Reaction mechanism of photoinduced decarboxylation of the photoactivatable green fluorescent protein: An ONIOM(QM:MM) study

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 117, Issue 4, 2013, Pages 1075-1084

  Ding, Lina ^a   Chung, Lung Wa ^a   Morokuma, Keiji ^a,b  

^a KYOTO UNIVERSITY   (Japan)

^b EMORY UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CARBON DIOXIDE; CARBOXYLATION; FLUORESCENCE;

CLOSED SHELLS; DECARBOXYLATION PROCESS; EQUILIBRIUM STRUCTURES; FIRST EXCITED STATE; FLUORESCENT PROTEIN; GREEN FLUORESCENT PROTEIN; OPEN-SHELL; PHOTO-INDUCED; PHOTOACTIVATABLE; RATE DETERMINING STEP; REACTION MECHANISM; TRANSITION STATE;

PROTEINS;

EID: 84874430055     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp3112952     Document Type: Article

References (105)

1. Tsien, R. Y. Annu. Rev. Biochem. 1998, 67, 509-544
2. Zimmer, M. Chem. Rev. 2002, 102, 759-782
3. Shaner, N. C.; Patterson, G. H.; Davidson, M. W. J. Cell Sci. 2007, 120, 4247-4260
4. Patterson, G. H.; Lippincott-Schwartz, J. Science 2002, 297, 1873-1877
5. Chudakov, D. M.; Verkhusha, V. V.; Staroverov, D. B.; Souslova, E. A.; Lukyanov., S.; Lukyanov, K. A. Nat. Biotechnol. 2004, 22, 1435-1439
6. Subach, F. V.; Patterson, G. H.; Renz, M.; Lippincott-Schwartz, J.; Verkhusha, V. V. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6481-6491
7. Chudakov, D. M.; Belousov, V. V.; Zaraisky, A. G.; Novoselov, V. V.; Staroverov, D. B.; Zorov, D. B.; Lukyanov, S.; Lukyanov, K. A. Nat. Biotechnol. 2003, 21, 191-194
8. Verkhusha, V. V.; Sorkin, A. Chem. Biol. 2005, 12, 279-285
9. Subach, F. V.; Malashkevich, V. N.; Zencheck, W. D.; Xiao, H.; Filonov, G. S.; Almo, S. C.; Verkhusha, V. V. Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 2009, 106, 21097-210102
10. Subach, F. V.; Patterson, G. H.; Manley, S.; Gillette, J. M.; Lippincott-Schwartz, J.; Verkhusha, V. V. Nat. Methods 2009, 6, 153-159
11. Ando, R.; Hama, H.; Yamamoto-Hino, M.; Mizuno, H.; Miyawaki, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 12651-12656
12. Mizuno, H.; Mal, T. K.; Tong, K. I.; Ando, R.; Furuta, T.; Ikura, M.; Miyawaki, A. Mol. Cell 2003, 12, 1051-1058
13. Hayashi, I.; Mizuno, H.; Tong, K. I.; Furuta, T.; Tanaka, F.; Yoshimura, M.; Miyawaki, A.; Ikura, M. J. Mol. Biol. 2007, 372, 918-926
14. Wiedenmann, J.; Ivanchenko, S.; Oswald, F.; Schmitt, F.; Röcker, C.; Salih, A.; Spindler, K. D.; Nienhaus, G. U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 15905-15910
15. Nienhaus, G. U.; Wiedenmann, J.; Nar, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 9156-9159
16. Tsutsui, H.; Shimizu, H.; Mizuno, H.; Nukina, N.; Kuruta, T.; Miyawaki, A. Chem. Biol. 2009, 16, 1140-1147
17. Adam, V.; Lelimousin, M.; Boehme, S.; Desfonds, G.; Nienhaus, K.; Field, M. J.; Wiedenmann, J.; McSweeney, S.; Nienhaus, G. U.; Bourgeois, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18343-18348
18. Fuchs, J.; Böhme, S.; Oswald, F.; Hedde, P. N.; Krause, M.; Wiedenmann, J.; Nienhaus, G. U. Nat. Methods 2010, 7, 627-630
19. Subach, O. M.; Patterson, G. H.; Ting, L. M.; Wang, Y.; Condeelis, J. S.; Verkhusha, V. V. Nat. Methods 2011, 8, 771-777
20. Gurskaya, N. G.; Verkhusha, V. V.; Shcheglov, A. S.; Staroverov, D. B.; Chepurnykh, T. V.; Fradkov, A. F.; Lukyanov, S.; Lukyanov, K. A. Nat. Biotechnol. 2006, 24, 461-465
21. Ando, R.; Mizuno, H.; Miyawaki, A. Science 2004, 306, 1370-1373
22. Habuchi, S.; Ando, R.; Dedecker, P.; Verheijen, W.; Mizuno, H.; Miyawaki, A.; Hofkens, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 9511-9516
