Deriving Chemically Essential Interactions Based on Active Site Alignments and Quantum Chemical Calculations: A Case Study on Glycoside Hydrolases

ACS Catalysis

Volumn 5, Issue 4, 2015, Pages 2559-2572

  Zhang, Yinliang ^a   Zhao, Zheng ^c   Liu, Haiyan ^a,b,c  

^a UNIVERSITY OF SCIENCE AND TECHNOLOGY OF CHINA   (China)

^b UNIVERSITY OF SCIENCE AND TECHNOLOGY OF CHINA   (China)

^c HEFEI INSTITUTES OF PHYSICAL SCIENCE   (China)

Author keywords

active site alignments; conserved interactions; general acid general base catalysis; glycoside hydrolase; quantum chemistry calculations

Indexed keywords

AMINO ACIDS; CATALYSIS; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ENZYMES; HYDROGEN BONDS; NUCLEOPHILES; PLANTS (BOTANY); QUANTUM CHEMISTRY; QUANTUM THEORY; SUGARS; SURFACE STRUCTURE;

ACTIVATION ENTROPIES; ACTIVE SITE; BASE CATALYSIS; GLYCOSIDE HYDROLASES; INTRAMOLECULAR NUCLEOPHILIC ATTACK; QUANTUM CHEMICAL CALCULATIONS; QUANTUM CHEMISTRY CALCULATIONS; QUANTUM-MECHANICAL CALCULATION;

HYDROLASES;

EID: 84927154809     PISSN: None     EISSN: 21555435     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cs501709d     Document Type: Article

References (85)

