Structural insights into radical generation by the radical SAM superfamily

Chemical Reviews

Volumn 111, Issue 4, 2011, Pages 2487-2506

  Vey, Jessica L ^a   Drennan, Catherine L ^a,b  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^b HOWARD HUGHES MEDICAL INSTITUTE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ENZYME SUPERFAMILIES; HYDROGENASES; PYRIMIDINE BIOSYNTHESIS; RADICAL CHEMISTRY; RADICAL ENZYMES; RADICAL GENERATION; STRUCTURAL INSIGHTS; THERMOTOGA MARITIMA;

AMINO ACIDS; BIOCHEMISTRY; CATALYSTS;

ENZYMES;

IRON SULFUR PROTEIN; S ADENOSYLMETHIONINE;

AMINO ACID SEQUENCE; ANIMAL; BACTERIUM; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ENZYMOLOGY; HUMAN; METABOLISM; MOLECULAR GENETICS; PROTEIN CONFORMATION; REVIEW; SEQUENCE ALIGNMENT;

AMINO ACID SEQUENCE; ANIMALS; BACTERIA; HUMANS; IRON-SULFUR PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PROTEIN CONFORMATION; S-ADENOSYLMETHIONINE; SEQUENCE ALIGNMENT;

EID: 79954499453     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr9002616     Document Type: Review

References (136)