23. Fron, E.; Flors, C.; Schweitzer, G.; Habuchi, S.; Ando, R.; De Schryver, F. C.; Miyawaki, A.; Hofkens, J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4870-4871
24. Mizuno, H.; Mal, T. K.; Wälchli, M.; Kikuchi, A.; Fukano, T.; Ando, R.; Jeyakanthan, J.; Taka, J.; Shiro, Y.; Ikura, M.; Miyawaki, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 9227-9232
25. Andresen, M.; Stiel, A. C.; Trowitzsch, S.; Weber, G.; Eggeling, C.; Wahl, M. C.; Hell, S. W.; Jakobs, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 13005-13009
26. Andresen, M.; Stiel, A. C.; Fölling, J.; Wenzel, D.; Schönle, A.; Egner, A.; Eggeling, C.; Hell, S. W.; Jakobs, S. Nat. Biotechnol. 2008, 26, 1035-1040
27. Brakemann, T.; Weber, G.; Andresen, M.; Groenhof, G.; Stiel, A. C.; Trowitzsch, S.; Eggeling, C.; Grubmüller, H.; Hell, S. W.; Wahl, M. C.; Jakobs, S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 14603-14609
28. Regis Faro, A.; Carpentier, P.; Jonasson, G.; Pompidor, G.; Arcizet, D.; Demachy, I.; Bourgeois, D. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16362-16365
29. Andresen, M.; Wahl, M. C.; Stiel, A. C.; Gräter, F.; Schäfer, L. V.; Trowitzsch, S.; Weber, G.; Eggeling, C.; Grubmüller, H.; Hell, S. W.; Jakobs, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13070-13074
30. Henderson, N. J.; Ai, H.-W.; Campbell, R. E.; Remington, S. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 6672-6677
31. Bizzarri, R.; Serresi, M.; Cardarelli, F.; Abbruzzetti, S.; Campanini, B.; Viappiani, C.; Beltram, F. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 85-95
32. Grotjohann, T.; Testa, I.; Leutenegger, M.; Bock., H.; Urban, N. T.; Lavoie-Cardinal, F.; Willig, K. I.; Eggeling, C.; Jakobs, S.; Hell, S. W. Nature 2011, 478, 204-208
33. Brakemann, T.; Stiel, A. C.; Weber, G.; Andresen, M.; Testa, I.; Grotjohann, T.; Leutenegger, M.; Plessmann, U.; Urlaub, H.; Eggeling, C.; Wahl, M. C.; Hell, S. W.; Jakobs, S. Nat. Biotechnol. 2011, 29, 942-947
34. Chudakov, D. M.; Feofanov, A. V.; Mudrik, N. N.; Lukyanov, S.; Lukyanov, K. A. J. Biol. Chem. 2003, 278, 7215-7219
35. Chalfie, M.; Tu, Y.; Euskirchen, G.; Ward, W. W.; Prasher, D. C. Science 1994, 263, 802-805
36. Cubitt, A. B.; Heim, R.; Adams, S. R.; Boyd, A. E.; Gross, L. A.; Tsien, R. Y. Trends. Biochem. Sci. 1995, 20, 448-455
37. Chattoraj, M.; King, B. A.; Bublitz, G. U.; Boxer, S. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 8362-8367
38. Bublitz, G.; King, B. A.; Boxer, S. G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9370-9371
39. Creemers, T. M. H.; Lock, A. J.; Subramaniam, T. M.; Völker, S. Nat. Struct. Mol. Biol. 1999, 6, 557-560
40. Brejc, K.; Sixma, T. K.; Kitts, P. A.; Kain, S. R.; Tsien, R. Y.; Ormö, M.; James Remington, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 2306-2311
41. Palm, G. J.; Zdanov, A.; Gaitanaris, G. A.; Stauber, R.; Pavlakis, G. N.; Wlodawer, A. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 361-365
42. van Thor, J. J.; Zanetti, G.; Ronayne, K. L.; Towrie, M. J. Phys. Chem. B. 2005, 109, 16099-16108
43. Stoner-Ma, D.; Jaye, A. A.; Matousek, P.; Towrie, M.; Meech, S. R.; Tonge, P. J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 2864-2865
44. van Thor, J. J.; Pierik, A. J.; Nugteren-Roodzant, I.; Xie, A.; Hellingwerf, K. J. Biochemistry 1998, 37, 16915-16921
45. van Thor, J. J.; Gensch, T.; Hellingwerf, K. J.; Johnson, L. N. Nat. Struct. Mol. Biol. 2002, 9, 37-41
46. Bell, A. F.; Stoner-Ma, D.; Wachter, R. M.; Tonge, P. J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6919-6926
