Human cellular retinaldehyde-binding protein has secondary thermal 9-cis-retinal isomerase activity

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 1, 2014, Pages 137-146

  Bolze, Christin S ^a   Helbling, Rachel E ^a   Owen, Robin L ^b   Pearson, Arwen R ^c   Pompidor, Guillaume ^d,f   Dworkowski, Florian ^d   Fuchs, Martin R ^d,g   Furrer, Julien ^a   Golczak, Marcin ^e   Palczewski, Krzysztof ^e   Cascella, Michele ^a   Stocker, Achim ^a  

^a UNIVERSITY OF BERN   (Switzerland)

^b DIAMOND LIGHT SOURCE LTD   (United Kingdom)

^c UNIVERSITY OF LEEDS   (United Kingdom)

^d PAUL SCHERRER INSTITUTE   (Switzerland)

^e CASE WESTERN RESERVE UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^f EUROPEAN MOLECULAR BIOLOGY LABORATORY   (Germany)

^g BROOKHAVEN NATIONAL LABORATORY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING POCKETS; H NMR SPECTROSCOPY; ISOMERASE ACTIVITY; ISOMERIZATION REACTION; PROTON DONORS; ROLE OF WATER; STRUCTURAL DATA; X-RAY STRUCTURE;

COMPLEX NETWORKS; ISOMERIZATION; MOLECULES; PROTEINS;

OPHTHALMOLOGY;

11 CIS RETINAL; 9 CIS RETINOL ACETATE; RETINOID BINDING PROTEIN;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; ISOMERIZATION; MOLECULAR CLONING; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN PURIFICATION; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

CARRIER PROTEINS; CHROMATOGRAPHY, HIGH PRESSURE LIQUID; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; HUMANS; ISOMERASES; KINETICS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; QUANTUM THEORY; RETINALDEHYDE; SUBSTRATE SPECIFICITY;

EID: 84892189638     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja411366w     Document Type: Article

References (81)

