2015, 9, 6626.
17. D.-W. Park, A. A. Schendel, S. Mikael, S. K. Brodnick, T. J. Richner, J. P. Ness, M. R. Hayat, F. Atry, S. T. Frye, R. Pashaie, S. Thongpang, Z. Ma, J. C. Williams, Nat. Commun. 2014, 5, 5258.
18. D. Kuzum, H. Takano, E. Shim, J. C. Reed, H. Juul, A. G. Richardson, J. de Vries, H. Bink, M. A. Dichter, T. H. Lucas, D. A. Coulter, E. Cubukcu, B. Litt, Nat. Commun. 2014, 5, 5259.
19. D. Khodagholy, J. N. Gelinas, T. Thesen, W. Doyle, O. Devinsky, G. G. Malliaras, G. Buzsáki, Nat. Neurosci. 2015, 18, 310.
20. A. Williamson, M. Ferro, P. Leleux, E. Ismailova, A. Kaszas, T. Doublet, P. Quilichini, J. Rivnay, B. Rózsa, G. Katona, C. Bernard, G. G. Malliaras, Adv. Mater. 2015, 27, 4405.
21. M. E. Llewellyn, K. R. Thompson, K. Deisseroth, S. L. Delp, Nat. Med. 2010, 16, 1161.
22. T.-I. Kim, J. G. McCall, Y. H. Jung, X. Huang, E. R. Siuda, Y. Li, J. Song, Y. M. Song, H. A. Pao, R.-H. Kim, C. Lu, S. D. Lee, I.-S. Song, G. Shin, R. Al-Hasani, S. Kim, M. P. Tan, Y. Huang, F. G. Omenetto, J. A. Rogers, M. R. Bruchas, Science 2013, 340, 211.
23. B. C.-K. Tee, A. Chortos, A. Berndt, A. K. Nguyen, A. Tom, A. McGuire, Z. C. Lin, K. Tien, W.-G. Bae, H. Wang, P. Mei, H.-H. Chou, B. Cui, K. Deisseroth, T. N. Ng, Z. Bao, Science 2015, 350, 313.
24. D. A. LaVan, T. McGuire, R. Langer, Nat. Biotechnol. 2003, 21, 1184.
25. D. Son, J. Lee, D. J. Lee, R. Ghaffari, S. Yun, S. J. Kim, J. E. Lee, H. R. Cho, S. Yoon, S. Yang, S. Lee, S. Qiao, D. Ling, S. Shin, J.-K. Song, J. Kim, T. Kim, H. Lee, J. Kim, M. Soh, N. Lee, C. S. Hwang, S. Nam, N. Lu, T. Hyeon, S. H. Choi, D.-H. Kim, ACS Nano 2015, 9, 5937.
26. P. Couvreur, Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 874.
27. Y. Brudno, E. A. Silva, C. J. Kearney, S. A. Lewin, A. Miller, K. D. Martinick, M. Aizenberg, D. J. Mooney, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 12722.
28. B. D. Cosgrove, P. M. Gilbert, E. Porpiglia, F. Mourkioti, S. P. Lee, S. Y. Corbel, M. E. Llewellyn, S. L. Delp, H. M. Blau, Nat. Med. 2014, 20, 255.
29. J. J. Chong, X. Yang, C. W. Don, E. Minami, Y. W. Liu, J. J. Weyers, W. M. Mahoney, B. Van Biber, S. M. Cook, N. J. Palpant, J. A. Gantz, J. A. Fugate, V. Muskheli, G. M. Gough, K. W. Vogel, C. A. Astley, C. E. Hotchkiss, A. Baldessari, L. Pabon, H. Reinecke, E. A. Gill, V. Nelson, H.-P. Kiem, M. A. Laflamme, C. E. Murry, Nature 2014, 510, 273.
30. M. B. Pabbruwe, E. Esfandiari, W. Kafienah, J. F. Tarlton, A. P. Hollander, Biomaterials 2009, 30, 4277.
31. D. W. Kim, I. Jun, T.-J. Lee, J. h. Lee, Y. J. Lee, H.-K. Jang, S. Kang, K. D. Park, S.-W. Cho, B.-S. Kim, H. Shin, Biomaterials 2013, 34, 8258.
32. J. F. Liao, Y. Qu, B. Y. Chu, X. N. Zhang, Z. Y. Qian, Sci. Rep. 2015, 5, 9879.
33. J.-M. Seo, S. J. Kim, H. Chung, E. T. Kim, H. G. Yu, Y. S. Yu, Mater. Sci. Eng. C 2004, 24, 185.
34. S. Defrère, M. Mestagdt, R. Riva, F. Krier, A. Van Langendonckt, P. Drion, C. Jérôme, B. Evrard, J.-P. Dehoux, J.-M. Foidart, J. Donnez, Macromol. Biosci. 2011, 11, 1336.
35. S. J. Kim, H. R. Cho, K. W. Cho, S. Qiao, J. S. Rhim, M. Soh, T. Kim, M. K. Choi, C. Choi, I. Park, N. S. Hwang, T. Hyeon, S. H. Choi, N. Lu, D.-H. Kim, ACS Nano 2015, 9, 2677.
