Insight into the common mechanism of the chromophore formation in the red fluorescent proteins: The elusive blue intermediate revealed

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 5, 2012, Pages 2807-2814

  Bravaya, Ksenia B ^a   Subach, Oksana M ^b   Korovina, Nadezhda ^a   Verkhusha, Vladislav V ^b   Krylov, Anna I ^a  

^a UNIVERSITY OF SOUTHERN CALIFORNIA   (United States)

^b ALBERT EINSTEIN COLLEGE OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AB INITIO; ABSORPTION MAXIMA; AMINO ACID RESIDUES; CHROMOPHORE FORMATION; ELECTRONIC STRUCTURE CALCULATIONS; EXPERIMENTAL SPECTRA; FLUORESCENT PROTEIN; FORMATION PROCESS; PROTEIN BINDING; QM/MM CALCULATIONS; RED FLUORESCENT PROTEINS; TRIPEPTIDE;

AMINO ACIDS; BIOCHEMISTRY; CALCULATIONS; ELECTRONIC STRUCTURE; FLUORESCENCE; PROTEINS;

CHROMOPHORES;

MUTANT PROTEIN; RED FLUORESCENT PROTEIN;

ABSORPTION; ARTICLE; CELL MATURATION; CELL MIGRATION; CHEMICAL BOND; CHROMATOPHORE; EXCITATION; MOLECULAR DYNAMICS; OXIDATION; PH; PROTEIN BINDING; PROTEIN PURIFICATION; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE; PROTON TRANSPORT;

LUMINESCENT PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR STRUCTURE; MUTATION; QUANTUM THEORY;

EID: 84856729949     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja2114568     Document Type: Article

References (41)

