An Endogenous Mammalian Retinoid X Receptor Ligand, at Last!

ChemMedChem

Volumn 11, Issue 10, 2016, Pages 1027-1037

  De Lera, Ángel R ^a   Krezel, Wojciech ^b   Rühl, Ralph ^c,d  

^a UNIVERSITY OF VIGO   (Spain)

^b UNIVERSITÉ DE STRASBOURG   (France)

^c Paprika Bioanalytics Bt   (Hungary)

^d UNIVERSITY OF DEBRECEN   (Hungary)

Author keywords

dihydroretinoids; endogenous ligands; receptors; retinoids; vitamins

Indexed keywords

9 CIS 13,14 DIHYDRORETINOIC ACID; ALITRETINOIN; BETA CAROTENE; LIGAND; POLYENE; RETINOID; RETINOID X RECEPTOR; UNCLASSIFIED DRUG; BIOLOGICAL PRODUCT; RETINOIC ACID; UNSATURATED FATTY ACID;

HUMAN; ISOMERIZATION; LIGAND BINDING; MAMMAL; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN METABOLISM; RECEPTOR BINDING; REVIEW; TRANSACTIVATION; BINDING SITE; BLOOD; CHEMISTRY; GENETICS; HIGH PERFORMANCE LIQUID CHROMATOGRAPHY; ISOMERISM; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE; TANDEM MASS SPECTROMETRY; TRANSCRIPTION INITIATION;

BINDING SITES; BIOLOGICAL PRODUCTS; CHROMATOGRAPHY, HIGH PRESSURE LIQUID; FATTY ACIDS, UNSATURATED; HUMANS; ISOMERISM; LIGANDS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; RETINOID X RECEPTORS; TANDEM MASS SPECTROMETRY; TRANSCRIPTIONAL ACTIVATION; TRETINOIN;

EID: 84966421161     PISSN: 18607179     EISSN: 18607187     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cmdc.201600105     Document Type: Review

References (105)