1. Sofia, H. J.; Chen, G.; Hetzler, B. G.; Reyes-Spindola, J. F.; Miller, N. E. Nucleic Acids Res. 2001, 29, 1097
2. Frey, P. A.; Magnusson, O. T. Chem. Rev. 2003, 103, 2129
3. Frey, P. A. FASEB J. 1993, 7, 662
4. Marquet, A.; Tse Sum Bui, B.; Smith, A. G.; Warren, M. J. Nat. Prod. Rep. 2007, 24, 1027
5. Wang, S. C.; Frey, P. A. Trends Biochem. Sci. 2007, 32, 101
6. Frey, P. A.; Hegeman, A. D.; Ruzicka, F. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2008, 43, 63
7. Atta, M.; Mulliez, E.; Arragain, S.; Forouhar, F.; Hunt, J. F.; Fontecave, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 684
8. Magnusson, O. T.; Reed, G. H.; Frey, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9764-9765
9. Magnusson, O. T.; Reed, G. H.; Frey, P. A. Biochemistry 2001, 40, 7773
10. Magnusson, O. T.; Frey, P. A. Biochemistry 2002, 41, 1695
11. Mansoorabadi, S. O.; Magnusson, O. T.; Poyner, R. R.; Frey, P. A.; Reed, G. H. Biochemistry 2006, 45, 14362
12. Moss, M.; Frey, P. A. J. Biol. Chem. 1987, 262, 14859
13. Baraniak, J.; Moss, M. L.; Frey, P. A. J. Biol. Chem. 1989, 264, 1357
14. Frey, M.; Rothe, M.; Wagner, A. F.; Knappe, J. J. Biol. Chem. 1994, 269, 12432
15. Wagner, A. F.; Demand, J.; Schilling, G.; Pils, T.; Knappe, J. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1999, 254, 306
16. Fontecave, M.; Mulliez, E.; Ollagnier-de-Choudens, S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 506
17. Frey, P. A.; Ballinger, M. D.; Reed, G. H. Biochem. Soc. Trans. 1998, 26, 304
18. Holliday, G. L.; Thornton, J. M.; Marquet, A.; Smith, A. G.; Rebeille, F.; Mendel, R.; Schubert, H. L.; Lawrence, A. D.; Warren, M. J. Nat. Prod. Rep. 2007, 24, 972
19. Eschenmoser, A. Angew. Chem., Int. Ed. 1988, 27, 5
20. Nicolet, Y.; Drennan, C. L. Nucleic Acids Res. 2004, 32, 4015
21. Duschene, K. S.; Veneziano, S. E.; Silver, S. C.; Broderick, J. B. Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 74
22. Marsh, E. N. G.; Patterson, D. P.; Li, L. ChemBioChem 2010, 11, 604
23. Petrovich, R. M.; Ruzicka, F. J.; Reed, G. H.; Frey, P. A. Biochemistry 1992, 31, 10774
24. Lieder, K. W.; Booker, S.; Ruzicka, F. J.; Beinert, H.; Reed, G. H.; Frey, P. A. Biochemistry 1998, 37, 2578
25. Broderick, J. B.; Henshaw, T. F.; Cheek, J.; Wojtuszewski, K.; Smith, S. R.; Trojan, M. R.; McGhan, R. M.; Kopf, A.; Kibbey, M.; Broderick, W. E. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2000, 269, 451
26. Krebs, C.; Broderick, W. E.; Henshaw, T. F.; Broderick, J. B.; Huynh, B. H. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 912
27. Walsby, C. J.; Hong, W.; Broderick, W. E.; Cheek, J.; Ortillo, D.; Broderick, J. B.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3143
28. Walsby, C. J.; Ortillo, D.; Broderick, W. E.; Broderick, J. B.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11270
29. Cosper, M. M.; Jameson, G. N.; Davydov, R.; Eidsness, M. K.; Hoffman, B. M.; Huynh, B. H.; Johnson, M. K. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14006
30. Chen, D.; Walsby, C.; Hoffman, B. M.; Frey, P. A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11788
31. Henshaw, T. F.; Cheek, J.; Broderick, J. B. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8331
32. Padovani, D.; Thomas, F.; Trautwein, A. X.; Mulliez, E.; Fontecave, M. Biochemistry 2001, 40, 6713
33. Cosper, N. J.; Booker, S. J.; Ruzicka, F.; Frey, P. A.; Scott, R. A. Biochemistry 2000, 39, 15668
34. Cosper, M. M.; Cosper, N. J.; Hong, W.; Shokes, J. E.; Broderick, W. E.; Broderick, J. B.; Johnson, M. K.; Scott, R. A. Protein Sci. 2003, 12, 1573
35. Kampmeier, J. A. Biochemistry 2010, 49, 10770.
36. Nicolet, Y.; Amara, P.; Mouesca, J. M.; Fontecilla-Camps, J. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 14867
