Structural characterization of nitrosomonas europaea cytochrome c-552 variants with marked differences in electronic structure

ChemBioChem

Volumn 14, Issue 14, 2013, Pages 1828-1838

  Can, Mehmet ^a   Krucinska, Jolanta ^b   Zoppellaro, Giorgio ^c,d   Andersen, Niels H ^c   Wedekind, Joseph E ^b   Hersleth, Hans Petter ^c   Andersson, K Kristoffer ^c   Bren, Kara L ^a  

^a UNIVERSITY OF ROCHESTER   (United States)

^b UNIVERSITY OF ROCHESTER SCHOOL OF MEDICINE AND DENTISTRY   (United States)

^c UNIVERSITY OF OSLO   (Norway)

^d Regional Centre of Advanced Technologies and Materials   (Czech Republic)

Author keywords

Crystal structure; Cytochromes c; Electronic structure; EPR spectroscopy; Heme ruffling

Indexed keywords

CYTOCHROME C; CYTOCHROME C552; HEME; MUTANT PROTEIN; RECOMBINANT PROTEIN; UNCLASSIFIED DRUG; WATER;

ARTICLE; CONTROLLED STUDY; CRYSTAL STRUCTURE; ESCHERICHIA COLI; HYDROPHOBICITY; LIGHT ABSORPTION; MUTATION; NITROSOMONAS EUROPAEA; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN STRUCTURE; RAMAN SPECTROMETRY; WILD TYPE; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

ESCHERICHIA COLI; NITROSOMONAS EUROPAEA;

CRYSTAL STRUCTURE; CYTOCHROMES C; ELECTRONIC STRUCTURE; EPR SPECTROSCOPY; HEME RUFFLING;

CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; CYTOCHROME C GROUP; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; ELECTRONS; ESCHERICHIA COLI; HEME; HYDROGEN BONDING; MUTATION; NITROSOMONAS EUROPAEA; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; RECOMBINANT PROTEINS;

EID: 84884701749     PISSN: 14394227     EISSN: 14397633     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbic.201300118     Document Type: Article

References (91)

