Mechanistic insights into the hydrolysis of organophosphorus compounds by paraoxonase-1: Exploring the limits of substrate tolerance in a promiscuous enzyme

Journal of Physical Organic Chemistry

Volumn 25, Issue 12, 2012, Pages 1247-1260

  Muthukrishnan, Sivaramakrishnan ^a   Shete, Vivekanand S ^a   Sanan, Toby T ^a   Vyas, Shubham ^a   Oottikkal, Shameema ^a   Porter, Lauren M ^a   Magliery, Thomas J ^a   Hadad, Christopher M ^a  

^a OHIO STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

compounds; organophosphorus; paraoxonase; structure activity relationships

Indexed keywords

ACTIVE SITE; ACTIVE SITE POCKET; ALKYL CHAIN; ARYLOXY; CATALYTIC MECHANISMS; COMPOUNDS; COMPUTATIONAL MODELING; HUMAN SERUM; LEAVING GROUPS; MOLECULAR LEVELS; ORGANOPHOSPHATE PESTICIDES; ORGANOPHOSPHORUS; ORGANOPHOSPHORUS COMPOUNDS; PARAOXON; PARAOXONASE; PHOTOAFFINITY; SPECTRO-PHOTOMETRIC METHOD; STERIC BULK; STRUCTURAL MODIFICATIONS; STRUCTURE ACTIVITY RELATIONSHIPS;

BINDING ENERGY; ENZYMES; MOLECULES; PHOSPHORUS COMPOUNDS;

HYDROLYSIS;

EID: 84872094975     PISSN: 08943230     EISSN: 10991395     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/poc.3002     Document Type: Article

References (76)