1. Fersht, A. Structure and mechanism in protein science: a guide to enzyme catalysis and protein folding; W.H. Freeman: New York, 1999.
2. Peracchi, A. Trends Biochem. Sci. 2001, 26, 497 - 503 10.1016/S0968-0004(01)01911-9
3. Zvelebil, M. J.; Sternberg, M. J. Protein Eng., Des. Sel. 1988, 2, 127 - 138 10.1093/protein/2.2.127
4. Bartlett, G. J.; Porter, C. T.; Borkakoti, N.; Thornton, J. M. J. Mol. Biol. 2002, 324, 105 - 121 10.1016/S0022-2836(02)01036-7
5. Tantillo, D. J.; Chen, J.; Houk, K. N. Curr. Opin. Chem. Biol. 1998, 2, 743 - 750 10.1016/S1367-5931(98)80112-9
6. Siegbahn, P. E.; Himo, F. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 2009, 14, 643 - 651 10.1007/s00775-009-0511-y
7. Silverman, R. B. Methods Enzymol. 1995, 249, 240 - 283 10.1016/0076-6879(95)49038-8
8. Kiss, G.; Celebi-Olcum, N.; Moretti, R.; Baker, D.; Houk, K. N. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 5700 - 5725 10.1002/anie.201204077
9. Wallace, A. C.; Laskowski, R. A.; Thornton, J. M. Protein Sci. 1996, 5, 1001 - 1013 10.1002/pro.5560050603
10. Xie, L.; Bourne, P. E. BMC Bioinf. 2007, 8 (Suppl 4) S9 10.1186/1471-2105-8-S4-S9
11. Xie, L.; Bourne, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 5441 - 5446 10.1073/pnas.0704422105
12. Xie, L.; Xie, L.; Bourne, P. E. Bioinformatics 2009, 25, i305 - 312 10.1093/bioinformatics/btp220
13. Davies, G.; Henrissat, B. Structure 1995, 3, 853 - 859 10.1016/S0969-2126(01)00220-9
14. Henrissat, B.; Callebaut, I.; Fabrega, S.; Lehn, P.; Mornon, J. P.; Davies, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995, 92, 7090 - 7094 10.1073/pnas.92.15.7090
15. Vocadlo, D. J.; Davies, G. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 539 - 555 10.1016/j.cbpa.2008.05.010
16. Vuong, T. V.; Wilson, D. B. Biotechnol. Bioeng. 2010, 107, 195 - 205 10.1002/bit.22838
17. Nagano, N.; Orengo, C. A.; Thornton, J. M. J. Mol. Biol. 2002, 321, 741 - 765 10.1016/S0022-2836(02)00649-6
18. Rigden, D. J.; Jedrzejas, M. J.; de Mello, L. V. FEBS Lett. 2003, 544, 103 - 111 10.1016/S0014-5793(03)00481-2
19. Ogawa, S.; Yuasa, H. Curr. Top. Med. Chem. 2009, 9, 1 10.2174/156802609787354342
20. Song, L.; Laguerre, S.; Dumon, C.; Bozonnet, S.; O'Donohue, M. J. Bioresour. Technol. 2010, 101, 8237 - 8243 10.1016/j.biortech.2010.05.097
21. Koshland, D. E. Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. 1953, 28, 416 - 436 10.1111/j.1469-185X.1953.tb01386.x
22. Lombard, V.; Golaconda Ramulu, H.; Drula, E.; Coutinho, P. M.; Henrissat, B. Nucleic Acids Res. 2014, 42, D490 - 495 10.1093/nar/gkt1178
23. Kinnings, S. L.; Liu, N.; Buchmeier, N.; Tonge, P. J.; Xie, L.; Bourne, P. E. PLoS Comput. Biol. 2009, 5, e1000423 10.1371/journal.pcbi.1000423
24. Xie, L.; Li, J.; Xie, L.; Bourne, P. E. PLoS Comput. Biol. 2009, 5, e1000387 10.1371/journal.pcbi.1000387
25. Warshel, A. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2003, 32, 425 - 443 10.1146/annurev.biophys.32.110601.141807
26. Senn, H. M.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1198 - 1229 10.1002/anie.200802019
27. Zhang, Y. K.; Liu, H. Y.; Yang, W. T. J. Chem. Phys. 2000, 112, 3483 - 3492 10.1063/1.480503
28. Jitonnom, J.; Lee, V. S.; Nimmanpipug, P.; Rowlands, H. A.; Mulholland, A. J. Biochemistry 2011, 50, 4697 - 4711 10.1021/bi101362g
29. Jitonnom, J.; Limb, M. A.; Mulholland, A. J. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 4771 - 4783 10.1021/jp500652x
30. Greig, I. R.; Zahariev, F.; Withers, S. G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17620 - 17628 10.1021/ja805640c
31. Badieyan, S.; Bevan, D. R.; Zhang, C. Biochemistry 2012, 51, 8907 - 8918 10.1021/bi300675x
32. Rose, P. W.; Bi, C.; Bluhm, W. F.; Christie, C. H.; Dimitropoulos, D.; Dutta, S.; Green, R. K.; Goodsell, D. S.; Prlic, A.; Quesada, M.; Quinn, G. B.; Ramos, A. G.; Westbrook, J. D.; Young, J.; Zardecki, C.; Berman, H. M.; Bourne, P. E. Nucleic Acids Res. 2013, 41, D475 - 482 10.1093/nar/gks1200