1. V. Laudet, H. Gronemeyer, The Nuclear Receptor Facts Book, Academic Press, San Diego, CA, 2002;
2. P. Germain, P. Chambon, G. Eichele, R. M. Evans, M. A. Lazar, M. Leid, A. R. de Lera, R. Lotan, D. J. Mangelsdorf, H. Gronemeyer, Pharmacol. Rev. 2006, 58, 760-772.
3. P. Huang, V. Chandra, F. Rastinejad, Chem. Rev. 2014, 114, 233-254.
4. A. le Maire, S. Alvarez, P. Shankaranarayanan, A. R. de Lera, W. Bourguet, H. Gronemeyer, Curr. Top. Med. Chem. 2012, 12, 505-527.
5. P. Germain, C. Gaudon, V. Pogenberg, S. Sanglier, N. Potier, A. Van Dorsselaer, C. A. Royer, M. A. Lazar, W. Bourguet, H. Gronemeyer, Chem. Biol. 2009, 16, 479-489.
6. D. A. Mangelsdorf, R. M. Evans, Cell 1995, 83, 841-850.
7. P. Germain, J. Iyer, C. Zechel, H. Gronemeyer, Nature 2002, 415, 187-192.
8. P. F. Egea, A. Mitschler, N. Rochel, M. Ruff, P. Chambon, D. Moras, EMBO J. 2000, 19, 2592-2601.
9. P. F. Egea, A. Mitschler, D. Moras, Mol. Endocrinol. 2002, 16, 987-997.
10. W. Bourguet, V. Vivat, J.-M. Wurtz, P. Chambon, H. Gronemeyer, D. Moras, Mol. Cell 2000, 5, 289-298.
11. G. Wolf, Nutr. Rev. 2006, 64, 532-538.
12. R. A. Heyman, D. J. Mangelsdorf, J. A. Dyck, R. B. Stein, G. Eichele, R. M. Evans, C. Thaller, Cell 1992, 68, 397-406;
13. A. A. Levin, L. J. Sturzenbecker, S. Kazmer, T. Bosakowski, C. Huselton, G. Allenby, J. Speck, C. Kratzeisen, M. Rosenberger, A. Lovey, J. F. Grippo, Nature 1992, 355, 359-361.
14. G. Allenby, M. T. Bocquel, M. Saunders, S. Kazmer, J. Speck, M. Rosenberger, A. Lovey, P. Kastner, J. F. Grippo, P. Chambon, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 30-34.
15. X. Parés, J. Farrés, N. Kedishvili, G. Duester, Cell. Mol. Life Sci. 2008, 65, 3936-3949;
16. S. Kumar, L. L. Sandell, P. A. Trainor, F. Koentgen, G. Duester, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Biol. Lipids 2012, 1821, 198-205;
17. F. X. Ruiz, S. Porté, X. Pares, J. Farrés, Front. Pharmacol. 2012, 3, 58.
18. A. Ben-Amotz, S. Mokady, M. Avron, Br. J. Nutr. 1988, 59, 443-449;
19. A. Ben-Amotz, S. Mokady, S. Edelstein, M. Avron, J. Nutr. 1989, 119, 1013-1019;
20. W. Stahl, W. Schwarz, A. R. Sundquist, H. Sies, Arch. Biochem. Biophys. 1992, 294, 173-177;
21. M. A. Kane, A. E. Folias, A. Pingitore, M. Perri, K. M. Obrochta, C. R. Krois, E. Cione, J. Y. Ryu, J. L. Napoli, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 21884-21889.
22. K. Tryggvason, A. Romert, U. Eriksson, J. Biol. Chem. 2001, 276, 19253-19258;
23. M. Lidén, U. Eriksson, Exp. Cell Res. 2005, 310, 401-408.
24. R. S. Pappas, M. E. Newcomer, D. E. Ong, Biol. Reprod. 1993, 48, 235-247.
25. M. A. Kane, N. Chen, S. Sparks, J. L. Napoli, Biochem. J. 2005, 388, 363-369.
26. M. A. Kane, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Biol. Lipids 2012, 1821, 10-20.
27. R. Rühl, W. Krezel and A. R. de Lera, unpublished results.
28. S. L. M. Arnold, J. K. Amory, T. J. Walsh, N. Isoherranen, J. Lipid Res. 2012, 53, 587-598.
29. V. Giguere, E. S. Ong, P. Segui, R. M. Evans, Nature 1987, 330, 624-629.
30. D. J. Mangelsdorf, E. S. Ong, J. A. Dyck, R. M. Evans, Nature 1990, 345, 224-229;
31. E. A. Allegretto, M. R. McClurg, S. B. Lazarchik, D. L. Clemm, S. A. Kerner, M. G. Elgort, M. F. Boehm, S. K. White, J. W. Pike, R. A. Heyman, J. Biol. Chem. 1993, 268, 26625-26633.
