Modulation of the photocycle of a LOV domain photoreceptor by the hydrogen-bonding network

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 14, 2011, Pages 5346-5356

  Raffelberg, Sarah ^a   Mansurova, Madina ^a   Gärtner, Wolfgang ^a   Losi, Aba ^a,b  

^a MAX PLANCK INSTITUTE FOR CHEMICAL ENERGY CONVERSION   (Germany)

^b UNIVERSITY OF PARMA   (Italy)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ADDUCT FORMATION; ASPARAGINE RESIDUE; BACILLUS SUBTILIS; FLAVIN MONONUCLEOTIDES; FUNCTIONAL RESPONSE; HYDROGEN BONDING NETWORK; HYDROGEN BONDINGS; LOV DOMAINS; LOW ENERGIES; PHOTOCYCLES; PROTEIN RECEPTORS; REVERSIBLE FORMATION; SPECTRAL FEATURE; STRUCTURAL VOLUME; TRIPLET STATE; WILD TYPES;

BACTERIOLOGY; CHROMOPHORES; HYDROGEN; PHOTOACOUSTIC SPECTROSCOPY; PROTEINS; QUANTUM YIELD;

AMINO ACIDS;

AMINO ACID; BACTERIAL PROTEIN; CARBON; CYSTEINE; FLAVINE ADENINE NUCLEOTIDE; HYDROGEN; LOV PROTEIN; NITROGEN; OXYGEN; QUERCETIN; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; BACILLUS SUBTILIS; BLUE LIGHT; CHROMATOPHORE; CONTROLLED STUDY; COVALENT BOND; GENE MUTATION; HYDROGEN BOND; MODULATION; MOLECULAR MECHANICS; NONHUMAN; PHASE TRANSITION; PHOTOACOUSTIC SPECTROSCOPY; PHOTORECEPTOR; PHOTOSENSITIZATION; POLARIZATION; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN MODIFICATION; PROTEIN STRUCTURE; QUANTUM MECHANICS; QUANTUM YIELD; SPECTRAL SENSITIVITY;

BACILLUS SUBTILIS; BACTERIAL PROTEINS; DARKNESS; FLAVIN MONONUCLEOTIDE; HYDROGEN BONDING; KINETICS; LIGHT; MODELS, MOLECULAR; MUTAGENESIS; MUTATION; PHOTOCHEMICAL PROCESSES; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; SPECTRUM ANALYSIS; TEMPERATURE;

EID: 79953678110     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja1097379     Document Type: Article

References (84)

