Ring Contraction Catalyzed by the Metal-Dependent Radical SAM Enzyme: 7-Carboxy-7-deazaguanine Synthase from B. multivorans. Theoretical Insights into the Reaction Mechanism and the Influence of Metal Ions

ACS Catalysis

Volumn 5, Issue 7, 2015, Pages 3953-3965

  Zhu, Wenyou ^a   Liu, Yongjun ^a,b  

^a SHANDONG UNIVERSITY   (China)

^b NORTHWEST INSTITUTE OF PLATEAU BIOLOGY   (China)

Author keywords

6 carboxy 5,6,7,8 tetrahydropterin (CPH4); 7 carboxy 7 deazaguanine (CDG); 7 carboxy 7 deazaguanine synthase (QueE); QM MM; reaction mechanism; SAM radical enzyme

Indexed keywords

CATALYSIS; ENERGY BARRIERS; ENZYMES; FREE ENERGY; METAL IONS; METALS; QUANTUM THEORY;

6-CARBOXY-5,6,7,8-TETRAHYDROPTERIN (CPH4); 7-CARBOXY-7-DEAZAGUANINE (CDG); QM/MM; RADICAL ENZYMES; REACTION MECHANISM; SYNTHASES;

COORDINATION REACTIONS;

EID: 84946109162     PISSN: 21555435     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acscatal.5b00156     Document Type: Article

References (65)