1. C. E. Furlong, Paraoxonases: an historical perspective. The Paraoxonases: their role in disease, development and xenobiotic metabolism. in: Proteins and cell regulation (Eds:, B. Mackness, M. Mackness, M. Aviram, G. Paragh,), Springer, NY, 2008, 3-32.
2. L. Gaidukov, D. S. Tawfik, J. Lipid Res. 2007, 48, 1637-1646.
3. O. Khersonsky, D. S. Tawfik, Chembiochem 2006, 7, 49-53.
4. A. Aharoni, L. Gaidukov, O. Khersonsky, S. M. Gould, C. Roodveldt, D. S. Tawfik, Nat. Genetics 2005, 37, 73-76.
5. D. T. Yeung, D. E. Lenz, D. M. Cerasoli, Human paraoxonase 1: A potential bioscavenger of organophosphorus nerve agents. in: The Paraoxonases: Their Role in Disease Development and Xenobiotic Metabolism (Eds:, B. Mackness, M. Mackness, M. Aviram, G. Paragh,), Springer, Dordrecht, The Netherlands, 2008, 151-170.
6. K. Cannard, J. Neurol. Sci. 2006, 249, 86-94.
7. D. E. Lenz, D. T. Yeung, R. J. Smith, R. E. Sweeney, L. A. Lumley, D. M. Cerasoli, Toxicol. 2007, 233, 31-39.
8. L. G. Costa, A. Vitalone, T. B. Cole, C. E. Furlong, Biochem. Pharmacol. 2005, 69, 541-550.
9. R. C. Sorenson, S. L. Primo-Parmo, C. Kuo, S. Adkins, O. Lockridge, B. N. La Du, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 7187-719
10. D. Rochu, E. Chabrière, P. Masson, Toxicol. 2007, 233, 47-59.
11. M. Harel, A. Aharoni, L. Gaidukov, B. Brumshtein, O. Khersonsky, R. Meged, H. Dvir, R. B. Ravelli, A. McCarthy, L. Toker, I. Silman, J. L. Sussman, D. S. Tawfik, Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 412-419.
12. T. C. Otto, C. K. Harsch, D. T. Yeung, T. J. Magliery, D. M. Cerasoli, D. E. Lenz, Biochem. 2009, 48, 10416-10422.
13. E. Ghamen, F. M. Raushel, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2005, 207, S459-S470.
14. P. C. Tsai, Y. B. Fan, J. Kim, L. J. Yang, S. C. Almo, Y. Q. Gao, F. M. Raushel, Biochemistry 2010, 49, 7988-7997.
15. O. Khersonsky, D. S. Tawfik, Biochemistry 2005, 44, 6371-6382.
16. D. I. Draganov, J. F. Teiber, A. Speelman, Y. Osawa, R. Sunahara, B. N. La Du, J. Lipid Res. 2005, 46, 1239-1247.
17. J. E. Chamers, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 12639-12640.
18. D. I. Draganov, B. N. La Du, Naunyn-Schmiedeberg's Arch. Pharmacol. 2004, 369, 78-88.
19. L. P. Michel, D. Thierry, J. M. Chapmann, Clin. Chem. Lab. Med. 1998, 36, 431-441.
20. E. H. Sklan, A. Lowenthal, M. Kroner, Y. Ritov, D. M. Landers, T. Rankinen, C. Bouchard, A. S. Leon, T. Rice, D. C. Rao, J. H. Wilmore, J. S. Skinner, H. Soreq, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 5512-5517.
21. M. Aviram, M. Rosenblat, Paraoxonases (PON1, PON2, PON3) analyses in vitro and in vivo in relation to cardiovascular diseases. in: Methods in Molecular Biology (Ed:, D. Armstrong,), Humana Press, Totowa, NJ, United States, 2008.
22. M. W. H. Pinkse, D. T. S. Rijkers, W. R. Dostmann, A. J. R. Heck, J. Biol. Chem. 2009, 284, 16354-16368.
23. V. Voskresenska, R. M. Wilson, A. N. Tarnovsky, S. Vyas, A. H. Winter, C. M. Hadad, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 11535-11547.
24. R. Bargota, M. Akhtar, K. Biggadike, D. Gani, R. K. Allenmann, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2003, 13, 1623-1626.
25. M. Blum, F. Löhr, A. Richardt, H. Rüterjans, G. C.-H. Chen, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12750-12757.
26. T. T. Sanan, S. Muthukrishnan, J. M. Beck, P. Tao, C. J. Hayes, T. C. Otto, D. M. Cerasoli, D. E. Lenz, C. M. Hadad, J. Phys. Org. Chem. 2010, 23, 357-369.
