Influenza virus A M2 protein generates negative gaussian membrane curvature necessary for budding and scission

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 37, 2013, Pages 13710-13719

  Schmidt, Nathan W ^a   Mishra, Abhijit ^b   Wang, Jun ^c   Degrado, William F ^c   Wong, Gerard C L ^a  

^a Engineering IV   (United States)

^b INDIAN INSTITUTE OF TECHNOLOGY GANDHINAGAR   (India)

^c UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BICONTINUOUS CUBIC PHASIS; GAUSSIAN CURVATURES; INTERACTIVE DOMAINS; MEMBRANE CURVATURE; MULTIFUNCTIONAL PROTEIN; SMALL ANGLE X-RAY SCATTERING; STRUCTURAL REQUIREMENTS; TRANSMEMBRANE HELICES;

CELL MEMBRANES; GAUSSIAN DISTRIBUTION; PROTEINS;

VIRUSES;

AMPHOPHILE; POLYPEPTIDE ANTIBIOTIC AGENT; PROTEIN M2; PROTEIN VARIANT;

ARTICLE; CELL SURFACE; CONTROLLED STUDY; CYTOPLASM; HYDROPHOBICITY; INFLUENZA VIRUS A; LIPID COMPOSITION; LIPID MEMBRANE; NEGATIVE GAUSSIAN CURVATURE; PROTEIN DOMAIN; VIRION; VIRUS RELEASE; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

HYDROPHOBIC AND HYDROPHILIC INTERACTIONS; MEMBRANE LIPIDS; ORTHOMYXOVIRIDAE; VIRAL MATRIX PROTEINS; VIRUS RELEASE; X-RAY DIFFRACTION;

EID: 84884469272     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja400146z     Document Type: Article

References (73)

