Models of the membrane-bound cytochromes: Mössbauer spectra of crystalline low-spin ferriheme complexes having axial ligand plane dihedral angles ranging from 0° to 90°

Journal of the American Chemical Society

Volumn 128, Issue 4, 2006, Pages 1379-1389

  Teschner, Thomas ^a   Yatsunyk, Liliya ^b   Schünemann, Volker ^a,c   Paulsen, Hauke ^a   Winkler, Heiner ^a   Hu, Chuanjiang ^d   Scheidt, W Robert ^d   Walker, F Ann ^b   Trautwein, Alfred X ^a  

^a UNIVERSITY OF LÜBECK   (Germany)

^b University of Arizona   (United States)

^c Rheinland Pfälzische Technische Universität Kaiserslautern Landau   (Germany)

^d UNIVERSITY OF NOTRE DAME   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AUGER ELECTRON SPECTROSCOPY; CYTOLOGY; IRON COMPOUNDS; MATHEMATICAL MODELS; MOLECULAR STRUCTURE; PARAMAGNETIC RESONANCE;

BIS-HISTIDINE-COORDINATED CYTOCHROMES; CRYSTALLINE SAMPLES; MEMBRANE-BOUND CYTOCHROMES; MITOCHONDRIAL COMPLEXES;

PROTEINS;

CYTOCHROME; CYTOCHROME B5; CYTOCHROME B6; HEMATIN; HEME DERIVATIVE; IRON COMPLEX; LIGAND; METAL COMPLEX;

ARTICLE; COMPLEX FORMATION; CRYSTAL STRUCTURE; ELECTRIC FIELD; ELECTRON SPIN RESONANCE; ELECTRON TRANSPORT; ENZYME ACTIVITY; HUMAN; MEMBRANE BINDING; MITOCHONDRIAL MEMBRANE; MOLECULAR MODEL; MOSSBAUER SPECTROSCOPY; NONHUMAN; RAT;

CYTOCHROMES; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; FERRIC COMPOUNDS; HEME; HEMIN; MEMBRANES; SPECTROSCOPY, MOSSBAUER;

EID: 31944446731     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja056343k     Document Type: Article

References (109)