1. Palczewski, K. J. Biol. Chem. 2012, 287, 1612-1619
2. Palczewski, K. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 743-767
3. Travis, G. H.; Golczak, M.; Moise, A. R.; Palczewski, K. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2007, 47, 469-512
4. Fleisch, V. C.; Neuhauss, S. C. Prog. Retinal Eye Res. 2010, 29, 476-486
5. Moiseyev, G.; Chen, Y.; Takahashi, Y.; Wu, B. X.; Ma, J. X. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 12413-12418
6. Kaylor, J. J.; Yuan, Q.; Cook, J.; Sarfare, S.; Makshanoff, J.; Miu, A.; Kim, A.; Kim, P.; Habib, S.; Roybal, C. N.; Xu, T.; Nusinowitz, S.; Travis, G. H. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 30-36
7. Kiser, P. D.; Palczewski, K. Prog. Retinal Eye Res. 2010, 29, 428-442
8. Lamb, T. D.; Pugh, E. N., Jr. Prog. Retinal Eye Res. 2004, 23, 307-380
9. Collery, R.; McLoughlin, S.; Vendrell, V.; Finnegan, J.; Crabb, J. W.; Saari, J. C.; Kennedy, B. N. Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 2008, 49, 3812-3820
10. Golovleva, I.; Bhattacharya, S.; Wu, Z.; Shaw, N.; Yang, Y.; Andrabi, K.; West, K. A.; Burstedt, M. S.; Forsman, K.; Holmgren, G.; Sandgren, O.; Noy, N.; Qin, J.; Crabb, J. W. J. Biol. Chem. 2003, 278, 12397-12402
11. Huang, J.; Possin, D. E.; Saari, J. C. Mol. Vision 2009, 15, 223-234
12. McBee, J. K.; Van Hooser, J. P.; Jang, G. F.; Palczewski, K. J. Biol. Chem. 2001, 276, 48483-48493
13. Maeda, T.; Maeda, A.; Casadesus, G.; Palczewski, K.; Margaron, P. Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 2009, 50, 4368-4378
14. Fan, J.; Rohrer, B.; Moiseyev, G.; Ma, J. X.; Crouch, R. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 13662-13667
15. Tang, P. H.; Fan, J.; Goletz, P. W.; Wheless, L.; Crouch, R. K. Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 2010, 51, 5958-5964
16. Palczewski, K. Trends Pharmacol. Sci. 2010, 31, 284-295
17. Rando, R. R. Chem. Rev. 2001, 101, 1881-1896
18. Burstedt, M. S.; Sandgren, O.; Holmgren, G.; Forsman-Semb, K. Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 1999, 40, 995-1000
19. Humbert, G.; Delettre, C.; Senechal, A.; Bazalgette, C.; Barakat, A.; Bazalgette, C.; Arnaud, B.; Lenaers, G.; Hamel, C. P. Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 2006, 47, 4719-4724
20. He, X.; Lobsiger, J.; Stocker, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 18545-18550
21. Adams, P. D.; Baker, D.; Brunger, A. T.; Das, R.; Dimaio, F.; Read, R. J.; Richardson, D. C.; Richardson, J. S.; Terwilliger, T. C. Annu. Rev. Biophys. 2013.
22. Emsley, P.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D 2004, 60, 2126-2132
23. Noll, G. N.; Becker, C. J. Chromatogr., A 2000, 881, 183-188
24. Duan, Y.; Wu, C.; Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Zhang, W.; Yang, R.; Cieplak, P.; Luo, R.; Lee, T.; Caldwell, J.; Wang, J.; Kollman, P. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1999-2012
25. Wang, J. M.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157-1174
26. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197
27. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935
28. Hoover, W. G. Phys. Rev. A 1985, 31, 1695-1697
29. Martyna, G. J.; Klein, M. L.; Tuckerman, M. J. Chem. Phys. 1992, 97, 2635-2643
30. Nose, S. Mol. Phys. 1984, 52, 255-268
31. Feller, S. E.; Zhang, Y. H.; Pastor, R. W.; Brooks, B. R. J. Chem. Phys. 1995, 103, 4613-4621
32. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593
33. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341
34. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3100
35. Lee, C. T.; Yang, W. T.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789
36. Troullier, N.; Martins, J. L. Phys. Rev. B 1991, 43, 1993-2006
37. Lin, I. C.; Coutinho-Neto, M. D.; Felsenheimer, C.; von Lilienfeld, O. A.; Tavernelli, I.; Rothlisberger, U. Phys. Rev. B 2007, 75
38. Laio, A.; VandeVondele, J.; Rothlisberger, U. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 7300-7307
39. Laio, A.; VandeVondele, J.; Rothlisberger, U. J. Chem. Phys. 2002, 116, 6941-6947
40. Tavernelli, I. J. Phys. Chem. A 2007, 111, 13528-13536
41. Car, R.; Parrinello, M. Phys. Rev. Lett. 1985, 55, 2471-2474