33. Konc, J.; Cesnik, T.; Konc, J. T.; Penca, M.; Janezic, D. J. Chem. Inf. Model. 2012, 52, 604 - 612 10.1021/ci2005687
34. Konc, J.; Janezic, D. Bioinformatics 2010, 26, 1160 - 1168 10.1093/bioinformatics/btq100
35. de Hoon, M. J.; Imoto, S.; Nolan, J.; Miyano, S. Bioinformatics 2004, 20, 1453 - 1454 10.1093/bioinformatics/bth078
36. Vosko, S. H.; Wilk, L.; Nusair, M. Can. J. Phys. 1980, 58, 1200 - 1211 10.1139/p80-159
37. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648 - 5652 10.1063/1.464913
38. Stephens, P. J.; Devlin, F. J.; Chabalowski, C. F.; Frisch, M. J. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623 - 11627 10.1021/j100096a001
39. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2003.
40. Przylas, I.; Terada, Y.; Fujii, K.; Takaha, T.; Saenger, W.; Strater, N. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 6903 - 6913 10.1046/j.1432-1327.2000.01790.x
41. Roujeinikova, A.; Raasch, C.; Sedelnikova, S.; Liebl, W.; Rice, D. W. J. Mol. Biol. 2002, 321, 149 - 162 10.1016/S0022-2836(02)00570-3
42. Linden, A.; Mayans, O.; Meyer-Klaucke, W.; Antranikian, G.; Wilmanns, M. J. Biol. Chem. 2003, 278, 9875 - 9884 10.1074/jbc.M211339200
43. Kramhoft, B.; Bak-Jensen, K. S.; Mori, H.; Juge, N.; Nohr, J.; Svensson, B. Biochemistry 2005, 44, 1824 - 1832 10.1021/bi048100v
44. Hsieh, Y. C.; Wu, Y. J.; Chiang, T. Y.; Kuo, C. Y.; Shrestha, K. L.; Chao, C. F.; Huang, Y. C.; Chuankhayan, P.; Wu, W. G.; Li, Y. K.; Chen, C. J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 31603 - 31615 10.1074/jbc.M110.149310
45. Ito, K.; Ito, S.; Shimamura, T.; Weyand, S.; Kawarasaki, Y.; Misaka, T.; Abe, K.; Kobayashi, T.; Cameron, A. D.; Iwata, S. J. Mol. Biol. 2011, 408, 177 - 186 10.1016/j.jmb.2011.02.028
46. Matsui, I.; Yoneda, S.; Ishikawa, K.; Miyairi, S.; Fukui, S.; Umeyama, H.; Honda, K. Biochemistry 1994, 33, 451 - 458 10.1021/bi00168a009
47. MacGregor, E. A.; Janecek, S.; Svensson, B. Biochim. Biophys. Acta, Protein Struct. Mol. Enzymol. 2001, 1546, 1 - 20 10.1016/S0167-4838(00)00302-2
48. Rydberg, E. H.; Li, C.; Maurus, R.; Overall, C. M.; Brayer, G. D.; Withers, S. G. Biochemistry 2002, 41, 4492 - 4502 10.1021/bi011821z
49. Kaper, T.; Leemhuis, H.; Uitdehaag, J. C.; van der Veen, B. A.; Dijkstra, B. W.; van der Maarel, M. J.; Dijkhuizen, L. Biochemistry 2007, 46, 5261 - 5269 10.1021/bi602408j
50. Machovic, M.; Janecek, S. Biologia 2003, 58, 1127 - 1132
51. Godany, A.; Vidova, B.; Janecek, S. FEMS Microbiol. Lett. 2008, 284, 84 - 91 10.1111/j.1574-6968.2008.01191.x
52. Janecek, S.; Svensson, B.; MacGregor, E. A. Cell. Mol. Life Sci. 2014, 71, 1149 - 1170 10.1007/s00018-013-1388-z
53. Numao, S.; Maurus, R.; Sidhu, G.; Wang, Y.; Overall, C. M.; Brayer, G. D.; Withers, S. G. Biochemistry 2002, 41, 215 - 225 10.1021/bi0115636
54. Vaaje-Kolstad, G.; Vasella, A.; Peter, M. G.; Netter, C.; Houston, D. R.; Westereng, B.; Synstad, B.; Eijsink, V. G.; van Aalten, D. M. J. Biol. Chem. 2004, 279, 3612 - 3619 10.1074/jbc.M310057200
55. Tsuji, H.; Nishimura, S.; Inui, T.; Kado, Y.; Ishikawa, K.; Nakamura, T.; Uegaki, K. FEBS J. 2010, 277, 2683 - 2695 10.1111/j.1742-4658.2010.07685.x
56. Ohnuma, T.; Numata, T.; Osawa, T.; Mizuhara, M.; Varum, K. M.; Fukamizo, T. Plant Mol. Biol. 2011, 75, 291 - 304 10.1007/s11103-010-9727-z
57. Malecki, P. H.; Vorgias, C. E.; Petoukhov, M. V.; Svergun, D. I.; Rypniewski, W. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2014, 70, 676 - 684 10.1107/S1399004713032264
58. Synstad, B.; Gaseidnes, S.; Van Aalten, D. M.; Vriend, G.; Nielsen, J. E.; Eijsink, V. G. Eur. J. Biochem. 2004, 271, 253 - 262 10.1046/j.1432-1033.2003.03923.x
59. van Aalten, D. M.; Komander, D.; Synstad, B.; Gaseidnes, S.; Peter, M. G.; Eijsink, V. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 8979 - 8984 10.1073/pnas.151103798