1. Mathews, F. S.; Czerwinski, E. W.; Argos, P. In The Porphyrins; Dolphin, D., Ed; Academic Press: New York, 1979; Vol. VII, pp 108-147.
2. Lederer, F.; Ghrir, R.; Guiard, B.; Cortial, S.; Ito, A. Eur. J. Biochem. 1983, 132, 95-102.
3. Pierrot, M.; Haser, R.; Frey, M.; Payan, F.; Astier, J.-P. J. Biol. Chem. 1982, 257, 14341-14348.
4. Higuchi, Y.; Kusunoki, M.; Matsuura, Y.; Yasuoka, N.; Kakudo, M. J. Mol. Biol. 1984, 172, 109-139.
5. Simões, P.; Matias, P. M.; Morais, J.; Wilson, K.; Dauter, Z.; Carrondo, M. A. Inorg. Chim. Acta 1998, 273, 213-224.
6. Nørager, S.; Legrand, P.; Pieulle, L.; Hatchikian, C.; Roth, M. J. Mol. Biol. 1999, 290, 881-902.
7. Brennan, L.; Turner, D. L.; Fareleira, P.; Santos, H. J. Mol. Biol. 2001, 308, 353-365.
8. Hamada, K.; Bethge, P. H.; Mathews, F. S. J. Mol. Biol. 1995, 247, 947-962.
9. Timkovich, R. In The Porphyrins; Dolphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1979; Vol. 12, pp 241-294.
10. Sun, F.; Huo, X.; Zhai, Y.; Wang, A.; Xu, J.; Su, D.; Bartiam, M.; Rao, Z. Cell 2005, 121, 1043-1067.
11. Xia, D.; Yu, C.-A.; Kim, H.; Xia, J.-Z.; Kachurin, A. M.; Zhang, L.; Yu, L.; Deisenhofer, J. Science 1997, 277, 60-66.
12. Iwata, S.; Lee, J. W.; Okada, K.; Lee, J. K.; Iwata, M.; Rasmussen, B.; Link, T. A.; Ramaswamy, S.; Jap, B. K. Science 1998, 281, 64-71.
13. Zhang, Z.; Huang, L.; Shulmeister, V. M.; Chi, Y.-I.; Kim K. K.; Hung, L.-W.; Crofts, A. R.; Berry, E. A.; Kim, S.-H. Nature 1998, 392, 677-684.
14. Berry, E. A.; Huang, L.-S.; Zhang, Z.; Kim, S.-H. J. Bioenerg. Biomembr. 1999, 31, 177-190.
15. Yu, C.-A.; Tian, H.; Zhang, L.; Deng, K.-P.; Shenoy, S. K.; Yu, L.; Xia, D.; Kim, H.; Deisenhofer, J. J. Bioenerg. Biomembr. 1999, 31, 191-199.
16. Berry, E. A.; Guergova-Kuras, M.; Huang, L.; Crofts, A. R. Annu. Rev. Biochem. 2000, 60, 1005-1075.
17. Gao, X.; Wen, X.; Yu, C.; Esser, L.; Tsao, S.; Quinn, B.; Zhang, L.; Yu, L.; Xia, D. Biochemistry 2002, 41, 11692-11702.
18. Gao, X.; Wen, X.; Esser, L.; Quinn, B.; Yu, L.; Yu, C.-A.; Xia, D. Biochemistry 2003, 42, 9067-9080.
19. Huang, L.; Cobessi, D.; Tung, E. Y.; Berry, E. A. J. Mol. Biol. 2005, 351, 573-597.
20. Crofts, A. R. Annu. Rev. Physiol. 2004, 66, 689-733.
21. Hunte, C.; Koepke, J.; Lange, C.; Rossmanith, T.; Michel, H. Structure 2000, 8, 669-684.
22. Lange, C.; Nett, J. H.; Trumpower, B. L.; Hunte, C. EMBO J. 2001, 20, 6591-6600.
23. Lange, C.; Hunte, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 2800-2805.
24. Palsdottir, H.; Lojero, C. G.; Trumpower, B. L.; Hunte, C. J. Biol. Chem. 2003, 278, 31303-31311.
25. Berry, E. A.; Huang, L.-S.; Saechao, L. K.; Pon, N. G.; Valkova-Valchanova, M.; Daldal, F. Photosynth. Res. 2004, 81, 251-275.
26. Stroebel, D.; Choquet, Y.; Popot, J.-L.; Picot, D. Nature 2003, 426, 413-418.
27. Durisu, G.; Zhang, H.; Smith, J. L.; Cramer, W. A. Science 2003, 302, 1009-1014.
28. Cramer, W. A.; Zhang, H.; Yan, J.; Kurisu, G.; Smith, J. L. Biochemistry 2004, 43, 5921-5929.
29. Smith, J. L.; Zhang, H.; Yan, J.; Kurisu, G.; Cramer, W. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 432-439.
30. Michel, H.; Behr, J.; Harrenga, A.; Kannt, A. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1998, 27, 329-356.
31. Einsle, O.; Messerschmidt, A.; Stach, P.; Bourenkov, G. P.; Bartunik, H. D.; Huber, R.; Kroneck, P. M. H. Nature 1999, 400, 476-480.
32. Einsle, O.; Stach, P.; Messerschmidt, A.; Simon, J.; Kroger, A.; Huber, R.; Kroneck, P. M. H. J. Biol. Chem. 2000, 275, 39608-39616.
33. Jafferji, A.; Allen, J. W. A. Ferguson, J. J.; Fülöp, V. J. Biol. Chem. 2000, 275, 25089-25094.
34. Jormakka, M.; Törnroth, S.; Byrne, B.; Iwata, S. Science 2002, 295, 1863-1868.
35. Crane, B. R.; Siegel, L. M.; Getzoff, E. D. Science 1995, 270, 59-67.
36. Breyton, C. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1459, 467-474.
37. Orme-Johnson, N. R.; Hansen, R. E.; Beinert, H. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1974, 45, 871-878.