37. Dougherty, M. J.; Downs, D. M. Microbiology 2006, 152, 2345
38. Martinez-Gomez, N. C.; Downs, D. M. Biochemistry 2008, 47, 9054
39. Chatterjee, A.; Li, Y.; Zhang, Y.; Grove, T. L.; Lee, M.; Krebs, C.; Booker, S. J.; Begley, T. P.; Ealick, S. E. Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 758
40. Martinez-Gomez, N. C.; Poyner, R. R.; Mansoorabadi, S. O.; Reed, G. H.; Downs, D. M. Biochemistry 2009, 48, 217
41. Chatterjee, A.; Hazra, A. B.; Abdelwahed, S.; Hilmey, D. G.; Begley, T. P. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 8653
42. Liu, S.; Milne, G. T.; Kuremsky, J. G.; Fink, G. R.; Leppla, S. H. Mol. Cell. Biol. 2004, 24, 9487
43. Zhang, Y.; Zhu, X.; Torelli, A. T.; Lee, M.; Dzikovski, B.; Koralewski, R. M.; Wang, E.; Freed, J.; Krebs, C.; Ealick, S. E.; Lin, H. Nature 2010, 465, 891
44. Zhu, X.; Dzikovski, B.; Su, X.; Torelli, A. T.; Zhang, Y.; Ealick, S. E.; Freed, J. H.; Lin, H. Mol. Biosyst. 2010, 7, 74
45. Cicchillo, R. M.; Booker, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 2860
46. Layer, G.; Verfurth, K.; Mahlitz, E.; Jahn, D. J. Biol. Chem. 2002, 277, 34136
47. Hanzelmann, P.; Schindelin, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 12870
48. Goto-Ito, S.; Ishii, R.; Ito, T.; Shibata, R.; Fusatomi, E.; Sekine, S. I.; Bessho, Y.; Yokoyama, S. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2007, 63, 1059
49. Suzuki, Y.; Noma, A.; Suzuki, T.; Senda, M.; Senda, T.; Ishitani, R.; Nureki, O. J. Mol. Biol. 2007, 372, 1204
50. Farrar, C. E.; Siu, K. K. W.; Howell, P. L.; Jarrett, J. T. Biochemistry 2010, 49, 9985
51. Layer, G.; Moser, J.; Heinz, D. W.; Jahn, D.; Schubert, W. D. EMBO J. 2003, 22, 6214
52. Berkovitch, F.; Nicolet, Y.; Wan, J. T.; Jarrett, J. T.; Drennan, C. L. Science 2004, 303, 76
53. Lepore, B. W.; Ruzicka, F. J.; Frey, P. A.; Ringe, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13819
54. Hanzelmann, P.; Schindelin, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 6829
55. Vey, J. L.; Yang, J.; Li, M.; Broderick, W. E.; Broderick, J. B.; Drennan, C. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 16137
56. Nicolet, Y.; Rubach, J. K.; Posewitz, M. C.; Amara, P.; Mathevon, C.; Atta, M.; Fontecave, M.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Biol. Chem. 2008, 283, 18861
57. Arragain, S.; Garcia-Serres, R.; Blondin, G.; Douki, T.; Clemancey, M.; Latour, J. M.; Forouhar, F.; Neely, H.; Montelione, G. T.; Hunt, J. F.; Mulliez, E.; Fontecave, M.; Atta, M. J. Biol. Chem. 2010, 285, 5792
58. Conradt, H.; Hohmann-Berger, M.; Hohmann, H. P.; Blaschkowski, H. P.; Knappe, J. Arch. Biochem. Biophys. 1984, 228, 133
59. Knappe, J.; Neugebauer, F. A.; Blaschkowski, H. P.; Ganzler, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1984, 81, 1332
60. Wagner, A. F.; Frey, M.; Neugebauer, F. A.; Schafer, W.; Knappe, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 996
61. In Anaerobic dissimilation of pyruvate; Knappe, J., Ed.; American Society for Microbiology: Washington, D.C., 1987.
62. Rand, K.; Noll, C.; Schiebel, H. M.; Kemken, D.; Dulcks, T.; Kalesse, M.; Heinz, D. W.; Layer, G. Biol. Chem. 2010, 391, 55
63. Layer, G.; Grage, K.; Teschner, T.; Schunemann, V.; Breckau, D.; Masoumi, A.; Jahn, M.; Heathcote, P.; Trautwein, A. X.; Jahn, D. J. Biol. Chem. 2005, 280, 29038
64. Layer, G.; Pierik, A. J.; Trost, M.; Rigby, S. E.; Leech, H. K.; Grage, K.; Breckau, D.; Astner, I.; Jansch, L.; Heathcote, P.; Warren, M. J.; Heinz, D. W.; Jahn, D. J. Biol. Chem. 2006, 281, 15727
65. Tse Sum Bui, B.; Florentin, D.; Marquet, A.; Benda, R.; Trautwein, A. X. FEBS Lett. 1999, 459, 411
66. Ugulava, N. B.; Gibney, B. R.; Jarrett, J. T. Biochemistry 2001, 40, 8343