32. P. Costaridis, C. Horton, J. Zeitlinger, N. Holder, M. Maden, Dev. Dyn. 1996, 205, 41-51;
33. S. M. Ulven, T. E. Gundersen, A. K. Sakhi, J. C. Glover, R. Blomhoff, Dev. Dyn. 2001, 222, 341-353;
34. C. K. Schmidt, A. Brouwer, H. Nau, Anal. Biochem. 2003, 315, 36-48;
35. Y. Yamakoshi, H. Fukasawa, T. Yamauchi, H. Waki, T. Kadowaki, K. Shudo, H. Kagechika, Biol. Pharm. Bull. 2002, 25, 1268-1271;
36. E. A. Werner, H. F. DeLuca, Arch. Biochem. Biophys. 2001, 393, 262-270;
37. R. Rühl, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2006, 20, 2497-2504;
38. T. E. Gundersen, N. E. Bastani, R. Blomhoff, Rapid Commun. Mass Spectrom. 2007, 21, 1176-1186;
39. L. Széles, S. Póliska, G. Nagy, I. Szatmari, A. Szanto, A. Pap, M. Lindstedt, S. J. A. M. Santegoets, R. Rühl, B. Dezsö, L. Nagy, Mol. Endocrinol. 2010, 24, 2218-2231;
40. N. Wongsiriroj, H. Jiang, R. Piantedosi, K. J. Z. Yang, J. Kluwe, R. F. Schwabe, H. Ginsberg, I. J. Goldberg, W. S. Blaner, J. Lipid Res. 2014, 55, 104-114.
41. J. L. Napoli, B. C. Pramanik, J. B. Williams, M. I. Dawson, P. D. Hobbs, J. Lipid Res. 1985, 26, 387-392.
42. R. Kojima, T. Fujimori, N. Kiyota, Y. Toriya, T. Fukuda, T. Ohashi, T. Sato, Y. Yoshizawa, K. Takeyama, H. Mano, J. Biol. Chem. 1994, 269, 32700-32707.
43. T. Arnhold, G. Tzimas, W. Wittfoht, S. Plonait, H. Nau, Life Sci. 1996, 59, P L169 -P L177.
44. R. L. Horst, T. A. Reinhardt, J. P. Goff, B. J. Nonnecke, V. K. Gambhir, P. D. Fiorella, J. L. Napoli, Biochemistry 1995, 34, 1203-1209.
45. T. J. Cunningham, G. Duester, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2015, 16, 110-123.
46. B. Blumberg, J. Bolado, F. Derguini, A. G. Craig, T. A. Moreno, D. Chakravarti, R. A. Heyman, J. Buck, R. M. Evans, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 4873-4878.
47. A. K. Sakhi, T. E. Gundersen, S. M. Ulven, R. Blomhoff, E. Lundanes, J. Chromatogr. A 1998, 828, 451-460.
48. L. Solomin, C. B. Johansson, R. H. Zetterström, R. P. Bissonette, R. A. Heyman, L. Olson, U. Lendahl, J. Frisén, T. Perlmann, Nature 1998, 395, 398-402.
49. F. Schweigert, J. C. Siegling, G. Tzimas, J. Seeger, H. Nau, Reprod. Nutr. Dev. 2002, 42, 285-294.
50. G. W. Tang, R. M. Russell, J. Lipid Res. 1990, 31, 175-182.
51. C. Calléja, N. Messaddeq, B. Chapellier, H. Yang, W. Krezel, M. Li, D. Metzger, B. Mascrez, K. Ohta, H. Kagechika, Y. Endo, M. Mark, N. B. Ghyselinck, P. Chambon, Genes Dev. 2006, 20, 1525-1538.
52. F. A. Mic, A. Molotkov, D. M. Benbrook, G. Duester, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 7135-7140.
53. J.-i. Nishikawa, S. Mamiya, T. Kanayama, T. Nishikawa, F. Shiraishi, T. Horiguchi, Environ. Sci. Technol. 2004, 38, 6271-6276.
54. D. Dalfó, R. Albalat, A. Molotkov, G. Duester, R. González-Duarte, Dev. Genes Evol. 2002, 212, 388-393.
55. P. M. Hopkins, Am. Zool. 2001, 41, 389-398.
56. S. M. Nowickyj, J. V. Chithalen, D. Cameron, M. G. Tyshenko, M. Petkovich, G. R. Wyatt, G. Jones, V. K. Walker, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 9540-9545.
57. A. M. de Urquiza, S. Liu, M. Sjöberg, R. H. Zetterström, W. Griffiths, J. Sjövall, T. Perlmann, Science 2000, 290, 2140-2144.
58. M. Wietrzych-Schindler, M. Szyszka-Niagolov, K. Ohta, Y. Endo, E. Pérez, A. R. de Lera, P. Chambon, W. Krezel, Biol. Psychiatry 2011, 69, 788-794.
59. J. T. Goldstein, A. Dobrzyn, M. Clagett-Dame, J. W. Pike, H. F. DeLuca, Arch. Biochem. Biophys. 2003, 420, 185-193.