1. Losi, A. Photochem. Photobiol. 2007, 83, 1283-1300
2. Christie, J. M.; Corchnoy, S. B.; Swartz, T. E.; Hokenson, M.; Han, I. S.; Briggs, W. R.; Bogomolni, R. A. Biochemistry 2007, 46, 9310-9319
3. Brosi, R.; Illarionov, B.; Mathes, T.; Fischer, M.; Joshi, M.; Bacher, A.; Hegemann, P.; Bittl, R.; Weber, S.; Schleicher, E. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8935-8944
4. Crosson, S.; Moffat, K. Plant Cell 2002, 14, 1067-1075
5. Fedorov, R.; Schlichting, I.; Hartmann, E.; Domratcheva, T.; Fuhrmann, M.; Hegemann, P. Biophys. J. 2003, 84, 2492-2501
6. Iwata, T.; Nozaki, D.; Tokutomi, S.; Kagawa, T.; Wada, M.; Kandori, H. Biochemistry 2003, 42, 8183-8191
7. Möglich, A.; Moffat, K. J. Mol. Biol. 2007, 373, 112-126
8. Alexandre, M. T. A.; van Grondelle, R.; Hellingwerf, K. J.; Kennis, J. T. M. Biophys. J. 2009, 97, 238-247
9. Christie, J. M. Annu. Rev. Plant Biol. 2007, 58, 21-45
10. Halavaty, A. S.; Moffat, K. Biochemistry 2007, 46, 14001-14009
11. Möglich, A.; Yang, X. J.; Ayers, R. A.; Moffat, K. Annu. Rev. Plant. Phys. 2010, 21-47
12. Möglich, A.; Ayers, R. A.; Moffat, K. Structure 2009, 17, 1282-1294
13. Harper, S. M.; Neil, L. C.; Gardner, K. H. Science 2003, 301, 1541-1544
14. Schwerdtfeger, C.; Linden, H. EMBO J. 2003, 22, 4846-4855
15. Briggs, W. R.; Tseng, T. S.; Cho, H. Y.; Swartz, T. E.; Sullivan, S.; Bogomolni, R. A.; Kaiserli, E.; Christie, J. M. J. Integr. Plant Biol. 2007, 49, 4-10
16. Losi, A.; Gärtner, W. Photochem. Photobiol. Sci. 2008, 7, 1168-1178
17. Krauss, U.; Minh, B. Q.; Losi, A.; Gärtner, W.; Eggert, T.; von Haeseler, A.; Jaeger, K.-E. J. Bacteriol. 2009, 191, 7234-7242
18. Pathak, G.; Ehrenreich, A.; Losi, A.; Streit, W. R.; Gärtner, W. Environ. Microbiol. 2009, 11, 2388-2399
19. Swartz, T. E.; Corchnoy, S. B.; Christie, J. M.; Lewis, J. W.; Szundi, I.; Briggs, W. R.; Bogomolni, R. A. J. Biol. Chem. 2001, 276, 36493-36500
20. Purcell, E. B.; Siegal-Gaskins, D.; Rawling, D. C.; Fiebig, A.; Crosson, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 18241-18246
21. Idnurm, A.; Crosson, S. PLoS Pathogens 2009, 5, e1000470
22. Swartz, T. E.; Corchnoy, S. B.; Christie, J. M.; Lewis, J. W.; Szundi, I.; Briggs, W. R.; Bogomolni, R. A. J. Biol. Chem. 2001, 276, 36493-36500
23. Kottke, T.; Heberle, J.; Hehn, D.; Dick, B.; Hegemann, P. Biophys. J. 2003, 84, 1192-1201
24. Kasahara, M.; Swartz, T. E.; Olney, M. A.; Onodera, A.; Mochizuki, N.; Fukuzawa, H.; Asamizu, E.; Tabata, S.; Kanegae, H.; Takano, M.; Christie, J. M.; Nagatani, A.; Briggs, W. R. Plant Physiol. 2002, 129, 762-773
25. Nakasako, M.; Matsuoka, D.; Zikihara, K.; Tokutomi, S. FEBS Lett. 2005, 579, 1067-1071
26. Kikuchi, S.; Unno, M.; Zikihara, K.; Tokutomi, S.; Yamauchi, S. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 2913-2921
27. Jentzsch, K.; Wirtz, A.; Circolone, F.; Drepper, T.; Losi, A.; Gärtner, W.; Jaeger, K.-E.; Krauss, U. Biochemistry 2009, 48, 10321-10333
28. Alexandre, M. T. A.; Arents, J. C.; van Grondelle, R.; Hellingwerf, K. J.; Kennis, J. T. M. Biochemistry 2007, 46, 3129-3137
29. Zoltowski, B. D.; Vaccaro, B.; Crane, B. R. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 827-834
30. Corchnoy, S. B.; Swartz, T. E.; Lewis, J. W.; Szundi, I.; Briggs, W. R.; Bogomolni, R. A. J. Biol. Chem. 2003, 278, 724-731
31. Alexandre, M. T. A.; Domratcheva, T.; Bonetti, C.; van Wilderen, L. J. G. W.; van Grondelle, R.; Groot, M. L.; Hellingwerf, K. J.; Kennis, J. T. M. Biophys. J. 2009, 97, 227-237
32. Pfeifer, A.; Majerus, T.; Zikihara, K.; Matsuoka, D.; Tokutomi, S.; Heberle, J.; Kottke, T. Biophys. J. 2009, 96, 1462-1470