67. Tse Sum Bui, B.; Benda, R.; Schunemann, V.; Florentin, D.; Trautwein, A. X.; Marquet, A. Biochemistry 2003, 42, 8791
68. Jameson, G. N.; Cosper, M. M.; Hernandez, H. L.; Johnson, M. K.; Huynh, B. H. Biochemistry 2004, 43, 2022
69. Choi-Rhee, E.; Cronan, J. E. Chem. Biol. 2005, 12, 461
70. Reyda, M. R.; Fugate, C. J.; Jarrett, J. T. Biochemistry 2009, 48, 10782
71. Wuebbens, M. M.; Rajagopalan, K. V. J. Biol. Chem. 1995, 270, 1082
72. Rieder, C.; Eisenreich, W.; OBrien, J.; Richter, G.; Gotze, E.; Boyle, P.; Blanchard, S.; Bacher, A.; Simon, H. Eur. J. Biochem. 1998, 255, 24
73. Wuebbens, M. M.; Liu, M. T.; Rajagopalan, K.; Schindelin, H. Structure 2000, 8, 709
74. Lees, N. S.; Hanzelmann, P.; Hernandez, H. L.; Subramanian, S.; Schindelin, H.; Johnson, M. K.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 9184
75. Chirpich, T. P.; Zappia, V.; Costilow, R. N.; Barker, H. A. J. Biol. Chem. 1970, 245, 1778
76. Ballinger, M. D.; Reed, G. H.; Frey, P. A. Biochemistry 1992, 31, 949
77. Wu, W.; Lieder, K. W.; Reed, G. H.; Frey, P. A. Biochemistry 1995, 34, 10532
78. Chang, C. H.; Ballinger, M. D.; Reed, G. H.; Frey, P. A. Biochemistry 1996, 35, 11081
79. Wu, W.; Booker, S.; Lieder, K. W.; Bandarian, V.; Reed, G. H.; Frey, P. A. Biochemistry 2000, 39, 9561
80. Chen, D.; Frey, P. A. Biochemistry 2001, 40, 596
81. Frey, P. A.; Chang, C. H.; Ballinger, M. D.; Reed, G. H. Methods Enzymol. 2002, 354, 426
82. Hinckley, G. T.; Ruzicka, F. J.; Thompson, M. J.; Blackburn, G. M.; Frey, P. A. Arch. Biochem. Biophys. 2003, 414, 34
83. Lees, N. S.; Chen, D.; Walsby, C. J.; Behshad, E.; Frey, P. A.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10145
84. Wang, S. C.; Frey, P. A. Biochemistry 2007, 46, 12889
85. Noma, A.; Suzuki, T. Nucleic Acids Symp. Ser. 2006, 65
86. Noma, A.; Kirino, Y.; Ikeuchi, Y.; Suzuki, T. EMBO J. 2006, 25, 2142
87. Blobstein, S. H.; Grunberger, D.; Weinstein, I. B.; Nakanishi, K. Biochemistry 1973, 12, 188
88. Limbach, P. A.; Crain, P. F.; McCloskey, J. A. Nucleic Acids Res. 1994, 22, 2183
89. Urbonavicius, J.; Qian, Q.; Durand, J. M.; Hagervall, T. G.; Bjork, G. R. EMBO. J. 2001, 20, 4863
90. Li, J.; Esberg, B.; Curran, J. F.; Bjork, G. R. J. Mol. Biol. 1997, 271, 209
91. Konevega, A. L.; Soboleva, N. G.; Makhno, V. I.; Semenkov, Y. P.; Wintermeyer, W.; Rodnina, M. V.; Katunin, V. I. RNA 2004, 10, 90
92. Posewitz, M. C.; King, P. W.; Smolinski, S. L.; Zhang, L.; Seibert, M.; Ghirardi, M. L. J. Biol. Chem. 2004, 279, 25711
93. King, P. W.; Posewitz, M. C.; Ghirardi, M. L.; Seibert, M. J. Bacteriol. 2006, 188, 2163
94. McGlynn, S. E.; Ruebush, S. S.; Naumov, A.; Nagy, L. E.; Dubini, A.; King, P. W.; Broderick, J. B.; Posewitz, M. C.; Peters, J. W. J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 443
95. Lill, R.; Muhlenhoff, U. Annu. Rev. Cell. Dev. Biol. 2006, 22, 457
96. Ayala-Castro, C.; Saini, A.; Outten, F. W. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2008, 72, 110
97. Bandyopadhyay, S.; Chandramouli, K.; Johnson, M. K. Biochem. Soc. Trans. 2008, 36, 1112
98. Mulder, D. W.; Ortillo, D. O.; Gardenghi, D. J.; Naumov, A. V.; Ruebush, S. S.; Szilagyi, R. K.; Huynh, B. V.; Broderick, J. B.; Peters, J. W. Biochemistry 2009, 48, 6240
99. Pilet, E.; Nicolet, Y.; Mathevon, C.; Douki, T.; Fontecilla-Camps, J. C.; Fontecave, M. FEBS Lett. 2009, 583, 506
100. Brazzolotto, X.; Rubach, J. K.; Gaillard, J.; Gambarelli, S.; Atta, M.; Fontecave, M. J. Biol. Chem. 2006, 281, 769
101. McGlynn, S. E.; Shepard, E. M.; Winslow, M. A.; Naumov, A. V.; Duschene, K. S.; Posewitz, M. C.; Broderick, W. E.; Broderick, J. B.; Peters, J. W. FEBS Lett. 2008, 582, 2183
102. Shepard, E. M.; McGlynn, S. E.; Bueling, A. L.; Grady-Smith, C. S.; George, S. J.; Winslow, M. A.; Cramer, S. P.; Peters, J. W.; Broderick, J. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 10448