47. van Thor, J. J.; Georgiev, G. Y.; Towrie, M.; Sage, J. T. J. Biol. Chem. 2005, 280, 33652-33659
48. Morise, H.; Shimomura, O.; Johnson, F. H.; Winant, J. Biochemistry 1974, 13, 2656-2662
49. Ward, W. W.; Cody, C. W.; Hart, R. C.; Cormier, M. J. Photochem. Photobiol. 1980, 31, 611-615
50. Henderson, J. N.; Gepshtein, R.; Heenan, J. R.; Kallio, K.; Huppert, D.; Remington, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4176-4177
51. Kolbe, H. Ann. Chim. Pharm 1849, 69, 257-294
52. Vijh, A. K.; Conway, B. E. Chem. Rev 1967, 67, 623-664
53. Martins, B. M.; Blaser, M.; Feliks, M.; Ullmann, G. M.; Buckel, W.; Selmer, T. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14666-14674
54. Bogdanov, A. M.; Mishin, A. S.; Yampolsky, I. V.; Belousov, V. V.; Chudakov, D. M.; Subach., F. V.; Verkhusha., V. V.; Lukyanov, S.; Lukyanov, K. A. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 459-461
55. Xu, Y.; Chen, X.; Fang, W.-H.; Phillips, D. L. Org. Lett. 2011, 13, 5472-5475
56. Ding, L.; Chen, X.; Fang, W.-H. Org. Lett. 2009, 11, 1495-1498
57. Ding, L.; Fang, W.-H. J. Org. Chem. 2010, 75, 1630-1636
58. Ding, W. J.; Ni, L. Y.; Fang, W. H.; Yu, J. G. J. Theor. Comput. Chem. 2005, 4, 725-736
59. Roy, A.; Field, M. J.; Adam, V.; Bourgeois, D. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18586-18589
60. Hasegawa, J. Y.; Fujimoto, K.; Swerts, B.; Miyahara, T.; Nakatsuji, H. J. Comput. Chem. 2007, 28, 2443-2452
61. Grigorenko, B. L.; Nemukhin, A. V.; Morozov, D. I.; Polyakov, I. V.; Bravaya, K. B.; Krylov, A. I. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 1912-1920
62. Langhojer, F.; Dimler, F.; Jung, G.; Brixner, T. Biophys. J. 2009, 96, 2763-2770
63. Filippi, C.; Buda, F.; Guidoni, L.; Sinicropi, A. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 112-124
64. Bravaya, K. B.; Subach, O. M.; Korovina, N.; Verkhusha, V. V.; Krylov, A. I. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 2807-2814
65. Cui, G.; Lan, Z.; Thiel, W. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 1662-1672
66. Sanchez-Garcia, E.; Doerr, M.; Hsiao, Y. W.; Thiel, W. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 16622-31
67. Filippi, C.; Buda, F.; Guidoni, L.; Sinicropi, A. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 112-124
68. Jonasson, G.; Teuler, J.-M.; Vallverdu, G.; Mérola, F.; Ridard, J.; Lévy, B.; Demachy, I. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 1990-1997
69. Schaefer, L. V.; Groenhof, G.; Boggio-Pasqua, M.; Robb, M. A.; Grubmueller, H. PLoS Comput. Biol. 2008, 4, e1000034
70. Virshup, A. M.; Punwong, C.; Pogorelov, T. V.; Lindquist, B. A.; Ko, C.; Martínez, T. J. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 3280-3291
71. Vendrell, O.; Gelabert, R.; Moreno, M.; Lluch, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3564-3574
72. Olsen, S.; Lamothe, K.; Martinez, T. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1192-1193
73. Li, X.; Chung, L. W.; Mizuno, H.; Miyawaki, A.; Morokuma, K. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 1114-1126
74. Li, X.; Chung, L. W.; Mizuno, H.; Miyawaki, A.; Morokuma, K. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 16666-16675
75. Li, X.; Chung, L. W.; Mizuno, H.; Miyawaki, A.; Morokuma, K. J. Phys. Chem. Lett. 2010, 1, 3328-3333
76. Li, X.; Chung, L. W.; Morokuma, K. In Computational Methods for Large Systems: Electronic Structure Approaches for Biotechnology and Nanotechnology; Reimers, J. R., Ed.; John Wiley & Sons, Inc.: New York, 2011; pp 397-433. Also see ref 16j.
77. Maseras, F.; Morokuma, K. J. Comput. Chem. 1995, 16, 1170-1179
