The [NiFe]-hydrogenase of the cyanobacterium synechocystis sp. PCC 6803 works bidirectionally with a bias to H2 production

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 29, 2011, Pages 11308-11319

  McIntosh, Chelsea L ^a   Germer, Frauke ^b   Schulz, Rüdiger ^b   Appel, Jens ^a,b   Jones, Anne K ^a,b  

^a ARIZONA STATE UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF KIEL   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

[NIFE]-HYDROGENASE; ADSORBED ENZYME; AEROBIC CONDITION; ANAEROBIC CONDITIONS; CATALYTIC DIVERSITY; CYANOBACTERIUM SYNECHOCYSTIS; EXPERIMENTAL CONDITIONS; HYDROGEN OXIDATION; HYDROGENASES; IN-VIVO; MAXIMAL RATES; OXIDATIVE INACTIVATION; PRECISE CONTROL; PROTEIN FILMS; PROTON REDUCTION; REDOX POTENTIALS; REDUCING CONDITIONS; REDUCTION POTENTIAL;

CATALYTIC OXIDATION; ENZYME ACTIVITY; HYDROGEN; OXIDATION; OXYGEN; PROTONS; REDOX REACTIONS; REDUCTION;

CATALYST ACTIVITY;

DEUTERIUM; NICKEL IRON HYDROGENASE; OXYGEN; PROTON;

AEROBIC METABOLISM; ALLOCHROMATIUM VINOSUM; ARTICLE; BACTERIAL STRAIN; CATALYSIS; CHEMICAL REACTION; CONTROLLED STUDY; DESULFOVIBRIO FRUCTOSOVORANS; ELECTROCHEMISTRY; ENZYME ACTIVITY; ENZYME INACTIVATION; ENZYME MECHANISM; ENZYME PURIFICATION; ESCHERICHIA COLI; NONHUMAN; OXIDATION; PH; PROTEIN FILM ELECTROCHEMISTRY; SYNECHOCYSTIS;

CATALYTIC DOMAIN; HYDROGEN; HYDROGENASE; MODELS, MOLECULAR; OXIDATION-REDUCTION; OXYGEN; SYNECHOCYSTIS;

EID: 79960588023     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja203376y     Document Type: Article

References (81)