103. Shepard, E. M.; Duffus, B. R.; George, S. J.; McGlynn, S. E.; Challand, M. R.; Swanson, K. D.; Roach, P. L.; Cramer, S. P.; Peters, J. W.; Broderick, J. B. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9247
104. Driesener, R. C.; Challand, M. R.; McGlynn, S. E.; Shepard, E. M.; Boyd, E. S.; Broderick, J. B.; Peters, J. W.; Roach, P. L. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 1687
105. Layer, G.; Heinz, D. W.; Jahn, D.; Schubert, W. D. Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8, 468
106. Layer, G.; Kervio, E.; Morlock, G.; Heinz, D. W.; Jahn, D.; Retey, J.; Schubert, W. D. Biol. Chem. 2005, 386, 971
107. Markham, G. D.; Norrby, P. O.; Bock, C. W. Biochemistry 2002, 41, 7636
108. Farrar, C.; Jarrett, J. Biochemistry 2009, 48, 2448
109. Cheek, J.; Broderick, J. B. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2860
110. Seehra, J. S.; Jordan, P. M.; Akhtar, M. Biochem. J. 1983, 209, 709
111. Yan, F.; LaMarre, J. M.; Rohrich, R.; Wiesner, J.; Jomaa, H.; Mankin, A. S.; Fujimori, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 3953
112. Ollagnier-de-Choudens, S.; Mulliez, E.; Fontecave, M. FEBS Lett. 2002, 532, 465
113. Ollagnier-de Choudens, S.; Sanakis, Y.; Hewitson, K. S.; Roach, P.; Munck, E.; Fontecave, M. J. Biol. Chem. 2002, 277, 13449
114. Guianvarch, D.; Florentin, D.; Tse Sum Bui, B.; Nunzi, F.; Marquet, A. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1997, 236, 402
115. Escalettes, F.; Florentin, D.; Tse Sum Bui, B.; Lesage, D.; Marquet, A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 3571
116. Lotierzo, M.; Tse Sum Bui, B.; Florentin, D.; Escalettes, F.; Marquet, A. Biochem. Soc. Trans. 2005, 33, 820
117. Taylor, A. M.; Farrar, C. E.; Jarrett, J. T. Biochemistry 2008, 47, 9309
118. Cicchillo, R. M.; Iwig, D. F.; Jones, A. D.; Nesbitt, N. M.; Baleanu-Gogonea, C.; Souder, M. G.; Tu, L.; Booker, S. J. Biochemistry 2004, 43, 6378
119. Tse Sum Bui, B.; Lotierzo, M.; Escalettes, F.; Florentin, D.; Marquet, A. Biochemistry 2004, 43, 16432
120. Daley, C. J.; Holm, R. H. Inorg. Chem. 2001, 40, 2785
121. Daley, C. J.; Holm, R. H. J. Inorg. Biochem. 2003, 97, 287
122. Page, C. C.; Moser, C. C.; Dutton, P. L. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 551
123. Kozbial, P. Z.; Mushegian, A. R. BMC Struct. Biol. 2005, 5, 19
124. Vidgren, J.; Svensson, L. A.; Liljas, A. Nature 1994, 368, 354
125. Cheng, X.; Kumar, S.; Posfai, J.; Pflugrath, J. W.; Roberts, R. J. Cell 1993, 74, 299
126. Korolev, S.; Ikeguchi, Y.; Skarina, T.; Beasley, S.; Arrowsmith, C.; Edwards, A.; Joachimiak, A.; Pegg, A. E.; Savchenko, A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2002, 9, 27
127. Dong, C.; Huang, F.; Deng, H.; Schaffrath, C.; Spencer, J. B.; OHagan, D.; Naismith, J. H. Nature 2004, 427, 561
128. Huang, C. C.; Smith, C. V.; Glickman, M. S.; Jacobs, W. R., Jr.; Sacchettini, J. C. J. Biol. Chem. 2002, 277, 11559
129. Anantharaman, V.; Koonin, E. V.; Aravind, L. J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2002, 4, 71
130. Tkaczuk, K. L.; Dunin-Horkawicz, S.; Purta, E.; Bujnicki, J. M. BMC Bioinformatics 2007, 8, 73
131. Jenuwein, T.; Laible, G.; Dorn, R.; Reuter, G. Cell. Mol. Life. Sci. 1998, 54, 80
132. Alvarez-Venegas, R.; Avramova, Z. Gene 2002, 285, 25
133. Demirci, H.; Gregory, S. T.; Dahlberg, A. E.; Jogl, G. EMBO J. 2007, 26, 567
134. Capitani, G.; Tschopp, M.; Eliot, A. C.; Kirsch, J. F.; Grutter, M. G. FEBS Lett. 2005, 579, 2458
135. Rafferty, J. B.; Somers, W. S.; Saint-Girons, I.; Phillips, S. E. Nature 1989, 341, 705
136. Dixon, M. M.; Huang, S.; Matthews, R. G.; Ludwig, M. Structure 1996, 4, 1263