Heparin modulates the mitogenic activity of fibroblast growth factor by inducing dimerization of its receptor. A 3D view by using NMR

ChemBioChem

Volumn 14, Issue 14, 2013, Pages 1732-1744

  Nieto, Lidia ^a   Canales, Ángeles ^b   Fernández, Israel S ^a   Santillana, Elena ^a   González Corrochano, Rocío ^a   Redondo Horcajo, Mariano ^a   Cañada, F Javier ^a   Nieto, Pedro ^c   Martín Lomas, Manuel ^d   Giménez Gallego, Guillermo ^a   Jiménez Barbero, Jesús ^a  

^a CENTRO DE INVESTIGACIONES BIOLÓGICAS   (Spain)

^b UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID   (Spain)

^c INSTITUTO DE INVESTIGACIONES QUÍMICAS   (Spain)

^d CIC BIOMAGUNE   (Spain)

Author keywords

Fibroblast growth factor; Fibroblast growth factor receptor; Heparin; Molecular recognition; NMR spectroscopy

Indexed keywords

FIBROBLAST GROWTH FACTOR; FIBROBLAST GROWTH FACTOR 1; FIBROBLAST GROWTH FACTOR 2; FIBROBLAST GROWTH FACTOR RECEPTOR 2; GLYCOSAMINOGLYCAN POLYSULFATE; HEPARIN;

AMINO ACID COMPOSITION; AMINO ACID SEQUENCE; ARTICLE; COMPLEX FORMATION; CRYSTAL STRUCTURE; DIMERIZATION; ESCHERICHIA COLI; EXTRACELLULAR MATRIX; HUMAN; IONIC STRENGTH; MITOGENESIS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR RECOGNITION; MOLECULAR WEIGHT; MUTAGENESIS; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PH; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN PURIFICATION; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE; QUALITATIVE ANALYSIS; SEDIMENTATION RATE; TEMPERATURE; ULTRACENTRIFUGATION;

FIBROBLAST GROWTH FACTOR; FIBROBLAST GROWTH FACTOR RECEPTOR; HEPARIN; MOLECULAR RECOGNITION; NMR SPECTROSCOPY;

BINDING SITES; CELL LINE; DIMERIZATION; FIBROBLAST GROWTH FACTORS; HEPARIN; HEPARITIN SULFATE; HUMANS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; RECEPTOR, FIBROBLAST GROWTH FACTOR, TYPE 2; RECOMBINANT PROTEINS; ULTRACENTRIFUGATION;

EID: 84884700219     PISSN: 14394227     EISSN: 14397633     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbic.201300313     Document Type: Article

References (70)