27. A. Aharoni, L. Gaidukov, S. Yagur, L. Toker, I. Silman, D. S. Tawfik, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 482-487.
28. K. N. Gan, A. Smolen, H. W. Eckerson, B. N. La Du, Drug Met. Dispos. 1991, 19, 100-10
29. K. K. Mieko, S. Yasuo, Anal. Biochem. 2009, 385, 94-100.
30. D. Josse, C. Ebel, D. Stroebel, A. Fontaine, F. Borges, A. Echalier, D. Baud, F. Renault, M. Maire, E. Chabrieres, P. Masson, J. Biol. Chem. 2002, 277, 33386-33397.
31. D. T. Yeung, D. Josse, J. D. Nicholson, A. Khanal, C. W. McAndrew, B. J. Bahnson, D. E. Lenz, D. M. Cerasoli, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1702, 67-77.
32. D. T. Yeung, D. E. Lenz, D. M. Cerasoli, FEBS J. 2005, 272, 2225-2230.
33. D. A. Case, T. A. Darden, T. E. Cheatham, III, C. L. Simmerling, J. Wang, R. E. Duke, R. Luo, K. M. Merz, D. A. Pearlman, M. Crowley, R. C. Walker, W. Zhang, B. Wang, S. Hayik, A. Roitberg, G. Seabra, K. F. Wong, F. Paesani, X. Wu, S. Brozell, V. Tsui, H. Gohlke, L. Yang, C. Tan, J. Mongan, V. Hornak, G. Cui, P. Beroza, D. H. Mathews, C. Schafmeister, W. S. Ross, P. A. Kollman, AMBER 9, University of California, San Francisco, 2006.
34. D. A. Case, T. A. Darden, T. E. Cheatham, III, C. L. Simmerling, J. Wang, R. E. Duke, R. Luo, K. M. Merz, R. C. Walker, W. Zhang, B. Wang, S. Hayik, A. Roitberg, G. Seabra, K. F. Wong, F. Paesani, X. Wu, S. Brozell, V. Tsui, H. Gohlke, L. Yang, C. Tan, J. Mongan, V. Hornak, G. Cui, P. Beroza, D. H. Mathews, M. G. Seetin, C. Sagui, V. Babin, W. S. Schafmeister, C. Ross, P. A. Kollman, AMBER 10, University of California, San Francisco, 2008.
35. T. J. Dolinsky, J. E. Nielsen, J. A. McCammon, N. A. Baker, Nucleic Acids Res. 2004, 32, 665-667.
36. J. Wang, R. M. Wolf, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, D. A. Case, J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157-1174.
37. R. Luo, L. David, M. K. Gilson, J. Comput. Chem. 2002, 23, 1244-1253.
38. Y. Duan, C. Wu, S. Chowdhury, M. C. Lee, G. Xiong, W. Zhang, R. Yang, P. Cieplak, R. Luo, T. Lee, J. Caldwell, J. Wang, P. A. Kollman, J. Comput. Chem. 2003, 24, 1999-2012.
39. C. M. Breneman, K. B. Wiberg, J. Comput. Chem. 1990, 11, 361-373.
40. A. D. Becke, J. Chem. Phys., 1993, 98, 5648-5656.
41. C. Lee, W. Yang, R. G. Parr, Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789.
42. J. Labanowski, Density Functional Methods in Chemistry. Ed. Springer-Verlag, Heidelberg, 1991.
43. R. G. Parr, Y. Weitao, Density-functional Theory in Atoms and Molecules, Oxford University Press, New York, 1989.
44. M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, J. A. Montgomery, Jr., T. Vreven, K. N. Kudin, J. C. Burant, J. M. Millam, S. S. Iyengar, J. Tomasi, V. Barone, B. Mennucci, M. Cossi, G. Scalmani, N. Rega, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Hada, M. Ehara, K. Toyota, R. Fukuda, J. Hasegawa, M. Ishida, T. Nakajima, Y. Honda, O. Kitao, H. Nakai, M. Klene, X. Li, J. E. Knox, H. P. Hratchian, J. B. Cross, V. Bakken, C. Adamo, J. Jaramillo, R. Gomperts, R. E. Stratmann, O. Yazyev, A. J. Austin, R. Cammi, C. Pomelli, J. W. Ochterski, P. Y. Ayala, K. Morokuma, G. A. Voth, P. Salvador, J. J. Dannenberg, V. G. Zakrzewski, S. Dapprich, A. D. Daniels, M. C. Strain, O. Farkas, D. K. Malick, A. D. Rabuck, K. Raghavachari, J. B. Foresman, J. V. Ortiz, Q. Cui, A. G. Baboul, S. Clifford, J. Cioslowski, B. B. Stefanov, G. Liu, A. Liashenko, P. Piskorz, I. Komaromi, R. L. Martin, D. J. Fox, T. Keith, M. A. Al-Laham, C. Y. Peng, A. Nanayakkara, M. Challacombe, P. M. W. Gill, B. Johnson, W. Chen, M. W. Wong, C. Gonzalez, J. A. Pople, Gaussian 03, Revision C.02, Gaussian, Inc., Wallingford CT, 2004.