60. N. S. C. Eager, P. M. Brickell, C. Snell, J. N. Wood, Proc. R. Soc. London Ser. B 1992, 250, 63-69.
61. S. Kitareewan, L. Burka, B. Tomer, C. E. Parker, L. J. Deterding, R. D. Stevens, B. M. Forman, D. E. Mais, R. A. Heyman, T. McMorris, C. Weinberger, Mol. Cell. Biol. 1996, 7, 1153-1166;
62. P. K. LeMotte, S. Keidek, C. M. Apfel, Eur. J. Biochem. 1996, 236, 328-333.
63. Y. Shidoji, H. Ogawa, J. Lipid Res. 2004, 45, 1092-1103.
64. H. Araki, Y. Shidoji, Y. Yamada, H. Moriwaki, Y. Muto, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1995, 209, 66-72.
65. M. Szklenar, J. Kalkowski, V. Stangl, M. Lorenz, R. Rühl, J. Vasc. Res. 2013, 50, 372-382.
66. D. A. Mangelsdorf, C. Thummel, M. Beato, P. Herrlich, G. Schütz, K. Umesono, B. Blumberg, P. Kastner, M. Mark, P. Chambon, R. M. Evans, Cell 1995, 83, 835-839.
67. W. W. M. Pijnappel, G. E. Folkers, W. J. de Jonge, P. J. E. Verdegem, S. W. de Laat, J. Lugtenburg, H. F. J. Hendriks, P. T. van der Saag, A. J. Durston, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 15424-15429.
68. W. W. M. Pijnappel, H. F. J. Hendriks, G. E. Folkers, C. E. van den Brink, E. J. Dekker, C. Edelenbosch, P. T. van der Saag, A. J. Durston, Nature 1993, 366, 340-344.
69. O. Ziouzenkova, G. Orasanu, M. Sharlach, T. E. Akiyama, J. P. Berger, J. Viereck, J. A. Hamilton, G. Tang, G. G. Dolnikowski, S. Vogel, G. Duester, J. Plutzky, Nat. Med. 2007, 13, 695-702.
70. A. R. Moise, S. Alvarez, M. Domínguez, R. Alvarez, M. Golczak, G. P. Lobo, J. von Lintig, A. R. de Lera, K. Palczewski, Mol. Pharmacol. 2009, 76, 1228-1237.
71. A. R. Moise, V. Kuksa, Y. Imanishi, K. Palczewski, J. Biol. Chem. 2004, 279, 50230-50242;
72. A. R. Moise, V. Kuksa, W. S. Blaner, W. Baehr, K. Palczewski, J. Biol. Chem. 2005, 280, 27815-27825;
73. A. R. Moise, M. Domínguez, S. Alvarez, R. Alvarez, M. Schupp, A. G. Cristancho, P. D. Kiser, A. R. de Lera, M. A. Lazar, K. Palczewski, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 1154-1155.
74. C. K. Schmidt, J. Volland, G. Hamscher, H. Nau, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Biol. Lipids 2002, 1583, 237-251.
75. J. P. Schuchardt, D. Wahlström, J. Rüegg, N. Giese, M. Stefan, H. Hopf, I. Pongratz, H. Häkansson, G. Eichele, K. Pettersson, H. Nau, FEBS J. 2009, 276, 3043-3059.
76. R. Rühl, A. Krzyzosiak, A. Niewiadomska-Cimicka, N. Rochel, L. Szeles, B. n. Vaz, M. Wietrzych-Schindler, S. Álvarez, M. Szklenar, L. Nagy, A. R. de Lera, W. Krȩzel, PLoS Genet. 2015, 11, e 1005213.
77. M. A. Shirley, Y. L. Bennani, M. F. Boehm, A. P. Breau, C. Pathirana, E. H. Ulm, Drug Metab. Dispos. 1996, 24, 293-302.
78. B. a. Durand, M. Saunders, P. Leroy, M. Leid, P. Chambon, Cell 1992, 71, 73-85.
79. R. R. Rando, A. Chang, J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 2879-2882.
80. J. Urbach, R. R. Rando, Biochem. J. 1994, 299, 459-465.
81. S. Futterman, M. H. Rollins, J. Biol. Chem. 1973, 248, 7773-7779.
82. P. D. Kiser, M. Golczak, K. Palczewski, Chem. Rev. 2014, 114, 194-232.
83. P. D. Kiser, J. Zhang, M. Badiee, Q. Li, W. Shi, X. Sui, M. Golczak, G. P. Tochtrop, K. Palczewski, Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 409-415.