1. Lin, M. Z.; McKeown, M. R.; Ng, H.-L.; Aguilera, T. A.; Shaner, N. C.; Campbell, R. E.; Adams, S. R.; Gross, L. A.; Ma, W.; Alder, T.; Tsien, R. Y. Chem. Biol. 2009, 16, 1169
2. Gould, T. J.; Verkhusha, V. V.; Hess, S. T. Nat. Protoc. 2009, 4, 291
3. Gross, L. A.; Baird, G. S.; Hoffman, R. C.; Baldridge, K. K.; Tsien, R. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 11990
4. Verkhusha, V. V.; Chudakov, D. M.; Gurskaya, N. G.; Lukyanov, S.; Lukyanov, K. A. Chem. Biol. 2004, 11, 845
5. Pletnev, S.; Subach, F. V.; Dauter, Z.; Wlodawer, A.; Verkhusha, A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2243
6. Subach, F. V.; Malashkevich, V. N.; Zencheck, W. D.; Xiao, H.; Filonov, G. S.; Almo, S. C.; Verkhusha, V. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 21097
7. Subach, O. M.; Gundorov, I. S.; Yoshimura, M.; Subach, F. V.; Zhang, J.; Grüenwald, D.; Souslova, E. A.; Chudakov, D. M.; Verkhusha, V. V. Chem. Biol. 2008, 15, 1116
8. Subach, O. M.; Cranfill, P. J.; Davidson, M. W.; Verkhusha, V. V. PLoS One 2011, 6, e28674
9. Subach, O. S.; Malashkevich, V. N.; Zencheck, W. D.; Morozova, K. S.; Piatkevich, K. D.; Almo, S. C.; Verkhusha, V. V. Chem. Biol. 2010, 17, 333
10. Strack, R. L.; Strongin, D. E.; Mets, L.; Glick, B. S.; Keenan, R. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8496
11. Merzlyak, E. M.; Goedhart, J.; Shcherbo, D.; Bulina, M. E.; Shcheglov, A. S.; Fradkov, A. F.; Gaintzeva, A.; Lukyanov, K. A.; Lukyanov, S.; Gadella, T. W.; Chudakov, D. M. Nat. Methods 2007, 4, 555
12. Rhee, Y. M.; Head-Gordon, M. J. Phys. Chem. A 2007, 111, 5314
13. Epifanovsky, E.; Polyakov, I.; Grigorenko, B. L.; Nemukhin, A. V.; Krylov, A. I. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 1895
14. Epifanovsky, E.; Polyakov, I.; Grigorenko, B. L.; Nemukhin, A. V.; Krylov, A. I. J. Chem. Phys. 2010, 132, 115104
15. Polyakov, I.; Grigorenko, B. L.; Epifanovsky, E.; Grigorenko, B. L.; Krylov, A. I.; Nemukhin, A. V. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 2377
16. Khrenova, M.; Nemukhin, A. V.; Grigorenko, B. L.; Krylov, A. I.; Domratcheva, T. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 2293
17. Sinha, D.; Mukhopadhyay, D.; Mukherjee, D. Chem. Phys. Lett. 1986, 129, 369
18. Stanton, J. F.; Bartlett, R. J. J. Chem. Phys. 1993, 98, 7029
19. Levchenko, S. V.; Krylov, A. I. J. Chem. Phys. 2004, 120, 175
20. Krylov, A. I. Annu. Rev. Phys. Chem. 2008, 59, 433
21. Zuev, D.; Bravaya, K. B.; Crawford, T. D.; Lindh, R.; Krylov, A. I. J. Chem. Phys. 2011, 134, 034310
22. Epifanovsky, E.; Kowalski, K.; Fan, P.-D.; Valiev, M.; Matsika, S.; Krylov, A. I. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 9983
23. Bravaya, K.; Khrenova, M. G.; Grigorenko, B. L.; Nemukhin, A. V.; Krylov, A. I. J. Phys. Chem. B 2011, 8, 8296
24. Ponder, J. W. TINKER-Software Tools for Molecular Design; http://dasher.wustl.edu/tinker/ (accessed May 7, 2009).
25. Reuter, N.; Lin, H.; Thiel, W. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 6310
26. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; DiNola, A.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684
27. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586
28. Glendening, E. D.; Badenhoop, J. K.; Reed, A. E.; Carpenter, J. E.; Bohmann, J. A.; Morales, C. M.; Weinhold, F. NBO 5.0; Theoretical Chemistry Institute, University of Wisconsin: Madison, WI, 2001.
29. Shao, Y.; Molnar, L. F.; Jung, Y.; Kussmann, J.; Ochsenfeld, C.; Brown, S.; Gilbert, A. T. B.; Slipchenko, L. V.; Levchenko, S. V.; O'Neil, D. P.; Distasio, R. A., Jr.; Lochan, R. C.; Wang, T.; Beran, G. J. O.; Besley, N. A.; Herbert, J. M.; Lin, C. Y.; Van Voorhis, T.; Chien, S. H.; Sodt, A.; Steele, R. P.; Rassolov, V. A.; Maslen, P.; Korambath, P. P.; Adamson, R. D.; Austin, B.; Baker, J.; Bird, E. F. C.; Daschel, H.; Doerksen, R. J.; Dreuw, A.; Dunietz, B. D.; Dutoi, A. D.; Furlani, T. R.; Gwaltney, S. R.; Heyden, A.; Hirata, S.; Hsu, C.-P.; Kedziora, G. S.; Khalliulin, R. Z.; Klunziger, P.; Lee, A. M.; Liang, W. Z.; Lotan, I.; Nair, N.; Peters, B.; Proynov, E. I.; Pieniazek, P. A.; Rhee, Y. M.; Ritchie, J.; Rosta, E.; Sherrill, C. D.; Simmonett, A. C.; Subotnik, J. E.; Woodcock, H. L., III; Zhang, W.; Bell, A. T.; Chakraborty, A. K.; Chipman, D. M.; Keil, F. J.; Warshel, A.; Herhe, W. J.; Schaefer, H. F., III; Kong, J.; Krylov, A. I.; Gill, P. M. W.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 3172
30. Granovsky, A. A. Firefly version 7.1.G; http://classic.chem.msu.su/gran/ firefly/index.html.
31. Schmidt, M. W.; Baldridge, K. K.; Boatz, J. A.; Elbert, S. T.; Gordon, M. S.; Jensen, J. H.; Koseki, S.; Mastunaga, N.; Nguyen, K. A.; Su, S.; Windus, T. L.; Dupuis, M.; Montgomery, J. A. J. Comput. Chem. 1993, 14, 1347
32. Andersen, L. H.; Lappierre, A.; Nielsen, S. B.; Nielsen, I. B.; Pedersen, S. U.; Pedersen, U. V.; Tomita, S. Eur. Phys. J. D 2002, 20, 597
33. Sinicropi, A.; Anduniow, T.; Ferre, N.; Basosi, R.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 11534
34. Bravaya, K.; Grigorenko, B. L.; Nemukhin, A. V.; Krylov, A. I. Acc. Chem. Res., in press, doi: 10.1021/ar2001556.
35. Bell, A. F.; Stoner-Ma, D.; Wachter, R. M.; Tonge, P. J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6919
36. Haupts, U.; Maiti, S.; Schwille, P.; Webb, W. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13573
37. Wall, M. A.; Socolich, M.; Ranganathan, R. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 1133
38. Wilmann, P. G.; Battad, J.; Petersen, J.; Wilce, M. C. J.; Dove, S.; Devenish, R. J.; Prescott, M.; Pssjohn, J. J. Mol. Biol. 2006, 359, 890
39. Shcherbo, D.; Merzlyak, E. M.; Chepurnykh, T. V.; Fradkov, A. F.; Ermakova, G. V.; Solovieva, E. A.; Lukyanov, K. A.; Bogdanova, E. A.; Zaraisky, A. G.; Lukyanov, S.; Chudakov, D. M. Nat. Methods 2007, 4, 741
40. Wachter, R. M. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 120
41. Wachter, R. M.; Watkins, J. L.; Kim, H. Biochemistry 2010, 49, 7417