1. Chen, B. J.; Lamb, R. A. Virology 2008, 372, 221
2. Carlton, J. G.; Martin-Serrano, J. Biochem. Soc. Trans. 2009, 37, 195
3. Pornillos, O.; Garrus, J. E.; Sundquist, W. I. Trends Cell Biol. 2002, 12, 569
4. Bruce, E. A.; Medcalf, L.; Crump, C. M.; Noton, S. L.; Stuart, A. D.; Wise, H. M.; Elton, D.; Bowers, K.; Digard, P. Virology 2009, 390, 268
5. Rossman, J. S.; Jing, X.; Leser, G. P.; Lamb, R. A. Cell 2010, 142, 902
6. Wang, J.; Qiu, J. X.; Soto, C.; DeGrado, W. F. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 68
7. Helenius, A. Cell 1992, 69, 577
8. Ma, C.; Polishchuk, A. L.; Ohigashi, Y.; Stouffer, A. L.; Schoen, A.; Magavern, E.; Jing, X.; Lear, J. D.; Freire, E.; Lamb, R. A.; DeGrado, W. F.; Pinto, L. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 12283
9. Kochendoerfer, G. G.; Salom, D.; Lear, J. D.; Wilk-Orescan, R.; Kent, S. B. H.; DeGrado, W. F. Biochemistry 1999, 38, 11905
10. Salom, D.; Hill, B. R.; Lear, J. D.; DeGrado, W. F. Biochemistry 2000, 39, 14160
11. Cady, S. D.; Luo, W.; Hu, F.; Hong, M. Biochemistry 2009, 48, 7356
12. Rossman, J. S.; Jing, X.; Leser, G. P.; Balannik, V.; Pinto, L. H.; Lamb, R. A. J. Virol. 2010, 84, 5078
13. Martin, K.; Helenius, A. Cell 1991, 67, 117
14. Nguyen, P. A.; Soto, C. S.; Polishchuk, A.; Caputo, G. A.; Tatko, C. D.; Ma, C.; Ohigashi, Y.; Pinto, L. H.; DeGrado, W. F.; Howard, K. P. Biochemistry 2008, 47, 9934
15. Rossman, J. S.; Lamb, R. A. Virology 2011, 411, 229
16. Stouffer, A. L.; Acharya, R.; Salom, D.; Levine, A. S.; Di Costanzo, L.; Soto, C. S.; Tereshko, V.; Nanda, V.; Stayrook, S.; DeGrado, W. F. Nature 2008, 451, 596
17. Schnell, J. R.; Chou, J. J. Nature 2008, 451, 591
18. Cady, S. D.; Schmidt-Rohr, K.; Wang, J.; Soto, C. S.; DeGrado, W. F.; Hong, M. Nature 2010, 463, 689
19. Sharma, M.; Yi, M.; Dong, H.; Qin, H.; Peterson, E.; Busath, D. D.; Zhou, H.-X.; Cross, T. A. Sci. Signaling 2010, 330, 509
20. Zhou, H.-X.; Cross, T. A. Protein Sci. 2013, 22, 381
21. Boucrot, E.; Pick, A.; Çamdere, G.; Liska, N.; Evergren, E.; McMahon, H. T.; Kozlov, M. M. Cell 2012, 149, 124
22. Squires, A. M.; Templer, R. H.; Seddon, J. M.; Woenckhaus, J.; Winter, R.; Finet, S.; Theyencheri, N. Langmuir 2002, 18, 7384
23. Shearman, G. C.; Ces, O.; Templer, R. H.; Seddon, J. M. J. Phys.: Condens. Matter 2006, 18, S1105
24. Schmidt, N.; Mishra, A.; Lai, G. H.; Wong, G. C. L. FEBS Lett. 2010, 584, 1806
25. Harper, P. E.; Gruner, S. M. Eur. Phys. J. E: Soft Matter Biol. Phys. 2000, 2, 217
26. Kozlovsky, Y.; Kozlov, M. M. Biophys. J. 2003, 85, 85
27. Siegel, D. P. Biophys. J. 2008, 95, 5200
28. Fuller, N.; Benatti, C. R.; Peter Rand, R. Biophys. J. 2003, 85, 1667
29. Kooijman, E. E.; Chupin, V.; Fuller, N. L.; Kozlov, M. M.; de Kruijff, B.; Burger, K. N. J.; Rand, P. R. Biochemistry 2005, 44, 2097
30. Epand, R. M.; Fuller, N.; Rand, R. P. Biophys. J. 1996, 71, 1806
31. Chen, Z.; Rand, R. P. Biophys. J. 1997, 73, 267
32. Szule, J. A.; Fuller, N. L.; Peter Rand, R. Biophys. J. 2002, 83, 977
33. Shyamsunder, E.; Gruner, S. M.; Tate, M. W.; Turner, D. C.; So, P. T. C.; Tilcock, C. P. S. Biochemistry 1988, 27, 2332
34. Anderson, D. M.; Gruner, S. M.; Leibler, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 5364
35. So, P.; Gruner, S.; Erramilli, S. Phys. Rev. Lett. 1993, 70, 3455
36. Siegel, D. P.; Kozlov, M. M. Biophys. J. 2004, 87, 366
37. Yang, L.; Gordon, V. D.; Trinkle, D. R.; Schmidt, N. W.; Davis, M. A.; DeVries, C.; Som, A.; Cronan, J. E.; Tew, G. N.; Wong, G. C. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 20595