1. R. A. Marcus, N. Sutin, Biochim. Biophys. Acta Rev. Bioenerg. 1985, 811, 265-322.
2. C. J. Reedy, M. M. Elvekrog, B. R. Gibney, Nucleic Acids Res. 2008, 36, D307-D313.
3. F. A. Walker, Inorg. Chem. 2003, 42, 4526-4544.
4. T. Teschner, L. Yatsunyk, V. Schunemann, H. Paulsen, H. Winkler, C. J. Hu, W. R. Scheidt, F. A. Walker, A. X. Trautwein, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 1379-1389;
5. F. A. Walker, Chem. Rev. 2004, 104, 589-615.
6. G. W. Bushnell, G. V. Louie, G. D. Brayer, J. Mol. Biol. 1990, 214, 585-595.
7. G. Battistuzzi, M. Borsari, M. Sola, Antioxid. Redox Signaling 2001, 3, 279-291.
8. H. B. Gray, J. R. Winkler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 3534-3539.
9. H. B. Gray, J. R. Winkler, Annu. Rev. Biochem. 1996, 65, 537-561.
10. L. Banci, I. Bertini, C. Luchinat, R. Pierattelli, N. V. Shokhirev, F. A. Walker, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8472-8479.
11. I. Bertini, G. Cavallaro, A. Rosato, J. Inorg. Biochem. 2007, 101, 1798-1811.
12. L. Banci, I. Bertini, K. L. Bren, M. A. Cremonini, H. B. Gray, C. Luchinat, P. Turano, J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 117-126.
13. S. E. J. Bowman, K. L. Bren, Nat. Prod. Rep. 2008, 25, 1118-1130.
14. K. L. Bren, J. A. Kellogg, R. Kaur, X. Wen, Inorg. Chem. 2004, 43, 7934-7944;
15. L. Zhong, X. Wen, T. M. Rabinowitz, B. S. Russell, E. F. Karan, K. L. Bren, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 8637-8642.
16. G. Zoppellaro, K. L. Bren, A. A. Ensign, E. Harbitz, R. Kaur, H.-P. Hersleth, U. Ryde, L. Hederstedt, K. K. Andersson, Biopolymers 2009, 91, 1064-1082.
17. G. Zoppellaro, E. Harbitz, R. Kaur, A. A. Ensign, K. L. Bren, K. K. Andersson, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 15348-15360.
18. M. Can, G. Zoppellaro, K. K. Andersson, K. L. Bren, Inorg. Chem. 2011, 50, 12018-12024.
19. S. Van Doorslaer, L. Tilleman, B. Verrept, F. Desmet, S. Maurelli, F. Trandafir, L. Moens, S. Dewilde, Inorg. Chem. 2012, 51, 8834-8841.
20. G. Zoppellaro, T. Teschner, E. Harbitz, V. Schuenemann, S. Karlsen, D. M. Arciero, S. Ciurli, A. X. Trautwein, A. B. Hooper, K. K. Andersson, ChemPhysChem 2006, 7, 1258-1267.
21. S. Benini, A. Gonzalez, W. R. Rypniewski, K. S. Wilson, J. J. Van Beeumen, S. Ciurli, Biochemistry 2000, 39, 13115-13126.
22. M. D. Liptak, X. Wen, K. L. Bren, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9753-9763.
23. C. Travaglini-Allocatelli, S. Gianni, V. K. Dubey, A. Borgia, A. Di Matteo, D. Bonivento, F. Cutruzzolà, K. L. Bren, M. Brunori, J. Biol. Chem. 2005, 280, 25729-25734.
24. Y. Matsuura, T. Takano, R. E. Dickerson, J. Mol. Biol. 1982, 156, 389-409.
25. T. Yamanaka, M. Shinra, J. Biochem. 1974, 75, 1265-1273;
26. D. M. Arciero, Q. Y. Peng, J. Peterson, A. B. Hooper, FEBS Lett. 1994, 342, 217-220.
27. R. W. Larsen, M. D. Chavez, D. J. Nunez, M. W. Davidson, D. B. Knaff, T. A. Krulwich, M. R. Ondrias, Arch. Biochem. Biophys. 1990, 283, 266-270.
28. R. Henderson, Proc. R. Soc. London Ser. B 1990, 241, 6-8;
29. R. L. Owen, E. Rudino-Pinera, E. F. Garman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 4912-4917;
30. E. F. Garman, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2010, 66, 339-351.
31. O. Carugo, K. D. Carugo, Trends Biochem. Sci. 2005, 30, 213-219;
32. T. Beitlich, K. Kuehnel, C. Schulze-Briese, R. L. Shoeman, I. Schlichting, J. Synchrotron Radiat. 2007, 14, 11-23;
33. H.-P. Hersleth, Y.-W. Hsiao, U. Ryde, C. H. Gorbitz, K. K. Andersson, Chem. Biodiversity 2008, 5, 2067-2089.
34. H.-P. Hersleth, K. K. Andersson, Biochim. Biophys. Acta Proteins Proteomics 2011, 1814, 785-796.
35. J. E. McGeehan, D. Bourgeois, A. Royant, P. Carpentier, Biochim. Biophys. Acta Proteins Proteomics 2011, 1814, 750-759;
36. L. Ronda, S. Bruno, S. Bettati, A. Mozzarelli, Biochim. Biophys. Acta Proteins Proteomics 2011, 1814, 734-741.
37. R. A. Scott, A. G. Mauk, Cytochrome c: A Multidisciplinary Approach, University Science Books, Sausalito, 1996.
38. Y. T. Meharenna, T. Doukov, H. Li, S. M. Soltis, T. L. Poulos, Biochemistry 2010, 49, 2984-2986;
39. H.-P. Hersleth, N. H. Andersen, K. K. Andersson, J. Biol. Inorg. Chem. 2011, 16, S481.
40. N. V. Shokhirev, F. A. Walker, J. Biol. Inorg. Chem. 1998, 3, 581-594;
41. N. V. Shokhirev, F. A. Walker, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 981-990.
42. K. Wüthrich, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1969, 63, 1071-1078;