1. C. J. Powers, S. W. McLeskey, A. Wellstein, Endocr.-Relat. Cancer 2000, 7, 165-197.
2. N. Itoh, D. M. Ornitz, Trends Genet. 2004, 20, 563-569.
3. S. K. Olsen, M. Garbi, N. Zampieri, A. V. Eliseenkova, D. M. Ornitz, M. Goldfarb, M. Mohammadi, J. Biol. Chem. 2003, 278, 34226-34236.
4. G. Szebenyi, J. F. Fallon, Int. Rev. Cytol. 1998, 185, 45-106.
5. M. Asada, M. Shinomiya, M. Suzuki, E. Honda, R. Sugimoto, M. Ikekita, T. Imamura, Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 2009, 1790, 40-48.
6. P. Böhlen, A. Baird, F. Esch, N. Ling, D. Gospodarowicz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1984, 81, 5364-5368.
7. A. B. Schreiber, J. Kenney, J. Kowalski, K. A. Thomas, G. Gimenez-Gallego, M. Rios-Candelore, J. Di Salvo, D. Barritault, J. Courty, Y. Courtois, M. Moenner, C. Loret, W. H. Burgess, T. Mehlman, R. Friesel, W. Johnson, T. Maciag, J. Cell Biol. 1985, 101, 1623-1626.
8. K. A. Thomas, M. Rios-Candelore, S. Fitzpatrick, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1984, 81, 357-361.
9. S. Taylor, J. Folkman, Nature 1982, 297, 307-312.
10. S. C. Thornton, S. N. Mueller, E. M. Levine, Science 1983, 222, 623-625.
11. G. Gimenez-Gallego, G. Conn, V. B. Hatcher, K. A. Thomas, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1986, 135, 541-548.
12. J. M. Dabora, G. Sanyal, C. R. Middaugh, J. Biol. Chem. 1991, 266, 23637-23640.
13. D. Gospodarowicz, J. Cheng, J. Cell. Physiol. 1986, 128, 475-484.
14. D. B. Volkin, P. K. Tsai, J. M. Dabora, J. O. Gress, C. J. Burke, R. J. Linhardt, C. R. Middaugh, Arch. Biochem. Biophys. 1993, 300, 30-41.
15. A. Pineda-Lucena, M. A. Jiménez, R. M. Lozano, J. L. Nieto, J. Santoro, M. Rico, G. Giménez-Gallego, J. Mol. Biol. 1996, 264, 162-178.
16. A. Pineda-Lucena, M. A. Jiménez, J. L. Nieto, J. Santoro, M. Rico, G. Giménez-Gallego, J. Mol. Biol. 1994, 242, 81-98.
17. A. D. DiGabriele, I. Lax, D. I. Chen, C. M. Svahn, M. Jaye, J. Schlessinger, W. A. Hendrickson, Nature 1998, 393, 812-817.
18. L. Pellegrini, D. F. Burke, F. von Delft, B. Mulloy, T. L. Blundell, Nature 2000, 407, 1029-1034.
19. G. Gimenez-Gallego, G. Conn, V. B. Hatcher, K. A. Thomas, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1986, 138, 611-617.
20. G. Venkataraman, V. Sasisekharan, A. B. Herr, D. M. Ornitz, G. Waksman, C. L. Cooney, R. Langer, R. Sasisekharan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 845-850.
21. A. N. Plotnikov, J. Schlessinger, S. R. Hubbard, M. Mohammadi, Cell 1999, 98, 641-650.
22. A. C. Rapraeger, A. Krufka, B. B. Olwin, Science 1991, 252, 1705-1708.
23. A. Yayon, M. Klagsbrun, J. D. Esko, P. Leder, D. M. Ornitz, Cell 1991, 64, 841-848.
24. M. Kan, F. Wang, J. Xu, J. W. Crabb, J. Hou, W. L. McKeehan, Science 1993, 259, 1918-1921.
25. G. Giménez-Gallego, P. Cuevas, Neurol. Res. 1994, 16, 313-316.
26. M. Guzmán-Casado, A. Cardenete, G. Giménez-Gallego, A. Parody-Morreale, Int. J. Biol. Macromol. 2001, 28, 305-313.
27. M. Guzmán-Casado, J. M. Sanchez-Ruiz, M. El Harrous, G. Giménez-Gallego, A. Parody-Morreale, Eur. J. Biochem. 2000, 267, 3477-3486.
28. R. M. Lozano, M. Redondo-Horcajo, M. A. Jiménez, L. Zilberberg, P. Cuevas, A. Bikfalvi, M. Rico, G. Giménez-Gallego, J. Biol. Chem. 2001, 276, 35723-35734.
29. J. Schlessinger, A. N. Plotnikov, O. A. Ibrahimi, A. V. Eliseenkova, B. K. Yeh, A. Yayon, R. J. Linhardt, M. Mohammadi, Mol. Cell 2000, 6, 743-750.
30. M. C. Good, J. G. Zalatan, W. A. Lim, Science 2011, 332, 680-686.
31. I. S. Fernández, P. Cuevas, J. Angulo, P. López-Navajas, A. Canales-Mayordomo, R. González-Corrochano, R. M. Lozano, S. Valverde, J. Jiménez-Barbero, A. Romero, G. Giménez-Gallego, J. Biol. Chem. 2010, 285, 11714-11729.
32. D. Liu, Z. Shriver, G. Venkataraman, Y. El Shabrawi, R. Sasisekharan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA Proc. Natl. Acad Sci. USA 2002, 99, 568-573.
33. M. Mohammadi, S. K. Olsen, O. A. Ibrahimi, Cytokine Growth Factor Rev. 2005, 16, 107-137.
34. K.-W. Hung, T.-K. S. Kumar, Y.-H. Chi, I.-M. Chiu, C. Yu, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 317, 253-258.
35. K.-W. Hung, T. K. S. Kumar, K. M. Kathir, P. Xu, F. Ni, H.-H. Ji, M.-C. Chen, C.-C. Yang, F.-P. Lin, I.-M. Chiu, C. Yu, Biochemistry 2005, 44, 15787-15798.
36. J. Angulo, R. Ojeda, J.-L. de Paz, R. Lucas, P. M. Nieto, R. M. Lozano, M. Redondo-Horcajo, G. Giménez-Gallego, M. Martín-Lomas, ChemBioChem 2004, 5, 55-61.