1. Nishimura, H.; Katagiri, K.; Sato, K.; Mayama, M.; Shimaoka, N. J. Antibiot. 1956, 9, 60-62
2. Suhadolnik, R. J. Pyrrolopyrimidine nucleosides. In Nucleoside Antibiotics; Wiley-Interscinece: New York, 1970; p 298.
3. Wu, R. T.; Okabe, T.; Namikoshi, M.; Okuda, S.; Nishimura, T.; Tanaka, N. J. Antibiot. 1982, 35, 279-284 10.7164/antibiotics.35.279
4. McCarty, R. M.; Bandarian, V. Bioorg. Chem. 2012, 43, 15-25 10.1016/j.bioorg.2012.01.001
5. Kasai, H.; Ohashi, Z.; Harada, F.; Nishimura, S.; Oppenheimer, N. J.; Crain, P. F.; Liehr, J. G.; von Minden, D. L.; McCloskey, J. A. Biochemistry 1975, 14, 4198-4208 10.1021/bi00690a008
6. Gregson, J. M.; Crain, P. F.; Edmonds, C. G.; Gupta, R.; Hashizume, T.; Phillipson, D. W.; McCloskey, J. A. J. Biol. Chem. 1993, 268, 10076-10086
7. Harada, F.; Nishimura, S. Biochemistry 1972, 11, 301-308 10.1021/bi00752a024
8. Kasai, H.; Nakanishi, K.; Macfarlane, R. D.; Torgerson, D. F.; Ohashi, Z.; McCloskey, J. A.; Gross, H. J.; Nishimura, S. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 5044-5046 10.1021/ja00432a071
9. White, B. N.; Tener, G. M.; Holden, J.; Suzuki, D. T. J. Mol. Biol. 1973, 74, 635-651 10.1016/0022-2836(73)90054-5
10. Edmonds, C. G.; Crain, P. F.; Gupta, R.; Hashizume, T.; Hocart, C. H.; Kowalak, J. A.; Pomerantz, S. C.; Stetter, K. O.; McCloskey, J. A. J. Bacteriol. 1991, 173, 3138-3148
11. McCarty, R. M.; Somogyi, á.; Lin, G.; Jacobsen, N. E.; Bandarian, V. Biochemistry 2009, 48, 3847-3852 10.1021/bi900400e
12. Bandarian, V. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2012, 1824, 1245-1253 10.1016/j.bbapap.2012.07.014
13. McCarty, R. M.; Bandarian, V. Chem. Biol. 2008, 15, 790-798 10.1016/j.chembiol.2008.07.012
14. Bracher, A.; Eisenreich, W.; Schramek, N.; Ritz, H.; Götze, E.; Herrmann, A.; Gütlich, M.; Bacher, A. J. Biol. Chem. 1998, 273, 28132-28141 10.1074/jbc.273.43.28132
15. McCarty, R. M.; Somogyi, A.; Bandarian, V. Biochemistry 2009, 48, 2301-2303 10.1021/bi9001437
16. Fontecave, M.; Mulliez, E.; Ollagnier-de-Choudens, S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 506-511 10.1016/S1367-5931(00)00237-4
17. Sofia, H. J.; Chen, G.; Hetzler, B. G.; Reyes-Spindola, J. F.; Miller, N. E. Nucleic Acids Res. 2001, 29, 1097-1106 10.1093/nar/29.5.1097
18. Dowling, D. P.; Vey, J. L.; Croft, A. K.; Drennan, C. L. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2012, 1824, 1178-1195 10.1016/j.bbapap.2012.04.006
19. Vey, J. L.; Drennan, C. L. Chem. Rev. 2011, 111, 2487-2506 10.1021/cr9002616
20. Wang, J.; Woldring, R. P.; Román-Meléndez, G. D.; McClain, A. M.; Alzua, B. R.; Marsh, E. N. G. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 1929-1938 10.1021/cb5004674
21. Broderick, J. B.; Duffus, B. R.; Duschene, K. S.; Shepard, E. M. Chem. Rev. 2014, 114, 4229-4317 10.1021/cr4004709
22. Atta, M.; Arragain, S.; Fontecave, M.; Mulliez, E.; Hunt, J. F.; Luff, J. D.; Forouhar, F. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2012, 1824, 1223-1230 10.1016/j.bbapap.2011.11.007
23. Krebs, C.; Broderick, W. E.; Henshaw, T. F.; Broderick, J. B.; Huynh, B. H. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 912-913 10.1021/ja017562i
24. Zhang, Y.; Zhu, X.; Torelli, A. T.; Lee, M.; Dzikovski, B.; Koralewski, R. M.; Wang, E.; Freed, J.; Krebs, C.; Ealick, S. E.; Lin, H. Nature 2010, 465, 891-896 10.1038/nature09138
25. Walsby, C. J.; Ortillo, D.; Broderick, W. E.; Broderick, J. B.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11270-11271 10.1021/ja027078v
26. Walsby, C. J.; Ortillo, D.; Yang, J.; Nnyepi, M. R.; Broderick, W. E.; Hoffman, B. M.; Broderick, J. B. Inorg. Chem. 2005, 44, 727-741 10.1021/ic0484811
27. Zhang, Q.; Liu, W. J. Biol. Chem. 2011, 286, 30245-30252 10.1074/jbc.R111.272690
28. Arragain, S.; Garcia-Serres, R.; Blondin, G.; Douki, T.; Clemancey, M.; Latour, J. M.; Forouhar, F.; Neely, H.; Montelione, G. T.; Hunt, J. F.; Mulliez, E.; Fontecave, M.; Atta, M. J. Biol. Chem. 2010, 285, 5792-5801 10.1074/jbc.M109.065516
29. Dowling, D. P.; Bruender, N. A.; Young, A. P.; McCarty, R. M.; Bandarian, V.; Drennan, C. L. Nat. Chem. Biol. 2013, 10, 106-112 10.1038/nchembio.1426
30. McCarty, R. M.; Krebs, C.; Bandarian, V. Biochemistry 2013, 52, 188-198 10.1021/bi301156w
31. Baldwin, J. E. J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1976, 734-736 10.1039/c39760000734