1. Fontecilla-Camps, J. C.; Volbeda, A.; Cavazza, C.; Nicolet, Y. Chem. Rev. 2007, 107, 4273-4303
2. Jones, A. K.; Sillery, E.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. Chem. Commun. 2002, 866-867
3. Vincent, K. A.; Parkin, A.; Armstrong, F. A. Chem. Rev. 2007, 107, 4366-4413
4. Hambourger, M.; Gervaldo, M.; Svedruzic, D.; King, P. W.; Gust, D.; Ghirardi, M.; Moore, A. L.; Moore, T. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2015-2022
5. Reisner, E.; Powell, D. J.; Cavazza, C.; Fontecilla-Camps, J. C.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18457-18466
6. Wait, A. F.; Parkin, A.; Morley, G. M.; dos Santos, L.; Armstrong, F. A. J. Phys. Chem. C 2010, 114, 12003-12009
7. Ihara, M.; Nishihara, H.; Yoon, K. S.; Lenz, O.; Friedrich, B.; Nakamoto, H.; Kojima, K.; Honma, D.; Kamachi, T.; Okura, I. Photochem. Photobiol. 2006, 82, 676-682
8. Krassen, H.; Schwarze, A.; Friedrich, B.; Ataka, K.; Lenz, O.; Heberle, J. ACS Nano 2009, 3, 4055-4061
9. Gust, D.; Moore, T. A.; Moore, A. L. Acc. Chem. Res. 2009, 42, 1890-1898
10. Lubner, C. E.; Grimme, R.; Bryant, D. A.; Golbeck, J. H. Biochemistry 2010, 49, 404-414
11. Lee, H.-S.; Vermaas, W. F. J.; Rittmann, B. E. Trends Biotechnol. 2010, 28, 262-271
12. Houchins, J. P. Biochim. Biophys. Acta 1984, 768, 227-255
13. Happe, T.; Naber, J. D. Eur. J. Biochem. 1993, 214, 475-481
14. Schutz, K.; Happe, T.; Troshina, O.; Lindblad, P.; Leitao, E.; Oliveira, P.; Tamagnini, P. Planta 2004, 218, 350-359
15. Ghirardi, M.; Posewitz, M. C.; Maness, P.-C.; Dubini, A.; Yu, J.; Seibert, M. Annu. Rev. Plant Biol. 2007, 58, 71-91
16. Hemschemeier, A.; Melis, A.; Happe, T. Photosynth. Res. 2009, 102, 523-540
17. Melis, A. Planta 2007, 226, 1075-1086
18. Vincent, K. A.; Parkin, A.; Lenz, O.; Albracht, S. P. J.; Fontecilla-Camps, J. C.; Cammack, R.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 18179-18189
19. Parkin, A.; Cavazza, C.; Fontecilla-Camps, J. C.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16808-16815
20. Goldet, G.; Brandmayr, C.; Stripp, S. T.; Happe, T.; Cavazza, C.; Fontecilla-Camps, J. C.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 14979-14989
21. Silakov, A.; Kamp, C.; Reijerse, E.; Happe, T.; Lubitz, W. Biochemistry 2009, 48, 7780-7786
22. Stripp, S. T.; Goldet, G.; Brandmayr, C.; Sanganas, O.; Vincent, K. A.; Haumann, M.; Armstrong, F. A.; Happe, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17331-17336
23. Shepard, E. M.; McGlynn, S. E.; Bueling, A. L.; Grady-Smith, C. S.; George, S. J.; Winslow, M. A.; Cramer, S. P.; Peters, J. W.; Broderick, J. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 10448-10453
24. Mulder, D. W.; Boyd, E. S.; Sarma, R.; Lange, R. K.; Endrizzi, J. A.; Broderick, J. B.; Peters, J. W. Nature 2010, 465, 248-252
25. Burgdorf, T.; Loescher, S.; Liebisch, P.; van der Linden, E.; Galander, M.; Lendzian, F.; Meyer-Klaucke, W.; Albracht, S. P. J.; Friedrich, B.; Dau, H.; Haumann, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 576-592
26. Goldet, G.; Wait, A. F.; Cracknell, J. A.; Vincent, K. A.; Ludwig, M.; Lenz, O.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11106-11113
27. Cracknell, J. A.; Wait, A. F.; Lenz, O.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 20681-20686
28. Dementin, S. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10156-10164