38. Salerno, J. C. J. Biol. Chem. 1984, 259, 2331-2336.
39. Walker, F. A.; Huynh, B. H.; Scheldt, W. R.; Osvath, S. R. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 5288-5297.
40. Zhang, H.; Primak, A.; Cape, J.; Bowman, M. K.; Kramer, D. M.; Cramer, W. A. Biochemistry 2004, 43, 16329-16336.
41. Schünemann, V.; Trautwein, A. X.; Illerhaus, J.; Haehnel, W. Biochemistry 1999, 38, 8981-8991.
42. T'sai, A.-L.; Palmer, G. Biochim. Biophys. Acta 1982, 681, 484-495.
43. Salerno, J. C.; McGill, J. W.; Gerstle, G. C. FEBS Lett. 1983, 162, 257.
44. Salerno, J. C.; Yoshida, S.; King, T. E. J. Biol. Chem. 1986, 261, 5480-5486.
45. Walker, F. A.; Reis, D.; Balke, V. L. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 6888-6898.
46. Innis D.; Soltis, S. M.; Strouse, C. E. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 5644-5650.
47. Walker, F. A. Coord. Chem. Rev. 1999, 185-186, 471-534.
48. Walker, F. A. Chem. Rev. 2004, 104, 589-615.
49. Carter, K. R.; T'sai, A.-L.; Palmer, G. FEBS Lett. 1981, 132, 243-246.
50. Migita, C. T.; Iwaizumi, M. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 4378-4381.
51. Scheldt, W. R.; Kirner, J. F.; Hoard, J. L.; Reed, C. A. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 1963-1968.
52. Walker, F. A. In The Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Smith, K. M., Guilard, R., Eds.; Academic Press: San Diego, CA, 2000; Chapter 36, Vol. 5, pp 81-183.
53. Ikeue, T.; Ohgo, Y.; Saitoh, T.; Yamaguchi, T.; Nakamura, M. Inorg. Chem. 2001, 40, 3423-3434.
54. Martinez, S. E.; Huang, D.; Ponomarev, M.; Cramer, W. A.; Smith, J. L. Protein Sci. 1996, 5, 1081-1092.
55. Safo, M. K.; Gupta, G. P.; Walker, F. A.; Watson, C. T.; Simonis, U.; Scheldt, W. R. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 7066-7075.
56. Safo, M. K.; Gupta, G. P.; Walker, F. A.; Scheldt, W. R. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5497-5510.
57. Munro, O. Q.; Serth-Guzzo, J. A.; Turowska-Tyrk, I.; Mohanrao, K.; Shokhireva, T. Kh.; Walker, F. A.; Debrunner, P. G.; Scheldt, W. R. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11144-11155.
58. Ogura, H.; Yatsunyk, L.; Medforth, C. J.; Smith, K. M.; Barkigia, K. M.; Renner, M. W.; Melamed, D.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6564-6578.
59. Yatsunyk, L.; Carducci, M. D.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15986-16005.
60. Protein Data Bank filename 2A06, deposited June 2005.
61. Schütz, M.; Schoepp-Cothenet, B.; Lojou, E.; Woodstra, M.; Lexa, D.; Tron, P.; Dolla, A.; Durand, M.-C.; Stetter, K. O.; Baymann, F. Biochemistry 2003, 42, 10800-10808.
62. Howell, N.; Robertson, D. E. Biochemistry 1993, 32, 11162-11172.
63. Salerno, J. C.; Xu, Y.; Osgood, M. P.; Kim, C. H.; King, T. E. J. Biol. Chem. 1989, 264, 15398-15403.
64. Sharrock, M.; Debrunner, P. G.; Schulz, C.; Lipscomb, J. D.; Marshall, V.; Gunsalus, I. C. Biochim. Biophys. Acta 1976, 420, 8-26.
65. Huynh, B. H.; Emptage, M. H.; Münck, E. Biochim. Biophys. Acta 1978, 534, 295-306.
66. Dwivedi, A.; Toscano, W. A.; Debrunner, P. G. Biochim. Biophys. Acta 1979, 576, 502-508.
67. Rhynard, D.; Lang, G.; Spartalian, K.; Yonetani, T. J. Chem. Phys. 1979, 71, 3715-3721.
68. Huynh, B. H.; Lui, M. C.; Moura, J. J. G.; Moura, I.; Ljungdahl, P. O.; Münck, E.; Payne, W. J.; Peck, H. D.; DerVartanian, D. V.; LeGall, J. J. Biol. Chem. 1982, 257, 9576-9581.
69. Debrunner, P. G. In Iron Porphyrins; Lever, A. B. P., Gray, H. B., Eds.; VCH: Weinheim, Germany, 1989; Part 3, pp 137-227.
70. Costa, C.; Moura, J. J. G.; Moura, I.; Liu, M. Y.; Peck, H. D.; LeGall, J.; Wang, Y.; Huynh, B. H. J. Biol. Chem. 1990, 265, 14382-14387.
71. Schünemann, V.; Raitsimring, A. M.; Benda, R.; Trautwein, A. X.; Shokhireva, T. Kh.; Walker, F. A. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 709-716.
72. Benda, R.; Schunemann, V.; Trautwein, A. X.; Walker, F. A. Isr. J. Chem. 2000, 40, 9-14.