60. Ito, T.; Katayama, T.; Hattie, M.; Sakurama, H.; Wada, J.; Suzuki, R.; Ashida, H.; Wakagi, T.; Yamamoto, K.; Stubbs, K. A.; Fushinobu, S. J. Biol. Chem. 2013, 288, 11795 - 11806 10.1074/jbc.M112.420109
61. Kaper, T.; van Heusden, H. H.; van Loo, B.; Vasella, A.; van der Oost, J.; de Vos, W. M. Biochemistry 2002, 41, 4147 - 4155 10.1021/bi011935a
62. Kim, H. W.; Ishikawa, K. Biochem. J. 2011, 437, 223 - 230 10.1042/BJ20110292
63. Zheng, B.; Yang, W.; Zhao, X.; Wang, Y.; Lou, Z.; Rao, Z.; Feng, Y. J. Biol. Chem. 2012, 287, 8336 - 8346 10.1074/jbc.M111.266346
64. Belaich, A.; Fierobe, H. P.; Baty, D.; Busetta, B.; Bagnara-Tardif, C.; Gaudin, C.; Belaich, J. P. J. Bacteriol. 1992, 174, 4677 - 4682
65. Durand, P.; Lehn, P.; Callebaut, I.; Fabrega, S.; Henrissat, B.; Mornon, J. P. Glycobiology 1997, 7, 277 - 284 10.1093/glycob/7.2.277
66. Tomatsu, S.; Fukuda, S.; Sukegawa, K.; Ikedo, Y.; Yamada, S.; Yamada, Y.; Sasaki, T.; Okamoto, H.; Kuwahara, T.; Yamaguchi, S. Am. J. Hum. Genet. 1991, 48, 89 - 96
67. Gloster, T. M.; Ibatullin, F. M.; Macauley, K.; Eklof, J. M.; Roberts, S.; Turkenburg, J. P.; Bjornvad, M. E.; Jorgensen, P. L.; Danielsen, S.; Johansen, K. S.; Borchert, T. V.; Wilson, K. S.; Brumer, H.; Davies, G. J. J. Biol. Chem. 2007, 282, 19177 - 19189 10.1074/jbc.M700224200
68. Suzuki, R.; Fujimoto, Z.; Ito, S.; Kawahara, S.; Kaneko, S.; Taira, K.; Hasegawa, T.; Kuno, A. J. Biochem. 2009, 146, 61 - 70 10.1093/jb/mvp047
69. Notenboom, V.; Birsan, C.; Nitz, M.; Rose, D. R.; Warren, R. A.; Withers, S. G. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 812 - 818 10.1038/1852
70. Liu, J.; Zhang, C.; Xu, D. J. Mol. Graphics Modell. 2012, 37, 67 - 76 10.1016/j.jmgm.2012.04.005
71. Momeni, M. H.; Payne, C. M.; Hansson, H.; Mikkelsen, N. E.; Svedberg, J.; Engstrom, A.; Sandgren, M.; Beckham, G. T.; Stahlberg, J. J. Biol. Chem. 2013, 288, 5861 - 5872 10.1074/jbc.M112.440891
72. Stahlberg, J.; Divne, C.; Koivula, A.; Piens, K.; Claeyssens, M.; Teeri, T. T.; Jones, T. A. J. Mol. Biol. 1996, 264, 337 - 349 10.1006/jmbi.1996.0644
73. Li, H.; Robertson, A. D.; Jensen, J. H. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2005, 61, 704 - 721 10.1002/prot.20660
74. Bas, D. C.; Rogers, D. M.; Jensen, J. H. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2008, 73, 765 - 783 10.1002/prot.22102
75. Olsson, M. H. M.; Sondergaard, C. R.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 525 - 537 10.1021/ct100578z
76. Rostkowski, M.; Olsson, M. H.; Sondergaard, C. R.; Jensen, J. H. BMC Struct. Biol. 2011, 11, 6 10.1186/1472-6807-11-6
77. Sondergaard, C. R.; Olsson, M. H. M.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 2284 - 2295 10.1021/ct200133y
78. Scalmani, G.; Frisch, M. J. J. Chem. Phys. 2010, 132, 114110 10.1063/1.3359469
79. Oyama, T.; Schmitz, G. E.; Dodd, D.; Han, Y.; Burnett, A.; Nagasawa, N.; Mackie, R. I.; Nakamura, H.; Morikawa, K.; Cann, I. PLoS One 2013, 8, e80448 10.1371/journal.pone.0080448
80. Li, G. H.; Huang, J. F. BMC Bioinf. 2010, 11, 439 10.1186/1471-2105-11-439
81. Steinkellner, G.; Gruber, C. C.; Pavkov-Keller, T.; Binter, A.; Steiner, K.; Winkler, C.; Lyskowski, A.; Schwamberger, O.; Oberer, M.; Schwab, H.; Faber, K.; Macheroux, P.; Gruber, K. Nat. Commun. 2014, 5, Article no. 4150 10.1038/ncomms5150
82. Wei, Y.; Ringe, D.; Wilson, M. A.; Ondrechen, M. J. PLoS Comput. Biol. 2007, 3, e10 10.1371/journal.pcbi.0030010
83. Suplatov, D. A.; Arzhanik, V. K.; Svedas, V. K. ActaNaturae 2011, 3, 93 - 98
84. Konagurthu, A. S.; Whisstock, J. C.; Stuckey, P. J.; Lesk, A. M. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2006, 64, 559 - 574 10.1002/prot.20921
85. Crooks, G. E.; Hon, G.; Chandonia, J. M.; Brenner, S. E. Genome Res. 2004, 14, 1188 - 1190 10.1101/gr.849004