84. Interestingly, an enzyme with isomerohydrolase activity was characterized in zebrafish brain, and this enzyme shares 74 % sequence identity to RPE65, but instead generates 13-cis-retinol (4 a):, Y. Takahashi, G. Moiseyev, Y. Chen, O. Nikolaeva, J.-X. Ma, FEBS J. 2011, 278, 2913-2926.
85. J. J. Kaylor, Q. Yuan, J. Cook, S. Sarfare, J. Makshanoff, A. Miu, A. Kim, P. Kim, S. Habib, C. N. Roybal, T. Xu, S. Nusinowitz, G. H. Travis, Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 30-36.
86. Alternatively, a specific 11-cis-retinol ester formation mediated by the recently discovered multifunctional O-acyltransferase (MFAT) could also explain the selective removal of this isomer away from equilibrium:, J. J. Kaylor, J. D. Cook, J. Makshanoff, N. Bischoff, J. Yong, G. H. Travis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 7302-7307.
87. M. A. Kane, F. V. Bright, J. L. Napoli, Biochim. Biophys. Acta General Subjects 2011, 1810, 514-518.
88. DES-1 was recently found to mediate a thermal 13-cis isomerization of 9-cis-retinal (1 b) into 9,13-di-cis-retinal (4 b):, C. S. Bolze, R. E. Helbling, R. L. Owen, A. R. Pearson, G. Pompidor, F. Dworkowski, M. R. Fuchs, J. Furrer, M. Golczak, K. Palczewski, M. Cascella, A. Stocker, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 137-146.
89. P. S. Brown, W. P. Blum, M. H. Stern, Nature 1959, 184, 1377-1379;
90. M. A. Kane, A. E. Folias, J. L. Napoli, Anal. Biochem. 2008, 378, 71-79.
91. V. Ollilainen, M. Heinonen, E. Linkola, P. Varo, P. Koivistoinen, J. Dairy Sci. 1989, 72, 2257-2265.
92. J. K. McBee, J. P. Van Hooser, G.-F. Jang, K. Palczewski, J. Biol. Chem. 2001, 276, 48483-48493.
93. H. Lin, R. Wang, Q. Qian, M. Yan, X. Meng, Z. Fu, C. Yan, B. Jiang, Z. Su, J. Li, Y. Wang, Plant Cell 2009, 21, 1512-1525.
94. A. Alder, M. Jamil, M. Marzorati, M. Bruno, M. Vermathen, P. Bigler, S. Ghisla, H. Bouwmeester, P. Beyer, S. Al-Babili, Science 2012, 335, 1348-1351.
95. G. E. Bartley, P. A. Scolnik, P. Beyer, Eur. J. Biochem. 1999, 259, 396-403.
96. X. Hébuterne, X. D. Wang, E. J. Johnson, N. I. Krinsky, R. M. Russell, J. Lipid Res. 1995, 36, 1264-1273.
97. A. Nagao, J. A. Olson, FASEB J. 1994, 8, 968-973.
98. T. Maeda, L. Perusek, J. Amengual, D. Babino, K. Palczewski, J. von Lintig, Mol. Pharmacol. 2011, 80, 943-952.
99. Also, by the other member of the family, BCO2:, J. Amengual, M. A. K. Widjaja-Adhi, S. Rodriguez-Santiago, S. Hessel, M. Golczak, K. Palczewski, J. von Lintig, J. Biol. Chem. 2013, 288, 34081-34096.
100. The formation of some 13-cis-retinal (4 b) was recently shown to be due to light-induced isomerization:, X. Sui, P. D. Kiser, T. Che, P. R. Carey, M. Golczak, W. Shi, J. von Lintig, K. Palczewski, J. Biol. Chem. 2014, 289, 12286-12299.
101. C. dela Seña, S. Narayanasamy, K. M. Riedl, R. W. Curley, S. J. Schwartz, E. H. Harrison, J. Biol. Chem. 2013, 288, 37094-37103.
102. F. Khachik, G. R. Beecher, M. B. Goli, W. R. Lusby, in Methods in Enzymology, Vol. 213: Carotenoids, Part A, Chemistry, Separation, Quantitation, and Antioxidation (Ed.:, L. Packer,), Academic Press, London, 1992, pp. 347-359.
103. T. Sicilia, A. Bub, G. Rechkemmer, K. Kraemer, P. P. Hoppe, S. E. Kulling, J. Nutr. 2005, 135, 2616-2621.
104. R. M. Evans, D. J. Mangelsdorf, Cell 2014, 157, 255-266.
105. L. Altucci, M. D. Leibowitz, K. M. Ogilvie, A. R. de Lera, H. Gronemeyer, Nat. Rev. Drug Discovery 2007, 6, 793-810.