29. Ludwig, M.; Cracknell, J. A.; Vincent, K. A.; Armstrong, F. A.; Lenz, O. J. Biol. Chem. 2009, 284, 465-477
30. Lukey, M. J.; Parkin, A.; Roessler, M. M.; Murphy, B. J.; Harmer, J.; Palmer, T.; Sargent, F.; Armstrong, F. A. J. Biol. Chem. 2010, 285, 3928-3938
31. Fourmond, V.; Infossi, P.; Giudici-Orticoni, M.; Bertrand, P.; Léger, C. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4848-4857
32. Pandelia, M.; Fourmond, V.; Tron-Infossi, P.; Lojou, E.; Bertrand, P.; Léger, C.; Giudici-Orticoni, M.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6991-7004
33. Liebgott, P.-P.; de Lacey, A. L.; Burlat, B.; Cournac, L.; Richaud, P.; Brugna, M.; Fernandez, V. M.; Guigliarelli, B.; Rousset, M.; Léger, C.; Dementin, S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 986-997
34. Pershad, H. R.; Duff, J. L. C.; Heering, H. A.; Duin, E. C.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. Biochemistry 1999, 38, 8992-8999
35. Léger, C.; Jones, A. K.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. Biochemistry 2002, 41, 15736-15746
36. Jones, A. K.; Lamle, S. E.; Pershad, H. R.; Vincent, K. A.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8505-8514
37. Lamle, S. E.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 14899-14909
38. Parkin, A.; Goldet, G.; Cavazza, C.; Fontecilla-Camps; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13410-13416
39. Léger, C.; Dementin, S.; Bertrand, P.; Rousset, M.; Guigliarelli, B. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 12162-12172
40. Lenz, O.; Ludwig, M.; Schubert, T.; Burstel, I.; Ganskow, S.; Goris, T.; Schwarze, A.; Friedrich, B. Chemphyschem 2010, 11, 1107-1119
41. Vignais, P.; Billoud, B. Chem. Rev. 2007, 107, 4206-4272
42. Appel, J. The physiology and functional genomics of cyanobacterial hydrogenases and approaches towards biohydrgoen production. In Functional Genomics and Evolution of Photosynthetic Systems; Burnap, R. L.; Vermaas, W. F. J., Eds.; Advances in Photosynthesis and Respiration 33; Springer: Berlin, 2011.
43. Ludwig, M.; Schulz-Friedrich, R.; Appel, J. J. Mol. Evol. 2006, 63, 758-768
44. Barz, M.; Beimgraben, C.; Staller, T.; Germer, F.; Opitz, F.; Marquardt, C.; Schwarz, C.; Gutekunst, K.; Vanselow, K. H.; Schmitz, R.; Laroche, J.; Schulz, R.; Appel, J. PLoS One 2011, 5, e13846
45. Appel, J.; Schulz, R. J. Photochem. Photobiol. B 1998, 47, 1-11
46. Appel, J.; Phunpruch, S.; Steinmuller, K.; Schulz, R. Arch. Microbiol. 2000, 173, 333-338
47. Cournac, L.; Mus, F.; Bernard, L.; Guedeney, G.; Vignais, P.; Peltier, G. Int. J. Hydrogen Energ 2002, 27, 1229-1237
48. Cournac, L.; Guedeney, G.; Peltier, G.; Vignais, P. J. Bacteriol. 2004, 186, 1737-1746
49. Gutthann, F.; Egert, M.; Marques, A.; Appel, J. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1767, 161-169
50. Schmitz, O.; Boison, G.; Hilscher, R.; Hundeshagen, B.; Zimmer, W.; Lottspeich, F.; Bothe, H. Eur. J. Biochem. 1995, 233, 266-276
51. Appel, J.; Schulz, R. Biochim. Biophys. Acta 1996, 1298, 141-147
52. Schmitz, O.; Boison, G.; Salzmann, H.; Bothe, H.; Schuetz, K.; Wang, S.-H.; Happe, T. Biochim. Biophys. Acta 2002, 1554, 66-74
53. Löscher, S.; Burgdorf, T.; Zebger, I.; Hildebrandt, P.; Dau, H.; Friedrich, B.; Haumann, M. Biochemistry 2006, 45, 11658-11665
54. van der Linden, E.; Burgdorf, T.; de Lacey, A. L.; Buhrke, T.; Scholte, M.; Fernandez, V. M.; Friedrich, B.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 247-260