42. Crouch, R.; Purvin, V.; Nakanishi, K.; Ebrey, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1975, 72, 1538-1542
43. Wu, Z. P.; Hasan, A.; Liu, T. Y.; Teller, D. C.; Crabb, J. W. J. Biol. Chem. 2004, 279, 27357-27364
44. Helbling, R. E.; Bolze, C. S.; Golczak, M.; Palczewski, K.; Stocker, A.; Cascella, M. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 10719-10729
45. Raghavan, N. V.; Das, P. K.; Bobrowski, K. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 4569-4573
46. Garczarek, F.; Gerwert, K. Nature 2006, 439, 109-112
47. Gu, W.; Helms, V. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 2080-2081
48. Vendrell, O.; Gelabert, R.; Moreno, M.; Lluch, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3564-3574
49. Frank, R. A. W.; Titman, C. M.; Pratap, J. V.; Luisi, B. F.; Perham, R. N. Science 2004, 306, 872-876
50. Hummer, G.; Rasaiah, J. C.; Noworyta, J. P. Nature 2001, 414, 188-190
51. Baker, N. A.; Sept, D.; Joseph, S.; Holst, M. J.; McCammon, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 10037-10041
52. Cao, Z.; Peng, Y. X.; Yan, T. Y.; Li, S.; Li, A. L.; Voth, G. A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 11395-11397
53. Stoyanov, E. S.; Stoyanova, I. V.; Reed, C. A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1484-1485
54. Saari, J. C.; Bredberg, D. L. J. Biol. Chem. 1987, 262, 7618-7622
55. Rando, R. R.; Chang, A. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 2879-2882
56. Zatula, A. S.; Ryding, M. J.; Uggerud, E. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14, 13907-13909
57. Rini, M.; Magnes, B. Z.; Pines, E.; Nibbering, E. T. Science 2003, 301, 349-352
58. Mohammed, O. F.; Pines, D.; Dreyer, J.; Pines, E.; Nibbering, E. T. Science 2005, 310, 83-86
59. Jensen, M. O.; Rothlisberger, U.; Rovira, C. Biophys. J. 2005, 89, 1744-1759
60. Brzezinski, P.; Ädelroth, P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 465-472
61. Schulten, K.; Dinur, U.; Honig, B. J. Chem. Phys. 1980, 73, 3927-3935
62. Oesterhelt, D.; Meentzen, M.; Schuhmann, L. Eur. J. Biochem. 1973, 40, 453-463
63. Ohno, K.; Takeuchi, Y.; Yoshida, M. Biochim. Biophys. Acta 1977, 462, 575-582
64. Balashov, S. P.; Imasheva, E. S.; Govindjee, R.; Sheves, M.; Ebrey, T. G. Biophys. J. 1996, 71, 1973-1984
65. Balashov, S. P. Isr. J. Chem. 1995, 35, 415-428
66. Balashov, S. P.; Govindjee, R.; Kono, M.; Imasheva, E.; Lukashev, E.; Ebrey, T. G.; Crouch, R. K.; Menick, D. R.; Feng, Y. Biochemistry 1993, 32, 10331-10343
67. Futterman, S.; Rollins, M. H. Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 1973, 12, 234-235
68. Futterman, S.; Rollins, M. H. J. Biol. Chem. 1973, 248, 7773-7779
69. Redmond, T. M.; Poliakov, E.; Kuo, S.; Chander, P.; Gentleman, S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 1919-1927
70. Hamel, C. P.; Tsilou, E.; Pfeffer, B. A.; Hooks, J. J.; Detrick, B.; Redmond, T. M. J. Biol. Chem. 1993, 268, 15751-15757
71. Redmond, T. M. Exp. Eye Res. 2009, 88, 846-847
72. Redmond, T. M.; Poliakov, E.; Yu, S.; Tsai, J. Y.; Lu, Z. J.; Gentleman, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13658-13663
73. Kiser, P. D.; Farquhar, E. R.; Shi, W.; Sui, X.; Chance, M. R.; Palczewski, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, E2747-2756
74. Kiser, P. D.; Golczak, M.; Lodowski, D. T.; Chance, M. R.; Palczewski, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17325-17330
75. Cascella, M.; Bärfuss, S.; Stocker, A. Arch. Biochem. Biophys. 2013, 513, 187-195
76. Saari, J. C.; Nawrot, M.; Kennedy, B. N.; Garwin, G. G.; Hurley, J. B.; Huang, J.; Possin, D. E.; Crabb, J. W. Neuron 2001, 29, 739-748
77. Saari, J. C.; Crabb, J. W. Exp. Eye Res. 2005, 81, 245-246
78. Sexton, T.; Buhr, E.; Van Gelder, R. N. J. Biol. Chem. 2012, 287, 1649-1656
79. Zaidi, F. H.; Hull, J. T.; Peirson, S. N.; Wulff, K.; Aeschbach, D.; Gooley, J. J.; Brainard, G. C.; Gregory-Evans, K.; Rizzo, J. F., III; Czeisler, C. A.; Foster, R. G.; Moseley, M. J.; Lockley, S. W. Curr. Biol. 2007, 17, 2122-2128
80. Max, M.; McKinnon, P. J.; Seidenman, K. J.; Barrett, R. K.; Applebury, M. L.; Takahashi, J. S.; Margolskee, R. F. Science 1995, 267, 1502-1506
81. Boppana, S.; Scheglov, A.; Geffers, R.; Tarabykin, V. Biochim. Biophys. Acta 2012, 1820, 151-156