78. Humbel, S.; Sieber, S.; Morokuma, K. J. Chem. Phys. 1996, 105, 1959-1967
79. Matsubara, T.; Sieber, S.; Morokuma, K. Int. J. Quantum Chem. 1996, 60, 1101-1109
80. Svensson, M.; Humbel, S.; Froese, R. D. J.; Matsubara, T.; Sieber, S.; Morokuma, K. J. Phys. Chem. 1996, 100, 19357-19363
81. Svensson, M.; Humbel, S.; Morokuma, K. J. Chem. Phys. 1996, 105, 3654-3661
82. Dapprich, S.; Komaromi, I.; Byun, K. S.; Morokuma, K.; Frisch, M. J. J. Mol. Struct. (THEOCHEM) 1999, 461-462, 1-21
83. Vreven, T.; Morokuma, K. J. Comput. Chem. 2000, 21, 1419-1432
84. Vreven, T.; Byun, K. S.; Komaromi, I.; Dapprich, S.; Montgomery, J. A.; Morokuma, K.; Frisch, M. J. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 815-826
85. Tao, P.; Fisher, J. F.; Shi, Q.; Vreven, T.; Mobashery, S.; Schlegel, H. B. Biochemistry 2009, 48, 9839-9847
86. Chung, L. W.; Hirao, H.; Li, X.; Morokuma, K. WIREs Comput. Mol. Sci. 2012, 2, 327-350
87. Dolinsky, T. J.; Nielsen, J. E.; McCammon, J. A.; Baker, N. A. Nucleic Acids Res. 2004, 32, 665-667
88. Li, H.; Robertson, A. D.; Jensen, J. H. Proteins 2005, 61, 704-721
89. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, T. E., III; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Merz, K. M.; Pearlman, D. A.; Crowley, M.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Wu, X.; Brozell, S.; Tsui, V.; Gohlke, H.; Yang, L.; Tan, C.; Mongan, J.; Hornak, V.; Cui, G.; Beroza, P.; Mathews, D. H.; Schafmeister, C.; Ross, W. S.; Kollman, P. A. AMBER 9; University of California: San Francisco, CA, 2006.
90. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935
91. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197
92. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C; Jaramillo, J.; Gomperts, R. E.; Stratmann, O.; Yazyev, A. J.; Austin, R.; Cammi, C.; Pomelli, J. W.; Ochterski, R.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, O.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, revision A.2; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
93. Wang, J.; Wang, W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Mol. Graph. Model. 2006, 25, 247-260
94. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38
95. ChemCraft, http://www.chemcraftprog.com (accessed December 2011).
96. Andersson, K.; Aquilante, F.; Barysz, M.; Bernhardsson, A.; Blomberg, M. R. A.; Carissan, Y.; Cooper, D. L.; Cossi, M.; De Vico, L.; Ferré, N.; Fülscher, M. P.; Gaenko, A.; Gagliardi, L.; Ghigo, G.; de Graaf, C.; Gusarov, S.; Hess, B. A.; Hagberg, D.; Holt, A.; Karlström, G.; Lindh, R.; Malmqvist, P.-Å.; Nakajima, T.; Neogrády, P.; Olsen, J.; Pedersen, T.; Pitonak, M.; Raab, J.; Reiher, M.; Roos, B. O.; Ryde, U.; Schimmelpfennig, B.; Schütz, M.; Seijo, L.; Serrano-Andrés, L.; Siegbahn, P. E. M.; StaÌŠlring, J.; Thorsteinsson, T.; Veryazov, V.; Widmark, P.-O. MOLCAS, version 7.4; University of Lund: Lund, Sweden, 2004.
97. Ding, L. N.; Shen, L.; Chen, X. B.; Fang, W. H. J. Org. Chem. 2009, 74, 8956-8962
98. Yanai, T.; Tew, D. P.; Handy, N. C. Chem. Phys. Lett. 2004, 393, 51-57
99. Werner, H.-J.; Knowles, P. J. J. Chem. Phys. 1985, 82, 5053
100. Knowles, P. J.; Werner, H.-J. Chem. Phys. Lett. 1985, 115, 259-267
101. Roos, B. O.; Andersson, K. Chem. Phys. Lett. 1995, 245, 215-223
102. Ghigo, G.; Roos, B. O.; Malmqvist, P.-A. Chem. Phys. Lett. 2004, 396, 142-149
103. Field, M. J.; Bash, P. A.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1990, 11, 700-733
104. Singh, U. C.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1986, 7, 718-730
105. Altun, A.; Shaik, S.; Thiel, W. J. Comput. Chem. 2006, 27, 1324-1337