55. Lauterbach, L.; Liu, J.; Horch, M.; Hummel, P.; Schwarze, A.; Haumann, M.; Vincent, K. A.; Lenz, O.; Zebger, I. Eur. J. Inorg. Chem. 2011, 7, 1067-1079
56. Vignais, P.; Colbeau, A. Curr. Issues Mol. Biol. 2004, 6, 159-188
57. Germer, F.; Zebger, I.; Saggu, M.; Lendzian, F.; Schulz, R.; Appel, J. J. Biol. Chem. 2009, 284, 36462-36472
58. Serebryakova, L. T.; Medina, M.; Zorin, N. A.; Gogotov, I. N.; Cammack, R. FEBS Lett. 1996, 383, 79-82
59. Bryant, F. O.; Adams, M. W. W. J. Biol. Chem. 1989, 264, 5070-5079
60. Schneider, K.; Cammack, R.; Schlegel, H. G. Eur. J. Biochem. 1984, 142, 75-84
61. Long, M.; Liu, J.; Chen, Z.; Bleijlevens, B.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 62-78
62. Horch, M.; Lauterbach, L.; Saggu, M.; Hildebrandt, P.; Lendzian, F.; Bittl, R.; Lenz, O.; Zebger, I. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 8026-8029
63. Page, C. C.; Moser, C. C.; Chen, X.; Dutton, P. L. Nature 1999, 402, 47-52
64. Léger, C.; Elliott, S. J.; Hoke, K. R.; Jeuken, L. J. C.; Jones, A. K.; Armstrong, F. A. Biochemistry 2003, 42, 8653-8662
65. Léger, C.; Bertrand, P. Chem. Rev. 2008, 108, 2379-2438
66. Armstrong, F. A.; Belsey, N. A.; Cracknell, J. A.; Goldet, G.; Parkin, A.; Reisner, E.; Vincent, K. A.; Wait, A. F. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 36-51
67. Bard, A. J.; Faulkner, L. R., Electrochemical methods. Fundamentals and applications; John Wiley & Sons, Inc.: New York, 2001.
68. Fourmond, V.; Hoke, K. R.; Heering, H. A.; Baffert, C.; Leroux, F.; Bertrand, P.; Léger, C. Bioelectrochemistry 2009, 76, 141-147
69. Armstrong, F. A.; Heering, H. A.; Hirst, J. Chem. Soc. Rev. 1997, 26, 169-179
70. Léger, C.; Jones, A. K.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 13058-13063
71. De Lacey, A. L.; Fernandez, V. M.; Rousset, M.; Cammack, R. Chem. Rev. 2007, 107, 4304-4330
72. Volbeda, A.; Martin, L.; Cavazza, C.; Matho, M.; Faber, B. W.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Garcin, E.; Rousset, M.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 239-249
73. Ogata, H.; Kellers, P.; Lubitz, W. J. Mol. Biol. 2010, 402, 428-444
74. Epping, E. H. G.; Khalili, A.; Thar, R. Limnol. Oceanogr. 1999, 44, 1936-1948
75. Gutierrez-Sanchez, C.; Rudiger, O.; Fernandez, V. M.; de Lacey, A. L.; Marques, M. C.; Pereira, I. A. C. J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 1285-1292
76. Marques, M. C.; Coelho, R.; de Lacey, A. L.; Pereira, I. A. C.; Matias, P. M. J. Mol. Biol. 2010, 396, 893-907
77. Saggu, M.; Zebger, I.; Ludwig, M.; Lenz, O.; Friedrich, B.; Hildebrandt, P.; Lendzian, F. J. Biol. Chem. 2009, 284, 16264-16276
78. Pandelia, M. E.; Nitschke, W.; Infossi, P.; Giudici-Orticoni, M. T.; Bill, E.; Lubitz, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 6097-6102
79. Goris, T.; Wait, A. F.; Saggu, M.; Fritsch, J.; Heidary, N.; Stein, M.; Zebger, I.; Lendzian, F.; Armstrong, F. A.; Friedrich, B.; Lenz, O. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 310-U87
80. Dementin, S.; Belle, V.; Bertrand, P.; Guigliarelli, B.; Adryanczyk-Perrier, G.; De Lacey, A. L.; Fernandez, V. M.; Rousset, M.; Léger, C. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128 (15) 5209-5218
81. Rousset, M.; Montet, Y.; Guigliarelli, B.; Forget, N.; Asso, M.; Bertrand, P.; Fontecilla-Camps, J. C.; Hatchikian, E. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 11625-11630