38. Schmidt, N. W.; Tai, K. P.; Kamdar, K.; Mishra, A.; Lai, G. H.; Zhao, K.; Ouellette, A. J.; Wong, G. C. L. J. Biol. Chem. 2012, 287, 21866
39. Schmidt, N. W.; Lis, M.; Zhao, K.; Lai, G. H.; Alexandrova, A.; Tew, G. N.; Wong, G. C. L. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 19207
40. May, S.; Ben-Shaul, A. Biophys. J. 1997, 73, 2427
41. Koltover, I.; Salditt, T.; Rädler, J. O.; Safinya, C. R. Science 1998, 281, 78
42. Yang, L.; Liang, H.; Angelini, T. E.; Butler, J.; Coridan, R.; Tang, J. X.; Wong, G. C. L. Nat. Mater. 2004, 3, 615
43. Matsuzaki, K.; Sugishita, K.-i.; Ishibe, N.; Ueha, M.; Nakata, S.; Miyajima, K.; Epand, R. M. Biochemistry 1998, 37, 11856
44. McMahon, H. T.; Gallop, J. L. Nature 2005, 438, 590
45. Campelo, F.; McMahon, H. T.; Kozlov, M. M. Biophys. J. 2008, 95, 2325
46. Hancock, R. E. W.; Sahl, H.-G. Nat. Biotechnol. 2006, 24, 1551
47. Zasloff, M. Nature 2002, 415, 389
48. Schmidt, N. W.; Mishra, A.; Lai, G. H.; Davis, M.; Sanders, L. K.; Tran, D.; Garcia, A.; Tai, K. P.; McCray, P. B.; Ouellette, A. J.; Selsted, M. E.; Wong, G. C. L. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6720
49. Eisenberg, D.; Weiss, R. M.; Terwilliger, T. C.; Wilcox, W. Faraday Symp. Chem. Soc. 1982, 17, 109
50. Hessa, T.; Kim, H.; Bihlmaier, K.; Lundin, C.; Boekel, J.; Andersson, H.; Nilsson, I.; White, S. H.; von Heijne, G. Nature 2005, 433, 377
51. Brogden, K. A. Nat. Rev. Microbiol. 2005, 3, 238
52. Huang, H. W. Biochemistry 2000, 39, 8347
53. Selsted, M. E.; Ouellette, A. J. Nat. Immunol. 2005, 6, 551
54. Ganz, T. Nat. Rev. Immunol. 2003, 3, 710
55. Lehrer, R. I. Nat. Rev. Microbiol. 2004, 2, 727
56. Falagas, M. E.; Kasiakou, S. K. Clin. Infect. Dis. 2005, 40, 1333
57. Saiman, L.; Tabibi, S.; Starner, T. D.; San Gabriel, P.; Winokur, P. L.; Jia, H. P.; McCray, P. B.; Tack, B. F. Antimicrob. Agents Chemother. 2001, 45, 2838
58. Mishra, A.; Lai, G. H.; Schmidt, N. W.; Sun, V. Z.; Rodriguez, A. R.; Tong, R.; Tang, L.; Cheng, J.; Deming, T. J.; Kamei, D. T.; Wong, G. C. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 16883
59. Mishra, A.; Gordon, V.; Yang, L.; Coridan, R.; Wong, G. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 2986
60. Yu, Y.; Vroman, J. A.; Bae, S. C.; Granick, S. J. Am. Chem. Soc. 2009, 132, 195
61. Chazal, N.; Gerlier, D. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2003, 67, 226
62. Prenner, E. J.; Lewis, R. N. A. H.; Neuman, K. C.; Gruner, S. M.; Kondejewski, L. H.; Hodges, R. S.; McElhaney, R. N. Biochemistry 1997, 36, 7906
63. Lohner, K.; Prenner, E. J. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 1999, 1462, 141
64. Phillips, R.; Ursell, T.; Wiggins, P.; Sens, P. Nature 2009, 459, 379
65. Ludtke, S. J.; He, K.; Heller, W. T.; Harroun, T. A.; Yang, L.; Huang, H. W. Biochemistry 1996, 35, 13723
66. Yang, L.; Harroun, T. A.; Weiss, T. M.; Ding, L.; Huang, H. W. Biophys. J. 2001, 81, 1475
67. Yang, L.; Weiss, T. M.; Lehrer, R. I.; Huang, H. W. Biophys. J. 2000, 79, 2002
68. Tang, M.; Waring, A. J.; Hong, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11438
69. Fuhrmans, M.; Marrink, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 134, 1543
70. Notman, R.; Noro, M.; O'Malley, B.; Anwar, J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13982
71. usaxs.xor.aps.anl.gov/staff/ilavsky/nika.html.
72. www.esrf.eu/computing/scientific/FIT2D/.
73. Wang, Z.; Wang, G. Nucleic Acids Res. 2004, 32, D590