32. Frey, P. A.; Reed, G. H. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2011, 1814, 1548-1557 10.1016/j.bbapap.2011.03.005
33. Warshel, A.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1972, 94, 5612-5625 10.1021/ja00771a014
34. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 103, 227-249 10.1016/0022-2836(76)90311-9
35. Grigorenko, B. L.; Khrenova, M. G.; Nilov, D. K.; Nemukhin, A. V.; Švedas, V. K. ACS Catal. 2014, 4, 2521-2529 10.1021/cs5002898
36. Saura, P.; Suardíaz, R.; Masgrau, L.; Lluch, J. M.; González-Lafont, À. ACS Catal. 2014, 4, 4351-4363 10.1021/cs5006103
37. Wu, R. B.; Cao, Z. X. J. Comput. Chem. 2008, 29, 350-357 10.1002/jcc.20793
38. Elsässer, B.; Schoenen, I.; Fels, G. ACS Catal. 2013, 3, 1397-1405 10.1021/cs3008297
39. Wu, E. L.; Wong, K.; Zhang, X.; Han, K. L.; Gao, J. L. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 2477-2485 10.1021/jp808182y
40. Kamachi, T.; Kouno, T.; Doitomi, K.; Yoshizawa, K. J. Inorg. Biochem. 2011, 105, 850-857 10.1016/j.jinorgbio.2011.03.013
41. Rommel, J. B.; Kästner, J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 10195-10203 10.1021/ja202312d
42. Zhu, W.; Liu, Y.; Zhang, R. Theor. Chem. Acc. 2013, 132, 1385-1392 10.1007/s00214-013-1385-1
43. Li, H.; Robertson, A. D.; Jensen, J. H. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2005, 61, 704-721 10.1002/prot.20660
44. Bas, D. C.; Rogers, D. M.; Jensen, J. H. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2008, 73, 765-783 10.1002/prot.22102
45. Olsson, M. H. M.; Søndergaard, C. R.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 525-537 10.1021/ct100578z
46. Søndergaard, C. R.; Olsson, M. H. M.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 2284-2295 10.1021/ct200133y
47. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187-217 10.1002/jcc.540040211
48. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935 10.1063/1.445869
49. Chen, J. H.; Im, W. P.; Brooks, C. L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3728-3736 10.1021/ja057216r
50. MacKerell, A. D., Jr.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L., Jr.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E., III; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiórkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616 10.1021/jp973084f
51. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1988, 37, 785-789 10.1103/PhysRevB.37.785
52. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652 10.1063/1.464913
53. Ahlrichs, R.; Bar, M.; Haser, M.; Horn, H.; Kolmel, C. Chem. Phys. Lett. 1989, 162, 165-169 10.1016/0009-2614(89)85118-8
54. Smith, W.; Forester, T. R. J. Mol. Graphics 1996, 14, 136-141 10.1016/S0263-7855(96)00043-4
55. Sherwood, P.; de Vries, A. H.; Guest, M. F.; Schreckenbach, G.; Catlow, C. R. A.; French, S. A.; Sokol, A. A.; Bromley, S. T.; Thiel, W.; Turner, A. J.; Billeter, S.; Terstegen, F.; Thiel, S.; Kendrick, J.; Rogers, S. C.; Casci, J.; Watson, M.; King, F.; Karlsen, E.; Sjøvoll, M.; Fahmi, A.; Schäfer, A.; Lennartz, C. J. Mol. Struct.: THEOCHEM 2003, 632, 1-28 10.1016/S0166-1280(03)00285-9
56. de Vries, A. H.; Sherwood, P.; Collins, S. J.; Rigby, A. M.; Rigutto, M.; Kramer, G. J. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 6133-6141 10.1021/jp9913012
57. Bakowies, D.; Thiel, W. J. Phys. Chem. 1996, 100, 10580-10594 10.1021/jp9536514
58. Billeter, S. R.; Turner, A. J.; Thiel, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2000, 2, 2177-2186 10.1039/a909486e
59. Nocedal, J. Math. Comput. 1980, 35, 773-782 10.1090/S0025-5718-1980-0572855-7
60. Liu, D. C.; Nocedal, J. Math. Prog. 1989, 45, 503-528 10.1007/BF01589116
61. Banerjee, A.; Adams, N.; Simons, J.; Shepard, R. J. Phys. Chem. 1985, 89, 52-57 10.1021/j100247a015
62. Grimme, S.; Antony, J.; Ehrlich, S.; Krieg, H. J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104-154123 10.1063/1.3382344
63. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. GAUSSIAN 03 (Revision D.01), Gaussian, Inc., Wallingford, CT, 2004.
64. Wang, B. J.; Usharani, D.; Li, C. S.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 13895-13901 10.1021/ja507934g
65. Wu, R. B.; Wang, S. L.; Zhou, N. J.; Cao, Z. X.; Zhang, Y. K. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9471-9479 10.1021/ja103932d