45. J. Weiser, P. S. Shenkin, W. C. Still, J. Comput. Chem. 1999, 20, 217-230.
46. M. W. Mahoney, W. L. Jorgensen, J. Chem. Phys. 2000, 112, 8910-8922.
47. W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. D. Madura, R. W. Impey, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-93
48. H. J. C. Berendsen, J. P. M. Postma, W. F. van Gunsteren, A. DiNola, J. R. Haak, J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690.
49. J. Aqvist, J. Phys. Chem. 1990, 94, 8021-8024.
50. S. C. Harvey, R. K. Tan, T. E. Cheatham, III, J. Comput. Chem. 1998, 19, 726-740.
51. R. Chachra, R. C. Rizzo, J. Chem. Theory Comp. 2008, 4, 1526-1540.
52. S. Miyamoto, P. A. Kollman, J. Comput. Chem. 1992, 13, 952-962.
53. G. M. Morris, D. S. Goodsell, R. S. Halliday, R. Huey, W. E. Hart, R. K. Belew, A. J. Olson, J. Comput. Chem. 1998, 19, 1639-1662.
54. T. C. Bruice, Chem. Rev. 2006, 106, 3119-3139.
55. S. K. A. Sharp, B. Honig, J. Phys. Chem. 1994, 98, 1978-1988.
56. A. Brigo, H. Molinaro, Biophys. J. 2003, 85, 159-166.
57. G. Sigalov, P. Onufriev, P. Scheffel, J. Chem. Phys. 2005, 122, 94511-9451.
58. G. Amitai, L. Gaidukov, R. Adani, S. Yishay, G. Yacov, M. Kushnir, S. Teitlboim, M. Lindenbaum, P. Bel, O. Khersonsky, D. S. Tawfik, H. Meshulam, FEBS J. 2006, 273, 1906-1919.
59. S. Vyas, S. Muthukrishnan, J. Kubicki, R. D. McCulla, G. Burdzunski, M. Sliwa, M. S. Platz, C. M. Hadad, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 16796-16804.
60. S. Vyas, H. L. Luk, S. Muthukrishnan, J. Kubicki, M. S. Platz, C. M. Hadad, (unpublished results).
61. X. Hu, X. Jiang, D. E. Lenz, D. M. Cerasoli, A. Wallqvist, Proteins 2009, 75, 486-498.
62. R. D. Gupta, M. Goldsmith, Y. Ashani, Y. Simo, G. Mullokandov, H. Bar, M. Ben-Davis, H. Leader, R. Margalit, I. Silman, D. S. Tawfik, Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 120-125.
63. T. R. Kelly, M. H. Kim, J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 7072-7080.
64. A. Nisonoff, A. R. Shaw, D. Pressman, J. Am. Chem. Soc. 1959, 81, 1418-1423.
65. P. Gettins, D. Givol, R. A. Dwek, Biochem. J. 1978, 173, 713-722.
66. A. E. Reed, R. B. Weinhold, J. Chem. Phys. 1985, 78, 735-746.
67. G. Roos, P. Geerlings, J. Messens, J. Phys. Chem. A 2009, 113, 13465-1347.
68. M. Blum, C. M. Timperley, G. R. Williams, H. Thiermann, F. Worek, Biochem. 2008, 47, 5216-5224.
69. M. Blum, A. Koglin, H. Rüterjans, P. Schoenborn, P. Langan, J. C. H. Chen, Acta Cryst. 2007, F63, 42-4.
70. M. Blum, M. Mustyakimov, H. Rüterjans, K. Kehe, B. P. Schoenborn, P. Langan, J. C. H. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 713-718.
71. F. Ekstrom, C. Akfur, A. Tunemalm, S. Lundberg, Biochemistry 2006, 45, 74-81.
72. D. M. Quinn, Chem. Rev. 1987, 87, 955-979.
73. F. Worek, P. Eyer, L. Szinicz, Arch. Toxicol. 1998, 72, 996-998.
74. C. D. Fleming, C. C. Edwards, S. D. Kirby, D. M. Maxwell, P. M. Potter, D. M. Cerasoli, M. R. Redinbo, Biochemistry 2007, 46, 5063-5071.
75. M. J. Ramos, P. A. Fernandes, Acc. Chem. Res. 2008, 41, 689-698.
76. O. Khersonsky, D. S. Tawfik, J. Biol. Chem. 2006, 281, 7649-7656.