43. H. Senn, R. M. Keller, K. Wüthrich, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1980, 92, 1362-1369.
44. M. D. Liptak, R. D. Fagerlund, E. C. Ledgerwood, S. M. Wilbanks, K. L. Bren, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 1153-1155.
45. R. Timkovich, M. L. Cai, B. L. Zhang, D. M. Arciero, A. B. Hooper, Eur. J. Biochem. 1994, 226, 159-168.
46. X. Wen, K. M. Patel, B. S. Russell, K. L. Bren, Biochemistry 2007, 46, 2537-2544.
47. R. Timkovich, D. Bergmann, D. M. Arciero, A. B. Hooper, Biophys. J. 1998, 75, 1964-1972.
48. J. S. Fraser, H. van den Bedem, A. J. Samelson, P. T. Lang, J. M. Holton, N. Echols, T. Alber, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 16247-16252;
49. J. S. Fraser, M. W. Clarkson, S. C. Degnan, R. Erion, D. Kern, T. Alber, Nature 2009, 462, 669-673.
50. X. Wen, K. L. Bren, Biochemistry 2005, 44, 5225-5233.
51. J. A. Shelnutt, X. Z. Song, J. G. Ma, S. L. Jia, W. Jentzen, C. J. Medforth, Chem. Soc. Rev. 1998, 27, 31-41.
52. J. G. Ma, M. Laberge, X. Z. Song, W. Jentzen, S. L. Jia, J. Zhang, J. M. Vanderkooi, J. A. Shelnutt, Biochemistry 1998, 37, 5118-5128.
53. M. Nakamura, Coord. Chem. Rev. 2006, 250, 2271-2294.
54. W. Jentzen, X. Z. Song, J. A. Shelnutt, J. Phys. Chem. B 1997, 101, 1684-1699.
55. D. L. Brautigan, B. A. Feinberg, B. M. Hoffman, E. Margoliash, J. Peisach, W. E. Blumberg, J. Biol. Chem. 1977, 252, 574-582.
56. M. M. Benning, G. Wesenberg, M. S. Caffrey, R. G. Bartsch, T. E. Meyer, M. A. Cusanovich, I. Rayment, H. M. Holden, J. Mol. Biol. 1991, 220, 673-685.
57. S. Othman, J. Fitch, M. A. Cusanovich, A. Desbois, Biochemistry 1997, 36, 5499-5508.
58. L. V. Michel, T. Ye, S. E. J. Bowman, B. D. Levin, M. A. Hahn, B. S. Russell, S. J. Elliott, K. L. Bren, Biochemistry 2007, 46, 11753-11760.
59. T. Ye, R. Kaur, X. Wen, K. L. Bren, S. J. Elliott, Inorg. Chem. 2005, 44, 8999-9006.
60. E. Arslan, H. Schulz, R. Zufferey, P. Kunzler, L. Thöny-Meyer, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1998, 251, 744-747.
61. C. Nagata, H. Moriyama, T. Fujiwara, Y. Fukumori, N. Tanaka, J. Biochem. 1994, 116, 946-947.
62. Z. Otwinowski, W. Minor, Macromol. Crystallogr. Part A 1997, 276, 307-326.
63. A. J. McCoy, R. W. Grosse-Kunstleve, P. D. Adams, M. D. Winn, L. C. Storoni, R. J. Read, J. Appl. Crystallogr. 2007, 40, 658-674.
64. P. D. Adams, P. V. Afonine, G. Bunkoczi, V. B. Chen, I. W. Davis, N. Echols, J. J. Headd, L.-W. Hung, G. J. Kapral, R. W. Grosse-Kunstleve, A. J. McCoy, N. W. Moriarty, R. Oeffner, R. J. Read, D. C. Richardson, J. S. Richardson, T. C. Terwilliger, P. H. Zwart, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2010, 66, 213-221.
65. P. Emsley, B. Lohkamp, W. G. Scott, K. Cowtan, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2010, 66, 486-501.
66. A. G. W. Leslie, H. R. Powell in Evolving Methods for Macromolecular Crystallography, Vol. 245 (Eds.: R. J. Read, J. L. Sussman), Springer, Dordrecht, 2007, pp. 41-51.
67. P. Evans, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2006, 62, 72-82.
68. M. D. Winn, C. C. Ballard, K. D. Cowtan, E. J. Dodson, P. Emsley, P. R. Evans, R. M. Keegan, E. B. Krissinel, A. G. W. Leslie, A. McCoy, S. J. McNicholas, G. N. Murshudov, N. S. Pannu, E. A. Potterton, H. R. Powell, R. J. Read, A. Vagin, K. S. Wilson, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2011, 67, 235-242;
69. E. Potterton, P. Briggs, M. Turkenburg, E. Dodson, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2003, 59, 1131-1137.
70. K. Arnold, L. Bordoli, J. Kopp, T. Schwede, Bioinformatics 2006, 22, 195-201;
71. F. Kiefer, K. Arnold, M. Kunzli, L. Bordoli, T. Schwede, Nucleic Acids Res. 2009, 37, D387-D392.
72. G. N. Murshudov, A. A. Vagin, E. J. Dodson, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 1997, 53, 240-255;
73. G. N. Murshudov, P. Skubak, A. A. Lebedev, N. S. Pannu, R. A. Steiner, R. A. Nicholls, M. D. Winn, F. Long, A. A. Vagin, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2011, 67, 355-367.
74. J. W. Murray, R. B. G. Ravelli, E. F. Garman, J. Appl. Crystallogr. 2004, 37, 513-522;
75. K. S. Paithankar, E. F. Garman, Acta Crystallogr. Sect. D Biol. Crystallogr. 2010, 66, 381-388.
76. The PyMOL Molecular Graphics System, Version 1.5, Schrödinger, LLC.
77. R. L. Owen, A. R. Pearson, A. Meents, P. Boehler, V. Thominet, C. Schulze-Briese, J. Synchrotron Radiat. 2009, 16, 173-182.