Amine oxidation mediated by N-methyltryptophan oxidase: Computational insights into the mechanism, role of active-site residues, and covalent flavin binding

ACS Catalysis

Volumn 5, Issue 2, 2015, Pages 1227-1239

  Karasulu, Bora ^a   Thiel, Walter ^a  

^a MAX PLANCK INSTITUT FÜR KOHLENFORSCHUNG   (Germany)

Author keywords

biocatalysis; flavin adenine dinucleotide (FAD); flavoprotein oxidase; molecular dynamics; N methyltryptophan (NMT); quantum mechanics molecular mechanics (QM MM)

Indexed keywords

CATALYSIS; CATALYST ACTIVITY; CHEMICAL REACTIONS; HYDRIDES; MECHANICS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MODELING; NUCLEOTIDES; OXIDATION; QUANTUM THEORY;

BIOCATALYSIS; CLASSICAL MOLECULAR DYNAMICS; FLAVIN ADENINE DINUCLEOTIDE; FLAVOPROTEIN OXIDASE; MOLECULAR-LEVEL INSIGHTS; N-METHYLTRYPTOPHAN OXIDASE; QUANTUM MECHANICS/MOLECULAR MECHANICS; RATE DETERMINING STEP;

CATALYTIC OXIDATION;

EID: 84922736493     PISSN: 21555435     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cs501694q     Document Type: Article

References (56)