36. P. O. Bagnaninchi, N. Drummond, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 6462.
37. T.-H. Han, Y. Lee, M.-R. Choi, S.-H. Woo, S.-H. Bae, B. H. Hong, J.-H. Ahn, T.-W. Lee, Nat. Photonics 2012, 6, 105.
38. S. P. Lacour, J. Jones, S. Wagner, T. Li, Z. Suo, Proc. IEEE 2005, 93, 1459.
39. S. Bae, H. Kim, Y. Lee, X. Xu, J.-S. Park, Y. Zheng, J. Balakrishnan, T. Lei, H. R. Kim, Y. I. Song, Y.-J. Kim, K. S. Kim, B. Özyilmaz, J.-H. Ahn, B. H. Hong, S. Iijima, Nat. Nanotechnol. 2010, 5, 574.
40. C. M. Stafford, C. Harrison, K. L. Beers, A. Karim, E. J. Amis, M. R. VanLandingham, H. C. Kim, W. Volksen, R. D. Miller, E. E. Simonyi, Nat. Mater. 2004, 3, 545.
41. A. A. Sawyer, K. M. Hennessy, S. L. Bellis, Biomaterials 2005, 26, 1467.
42. D.-H. Kim, N. Lu, R. Ghaffari, J. A. Rogers, NPG Asia Mater. 2012, 4, e15.
43. N. Lu, D.-H. Kim, Soft Robotics 2013, 1, 53.
44. D. Son, J. H. Koo, J. K. Song, J. Kim, M. Lee, H. J. Shim, M. Park, M. Lee, J. H. Kim, D.-H. Kim, ACS Nano 2015, 9, 5585.
45. G. S. Jeong, D.-H. Baek, H. C. Jung, J. H. Song, J. H. Moon, S. W. Hong, I. Y. Kim, S.-H. Lee, Nat. Commun. 2012, 3, 977.
46. C. Lee, X. Wei, J. W. Kysar, J. Hone, Science 2008, 321, 385.
47. D. Huh, B. D. Matthews, A. Mammoto, M. Montoya-Zavala, H. Y. Hsin, D. E. Ingber, Science 2010, 328, 1662.
48. D. Huh, D. C. Leslie, B. D. Matthews, J. P. Fraser, S. Jurek, G. A. Hamilton, K. S. Thorneloe, M. A. McAlexander, D. E. Ingber, Sci. Transl. Med. 2012, 4, 159ra147.
49. D. E. Rassier, B. R. MacIntosh, W. Herzog, J. Appl. Physiol. 1999, 86, 1445.
50. S. Jung, J. H. Kim, J. Kim, S. Choi, J. Lee, I. Park, T. Hyeon, D.-H. Kim, Adv. Mater. 2014, 26, 4825.
51. E. T. McAdams, J. Jossinet, R. Subramanian, R. G. McCauley, Conf. Proc. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2006, 1, 4594.
52. M. Fernández, R. Pallás-Areny, Biomed. Instrum. Technol. 2000, 34, 125.
53. Z. Yang, L. Hoang, Q. Zhao, E. Keefer, W. Liu, Ann. Biomed. Eng. 2011, 39, 1264.
54. C. M. Gregory, C. S. Bickel, J. Am. Phys. Ther. Assoc. 2005, 85, 358.
55. B. T. Zhang, S. S. Yeung, Y. Liu, H.-H. Wang, Y.-M. Wan, S.-K. Ling, H.-Y. Zhang, Y.-H. Li, E. W. Yeung, BMC Cell Biol. 2010, 11, 87.
56. C. J. De Luca, L. D. Gilmore, M. Kuznetsov, S. H. Roy, J. Biomech. 2010, 43, 1573.
57. W. H. Yeo, Y. S. Kim, J. Lee, A. Ameen, L. Shi, M. Li, S. Wang, R. Ma, S. H. Jin, Z. Kang, Y. Huang, J. A. Rogers, Adv. Mater. 2013, 25, 2773.
58. S. Zhao, J. T. Ting, H. E. Atallah, L. Qiu, J. Tan, B. Gloss, G. J. Augustine, K. Deisseroth, M. Luo, A. M. Graybiel, G. Feng, Nat. Methods 2011, 8, 745.
59. H. Lee, Y. Lee, C. Song, H. R. Cho, R. Ghaffari, T. K. Choi, K. H. Kim, Y. B. Lee, D. Ling, H. Lee, S. J. Yu, S. H. Choi, T. Hyeon, D.-H. Kim, Nat. Commun. 2015, 6, 10059.
60. T. Bruegmann, T. Van Bremen, C. C. Vogt, T. Send, B. K. Fleischmann, P. Sasse, Nat. Commun. 2015, 6, 7153.
61. D. M. Pinciveroa, R. C. Greenb, J. D. Markb, R. M. Campyc, J. Electromyogr. Kinesiol. 2000, 10, 189.
62. S. Levenberg, J. Rouwkema, M. Macdonald, E. S. Garfein, D. S. Kohane, D. C. Darland, R. Marini, C. A. van Blitterswijk, R. C. Mulligan, P. A. D'Amore, R. Langer, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 879.