73. Benda, R.; Schünemann, V.; Trautwein, A. X.; Cai, S.; Polam, J. R.; Watson, C. T.; Shokhireva, T. Kh.; Walker, F. A. J. Biol. Inorg. Chem. 2003, 42, 787-801.
74. Polam, J. R.; Wright, J. L.; Christensen, K. A.; Walker, F. A.; Flint, H.; Winkler, H.; Grodzicki, M.; Trautwein, A. X. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 5272-5276.
75. Grodzicki, M.; Flint, H.; Winkler, H.; Walker, F. A.; Trautwein, A. X. J. Phys. Chem. A 1997, 101, 4202-4207.
76. Hu, C.; Noll, B. C.; Schulz, C. E.; Scheldt, W. R. Inorg. Chem. 2005, 44, 4346-4358.
77. Raitsimring, A. M.; Borbat, P.; Shokhireva, T. Kh.; Walker, F. A. J. Phys. Chem. 1996, 100, 5235-5244.
78. Raitsimring, A. M.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 991-1002.
79. Simonneaux, G.; Schunemann, V.; Morice, C.; Carel, L.; Toupet, L.; Winkler, H.; Trautwein, A. X.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4366-4377.
80. Astashkin, A. V.; Raitsimring, A. M.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1905-1913.
81. Rivera, M.; Caignan, G. A.; Astashkin, A. V.; Raitsimring, A. M.; Shokhireva, T. Kh.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6077-6089.
82. Blumberg, W. E.; Peisach, J. Adv. Chem. Ser. 1971, 100, 271-291.
83. Peisach, J.; Blumberg, W. E.; Adler, A. D. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1973, 206, 310-327.
84. Taylor, C. P. S. Biochim. Biophys. Acta 1977, 491, 137-149.
85. Palmer, G. Biochem. Soc. Trans. 1985, 13, 548-560.
86. 57
87. Trautwein, A. X.; Bill, E.; Bominaar, E. L.; Winkler, H. Struct. Bonding 1991, 78, 1-95.
88. Oosterhuis, W. T.; Lang, G. Phys. Rev. 1969, 178, 439-456.
89. Griffith, J. S. Mol. Phys. 1971, 21, 135-139.
90. Wegner, P.; Benda, R.; Schünemann, V.; Trautwein, A. X.; Berry, R. E.; Balfour, C. A.; Wert, D.; Walker, F. A. Proceedings of the International Conference on the Applications of the Mössbauer Effect (ICAME 2001), Hyperfine Interact. C 2002, 5, 253-256.
91. Wegner, P. Ph.D. dissertation, Universität zu Lübeck, 2004.
92. Simonneaux, G.; Schünemann, V.; Morice, C.; Carel, L.; Toupet, L.; Winkler, H.; Trautwein A. X.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4366-4377.
93. Clauser, M. J.; Blume, M. Phys. Rev. B 1971, 3, 583-591.
94. Bois-Poltoratsky, R.; Eherenberg, A. Eur. J. Biochem. 1967, 2, 361-365.
95. Rivera, M.; Barillas-Mury, C.; Christensen, K. A.; Little, J. W.; Wells, M. A.; Walker, F. A. Biochemistry 1992, 31, 12233-12240.
96. Durley, R. C. E.; Mathews, F. S. Acta Crystallogr. Sect. D 1996, 52, 65.
97. Rivera, M.; Seetharaman, R.; Girdhar, D.; Wirtz, M.; Zhang, X.; Wang, X.; White, S. Biochemistry 1998, 37, 1485-1494.
98. Wirtz, M.; Oganesyan, V.; Zhang, X.; Studer, J.; Rivera, M. Faraday Discuss. Chem. Soc. 2001, 116, 221-234.
99. Vinck, E.; Van Doorslaer, S.; Dewilde, S.; Moens, L. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4516-4517.
100. de Sanctis, D.; Dewilde S.; Pesce, A.; Moens, L.; Ascenzi, P.; Hankeln, T.; Burmester, T.; Bolognesi, M. J. Mol. Biol. 2004, 336, 917-927.
101. Sugimoto, H.; Makino, M.; Sawai, H.; Kawada, N.; Yoshizato, K.; Shiro, Y. J. Mol. Biol. 2004, 339, 873-885.
102. Vallone, B.; Nienhaus, K.; Brunori, M.; Nienhaus, G. U. Proteins: Struct., Funct. Bioinf. 2004, 56, 85-94.
103. Teschner, T.; Paulsen, H.; Schuenemann, V.; Walker, F. A.; Trautwein, A. X. Unpublished work.
104. De Vries, S.; Albracht, S. P. J. Biochim. Biophys. Acta 1979, 546, 334-340.
105. Yatsunyk, L. A.; Dawson, A.; Carducci, M. D.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc., in press.
106. 108.109
107. Roberts, S. A.; Weichsel, A.; Qin, Y.; Shelnutt, J. A.; Walker, F. A.; Montfort, W. R. Biochemistry 2001, 40, 11327-11337.
108. Shokhireva, T. Kh.; Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. Biochemistry 2003, 42, 679-693.
109. Shokhireva, T. Kh.; Smith, K. M.; Andersen, J. F.; Weichsel, A.; Balfour, C.; Montfort, W. R.; Walker, F. A. To be submitted.