37. A. Canales, J. Angulo, R. Ojeda, M. Bruix, R. Fayos, R. Lozano, G. Giménez-Gallego, M. Martín-Lomas, P. M. Nieto, J. Jiménez-Barbero, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 5778-5779.
38. A. Canales, R. Lozano, B. López-Méndez, J. Angulo, R. Ojeda, P. M. Nieto, M. Martín-Lomas, G. Giménez-Gallego, J. Jiménez-Barbero, FEBS J. 2006, 273, 4716-4727.
39. A. Canales-Mayordomo, R. Fayos, J. Angulo, R. Ojeda, M. Martín-Pastor, P. M. Nieto, M. Martín-Lomas, R. Lozano, G. Giménez-Gallego, J. Jiménez-Barbero, J. Biomol. NMR 2006, 35, 225-239.
40. J. L. de Paz, J. Angulo, J. M. Lassaletta, P. M. Nieto, M. Redondo-Horcajo, R. Lozano, G. Giménez-Gallego, M. Martín-Lomas, ChemBioChem 2001, 2, 673-685.
41. X. Zhang, O. A. Ibrahimi, S. K. Olsen, H. Umemori, M. Mohammadi, D. M. Ornitz, J. Biol. Chem. 2006, 281, 15694-15700.
42. L. Nieto, A. Canales, G. Giménez-Gallego, P. M. Nieto, J. Jiménez-Barbero, Chem. Eur. J. 2011, 17, 11204-11209.
43. B. T. Farmer II, K. L. Constantine, V. Goldfarb, M. S. Friedrichs, M. Wittekind, J. Yanchunas Jr., J. G. Robertson, L. Mueller, Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 995-997.
44. L.-Y. Lian, I. L. Barsukov, J. P. Derrick, G. C. K. Roberts, Nat. Struct. Biol. 1994, 1, 355-357.
45. S. B. Shuker, P. J. Hajduk, R. P. Meadows, S. W. Fesik, Science 1996, 274, 1531-1534.
46. K. Nordsieck, A. Pichert, S. A. Samsonov, L. Thomas, C. Berger, M. T. Pisabarro, D. Huster, A. G. Beck-Sickinger, ChemBioChem 2012, 13, 2558-2566.
47. A. K. Powell, D. G. Fernig, J. E. Turnbull, J. Biol. Chem. 2002, 277, 28554-28563.
48. L. Lundin, H. Larsson, J. Kreuger, S. Kanda, U. Lindahl, M. Salmivirta, L. Claesson-Welsh, J. Biol. Chem. 2000, 275, 24653-24660.
49. K. Saxena, U. Schieborr, O. Anderka, E. Duchardt-Ferner, B. Elshorst, S. L. Gande, J. Janzon, D. Kudlinzki, S. Sreeramulu, M. K. Dreyer, K. U. Wendt, C. Herbert, P. Duchaussoy, M. Bianciotto, P.-A. Driguez, G. Lassalle, P. Savi, M. Mohammadi, F. Bono, H. Schwalbe, J. Biol. Chem. 2010, 285, 26628-26640.
50. J. Kreuger, M. Salmivirta, L. Sturiale, G. Giménez-Gallego, U. Lindahl, J. Biol. Chem. 2001, 276, 30744-30752.
51. M. Ishihara, Glycobiology 1994, 4, 817-824.
52. T. Bârzu, J.-C. Lormeau, M. Petitou, S. Michelson, J. Choay, J. Cell. Physiol. 1989, 140, 538-548.
53. C.-C. Lin, F. A. Melo, R. Ghosh, K. M. Suen, L. J. Stagg, J. Kirkpatrick, S. T. Arold, Z. Ahmed, J. E. Ladbury, Cell 2012, 149, 1514-1524.
54. M. Ornitz, J. Xu, J. S. Colvin, D. G. McEwen, C. A. MacArthur, F. Coulier, G. Gao, M. Goldfarb, J. Biol. Chem. 1996, 271, 15292-15297.
55. A. C. Rapraeger, S. Guimond, A. Krufka, B. B. Olwin, Methods Enzymol. 1994, 245, 219-240.
56. C. Fernández-Tornero, Á. Ramón, M. L. Navarro, J. Varela, G. Giménez-Gallego, BioTechniques 2002, 32, 1238-1242.
57. J. L. Cole, Methods Enzymol. 2004, 384, 212-232.
58. D. Hayes, T. Laue, J. Philo, SEDNTREP: Sedimentation Interpretation Program, Alliance Protein Laboratories, Thousand Oaks, California, USA.
59. P. Schuck, Biophys. J. 2000, 78, 1606-1619.
60. S. Grzesiek, A. Bax, J. Magn. Reson. 1992, 96, 432-440;
61. L. E. Kay, M. Ikura, R. Tschudin, A. Bax, J. Magn. Reson. 1990, 89, 496-514;
62. M. Wittekind, L. Mueller, J. Magn. Reson. Ser. B 1993, 101, 201-205.
63. B. Mulloy, M. J. Forster, C. Jones, D. B. Davies, Biochem. J. 1993, 293, 849-858.
64. Gaussian 03, M. J. T. Frisch, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, J. A. Montgomery, Jr., T. Vreven, K. N. Kudin, J. C. Burant, J. M. Millam, S. S. Iyengar, J. Tomasi, V. Barone, B. Mennucci, M. Cossi, G. Scalmani, N. Rega, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Hada, et al., Gaussian, Inc., 2004.
65. AMBER 10, D. A. Case, T. A. Darden, T. E. Cheatham III, C. L. Simmerling, J. Wang, R. E. Duke, R. Luo, M. Crowley, R. C. Walker, W. Zhang, K. M. Merz, B. Wang, S. Hayik, A. Roitberg, G. Seabra, I. Kolossváry, K. F. Wong, F. Paesani, J. Vanicek, X. Wu, et al., 2008.
66. G. M. Morris, D. S. Goodsell, R. S. Halliday, R. Huey, W. E. Hart, R. K. Belew, A. J. Olson, J. Comput. Chem. 1998, 19, 1639-1662.
67. L. Jin, PhD Thesis, University of Edinburgh (UK), 2007.
68. J.-P. Ryckaert, G. Ciccotti, H. J. C. Berendsen, J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341.
69. T. Darden, D. York, L. Pedersen, J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092.