1. Khanna, P.; Schuman Jorns, M. Biochemistry 2001, 40, 1451-1459 10.1021/bi002442t
2. Ilari, A.; Bonamore, A.; Franceschini, S.; Fiorillo, A.; Boffi, A.; Colotti, G. Proteins 2008, 71, 2065-2075 10.1002/prot.21898
3. Koyama, Y.; Ohmori, H. Gene 1996, 181, 179-183 10.1016/S0378-1119(96)00500-8
4. Hassan-Abdallah, A.; Zhao, G.; Jorns, M. S. Biochemistry 2006, 45, 9454-9462 10.1021/bi0607352
5. Heuts, D. P. H. M.; Scrutton, N. S.; McIntire, W. S.; Fraaije, M. W. FEBS J. 2009, 276, 3405-3427 10.1111/j.1742-4658.2009.07053.x
6. Bruckner, R. C.; Winans, J.; Jorns, M. S. Biochemistry 2011, 50, 4949-4962 10.1021/bi200349m
7. Ralph, E. C.; Fitzpatrick, P. F. Biochemistry 2005, 44, 3074-3081 10.1021/bi047716h
8. Wagner, M. A.; Trickey, P.; Chen, Z. W.; Mathews, F. S.; Jorns, M. S. Biochemistry 2000, 39, 8813-8824 10.1021/bi000349z
9. Zhao, G.; Jorns, M. S. Biochemistry 2005, 44, 16866-16874 10.1021/bi051898d
10. Zhao, G.; Song, H.; Chen, Z.-W.; Mathews, F. S.; Jorns, M. S. Biochemistry 2002, 41, 9751-9764 10.1021/bi020286f
11. Zhao, G.; Jorns, M. Biochemistry 2006, 45, 5985-5992 10.1021/bi0600852
12. Shi, Y.-J.; Lan, F.; Matson, C.; Mulligan, P.; Whetstine, J.; Cole, P.; Casero, R. A.; Shi, Y. Cell 2004, 119, 941-953 10.1016/j.cell.2004.12.012
13. Gaweska, H.; Henderson Pozzi, M.; Schmidt, D. M. Z.; McCafferty, D. G.; Fitzpatrick, P. F. Biochemistry 2009, 48, 5440-5445 10.1021/bi900499w
14. Forneris, F.; Binda, C.; Aglio, A. D.; Fraaije, M. W.; Battaglioli, E.; Mattevi, A.; Dall'Aglio, A. J. Biol. Chem. 2006, 281, 35289-35295 10.1074/jbc.M607411200
15. Khanna, P.; Jorns, M. Biochemistry 2001, 40, 1441-1450 10.1021/bi0024411
16. Silverman, R. B. Acc. Chem. Res. 1995, 28, 335-342 10.1021/ar00056a003
17. Silverman, R. B. R.; Hoffman, S. S. J.; Catus, W. B. W. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 7126-7128 10.1021/ja00543a052
18. Silverman, R. B. Prog. Brain Res. 1995, 106, 23-31 10.1016/S0079-6123(08)61198-X
19. Miller, J. R.; Edmondson, D. E. Biochemistry 1999, 38, 13670-13683 10.1021/bi990920y
20. Forneris, F.; Battaglioli, E.; Mattevi, A.; Binda, C. FEBS J. 2009, 276, 4304-4312 10.1111/j.1742-4658.2009.07142.x
21. Culhane, J. C.; Cole, P. A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 561-568 10.1016/j.cbpa.2007.07.014
22. Fraaije, M. W.; Mattevi, A. Trends Biochem. Sci. 2000, 25, 126-132 10.1016/S0968-0004(99)01533-9
23. Gaweska, H.; Fitzpatrick, P. F. BioMol. Concepts 2011, 2, 365-377 10.1515/BMC.2011.030
24. Scrutton, N. S. Nat. Prod. Rep. 2004, 21, 722-730 10.1039/b306788m
25. Fitzpatrick, P. F. Arch. Biochem. Biophys. 2010, 493, 13-25 10.1016/j.abb.2009.07.019
26. Ralph, E. C.; Hirschi, J. S.; Anderson, M. A.; Cleland, W. W.; Singleton, D. A.; Fitzpatrick, P. F. Biochemistry 2007, 46, 7655-7664 10.1021/bi700482h
27. Schmidt, D. M. Z.; McCafferty, D. G. Biochemistry 2007, 46, 4408-4416 10.1021/bi0618621
28. Mccann, A. E.; Sampson, N. S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 35-39 10.1021/ja992053q
29. Chen, Z. Z.; Zhao, G.; Martinovic, S.; Jorns, M. S.; Mathews, F. S. Biochemistry 2005, 44, 15444-15450 10.1021/bi0515422
30. Wagner, M. A.; Jorns, M. S. Biochemistry 2000, 39, 8825-8829 10.1021/bi000350y
31. Forneris, F.; Binda, C.; Vanoni, M. A.; Mattevi, A.; Battaglioli, E. FEBS Lett. 2005, 579, 2203-2207 10.1016/j.febslet.2005.03.015
32. Vianello, R.; Repič, M.; Mavri, J. Eur. J. Org. Chem. 2012, 2012, 7057-7065 10.1002/ejoc.201201122
33. Karasulu, B.; Patil, M.; Thiel, W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 13400-13413 10.1021/ja403582u
34. Abad, E.; Zenn, R.; Kästner, J. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 14238-14246 10.1021/jp4061522
35. Trott, O.; Olson, A. J. J. Comput. Chem. 2010, 31, 455-461 10.1002/jcc.21334
36. Zhao, G.; Bruckner, R. C.; Jorns, M. S. Biochemistry 2008, 47, 9124-9135 10.1021/bi8008642
37. Brooks, B.; Brooks, C. J.... 2009, 30, 1545-1615 10.1002/jcc.21287
38. Luo, G.; Andricioaei, I.; Xie, X. S.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 9363-9367 10.1021/jp057497p
39. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiórkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616 10.1021/jp973084f
40. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935 10.1063/1.445869
41. Olsson, M.; Sondergaard, C.; Rostkowski, M.; Jensen, J. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 525-537 10.1021/ct100578z
42. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, O.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, Revision D.01, Gaussian Inc., Wallingford, CT, 2013.
43. Becke, A. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652 10.1063/1.464913
44. Grimme, S. J. Comput. Chem. 2006, 27, 1787-1799 10.1002/jcc.20495
45. Zhao, Y.; Truhlar, D. G. Theor. Chem. Acc. 2007, 120, 215-241 10.1007/s00214-007-0310-x
46. Vydrov, O. A.; Scuseria, G. E. J. Chem. Phys. 2006, 125, 234109 10.1063/1.2409292
47. Chai, J.-D.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2008, 10, 6615-6620 10.1039/b810189b
48. Cossi, M.; Rega, N.; Scalmani, G.; Barone, V. J. Comput. Chem. 2003, 24, 669-681 10.1002/jcc.10189
49. Sherwood, P.; de Vries, A. H.; Guest, M. F.; Schreckenbach, G.; Catlow, C. R. A.; French, S. A.; Sokol, A. A.; Bromley, S. T.; Thiel, W.; Turner, A. J.; Billeter, S.; Terstegen, F.; Thiel, S.; Kendrick, J.; Rogers, S. C.; Casci, J.; Watson, M.; King, F.; Karlsen, E.; Sjovoll, M.; Fahmi, A.; Schaefer, A.; Lennartz, C. J. Mol. Struct. (THEOCHEM) 2003, 632, 1-28 10.1016/S0166-1280(03)00285-9
50. Smith, W.; Forester, T. R. R. J. Mol. Graph. 1996, 14, 136-141 10.1016/S0263-7855(96)00043-4
51. De Vries, A. H.; Sherwood, P.; Collins, S. J.; Rigby, A. M.; Rigutto, M.; Kramer, G. J. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 6133-6141 10.1021/jp9913012
52. Billeter, S. R. S.; Turner, A. A. J.; Thiel, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2000, 2, 2177-2186 10.1039/a909486e
53. Van der Kamp, M. W.; Mulholland, A. J. Biochemistry 2013, 52, 2708-2728 10.1021/bi400215w
54. Lonsdale, R.; Harvey, J. N.; Mulholland, A. J. J. Phys. Chem. Lett. 2010, 1, 3232-3237 10.1021/jz101279n
55. Lawan, N.; Ranaghan, K. E.; Manby, F. R.; Mulholland, A. J. Chem. Phys. Lett. 2014, 608, 380-385 10.1016/j.cplett.2014.06.010
56. Trickey, P.; Basran, J.; Lian, L.; Chen, Z.; Barton, J. D.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S.; Mathews, F. S. Biochemistry 2000, 39, 7678-7688 10.1021/bi9927181