33. Lanzl, K.; Sanden-Flohe, M. V.; Kutta, R. J.; Dick, B. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 6594-6604
34. Möglich, A.; Moffat, K. Photochem. Photobiol. Sci. 2010, 9, 1286-1300
35. Zoltowski, B. D.; Gardner, K. H. Biochemistry 2011, 50, 4-16
36. Ryu, M. H.; Moskvin, O. V.; Siltberg-Liberles, J.; Gomelsky, M. J. Biol. Chem. 2010, 285, 41501-41508
37. Stierl, M.; Stumpf, P.; Udwari, D.; Gueta, R.; Hagedorn, R.; Losi, A.; Gärtner, W.; Petereit, L.; Efetova, M.; Schwarzel, M.; Oertner, T. G.; Nagel, G.; Hegemann, P. J. Biol. Chem. 2011, 286, 1181-1188
38. Losi, A.; Kottke, T.; Hegemann, P. Biophys. J. 2004, 86, 1051-1060
39. Tang, Y.; Cao, Z.; Livoti, E.; Krauss, U.; Jaeger, K.-E.; Gärtner, W.; Losi, A. Photochem. Photobiol. Sci. 2010, 9, 47-56
40. Mansurova, M.; Scheercousse, P.; Simon, J.; Kluth, M.; Gärtner, W. ChemBioChem 2011, 12, 641-646
41. Climent, T.; Gonzalez-Luque, R.; Merchan, M.; Serrano-Andres, L. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 13584-13590
42. Johansson, L. B.; Davidsson, A.; Lindblom, G.; Naqvi, K. R. Biochemistry 1979, 18, 4249-4253
43. Nozaki, D.; Iwata, T.; Ishikawa, T.; Todo, T.; Tokutomi, S.; Kandori, H. Biochemistry 2004, 43, 8373-8379
44. Iwata, T.; Nozaki, D.; Sato, Y.; Sato, K.; Nishina, Y.; Shiga, K.; Tokutomi, S.; Kandori, H. Biochemistry 2006, 45, 15384-15391
45. Eisenreich, W.; Joshi, M.; Illarionov, B.; Richter, G.; Römisch-Margl, W.; Müller, F.; Bacher, A.; Fischer, M. FEBS J. 2007, 274, 5876-5890
46. Alexandre, M. T. A.; Purcell, E. B.; van Grondelle, R.; Robert, B.; Kennis, J. T. M.; Crosson, S. Biochemistry 2010, 49, 4752-4759
47. Kotaki, A.; Naoi, M.; Yagi, K. J. Biochem. 1970, 68, 287-292
48. Yagi, K.; Ohishi, N.; Nishimoto, K.; Choi, J. D.; Song, P. S. Biochemistry 1980, 19, 1553-1557
49. Salzmann, S.; Silva-Junior, M. R.; Thiel, W.; Marian, C. M. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 15610-15618
50. Nash, A. I.; Ko, W. H.; Harper, S. M.; Gardner, K. H. Biochemistry 2008, 47, 13842-13849
51. Zoltowski, B. D.; Schwerdtfeger, C.; Widom, J.; Loros, J. J.; Bilwes, A. M.; Dunlap, J. C.; Crane, B. R. Science 2007, 316, 1054-1057
52. Buttani, V.; Losi, A.; Eggert, T.; Krauss, U.; Jaeger, K.-E.; Cao, Z.; Gärtner, W. Photochem. Photobiol. Sci. 2007, 6, 41-49
53. Yamamoto, A.; Iwata, T.; Sato, Y.; Matsuoka, D.; Tokutomi, S.; Kandori, H. Biophys. J. 2009, 96, 2771-2778
54. Avila-Perez, M.; Vreede, J.; Tang, Y.; Bende, O.; Losi, A.; Gärtner, W.; Hellingwerf, K. J. Biol. Chem. 2009, 284, 24958-24964
55. Jones, M. A.; Feeney, K. A.; Kelly, S. M.; Christie, J. M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 6405-6414
56. Lapid, C. PrimerX, Automated design of mutagenic primers for site-directed mutagenesis; 2003; http://www.bioinformatics.org/primerx/.
57. Losi, A.; Polverini, E.; Quest, B.; Gärtner, W. Biophys. J. 2002, 82, 2627-2634
58. Losi, A.; Wegener, A. A.; Engelhard, M.; Gärtner, W.; Braslavsky, S. E. Biophys. J. 2000, 78, 2581-2589
59. Losi, A.; Quest, B.; Gärtner, W. Photochem. Photobiol. Sci. 2003, 2, 759-766
60. Rudzki, J. E.; Goodman, J. L.; Peters, K. S. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 7849-7854
61. Abbruzzetti, S.; Viappiani, C.; Murgida, D. H.; Erra-Balsells, R.; Bilmes, G. M. Chem. Phys. Lett. 1999, 304, 167-172
62. Braslavsky, S. E.; Heibel, G. E. Chem. Rev. 1992, 92, 1381-1410
63. Rudzki-Small, J.; Libertini, L. J.; Small, E. W. Biophys. Chem. 1992, 41, 29-48
64. Malkin, S.; Churio, M. S.; Shochat, S.; Braslavsky, S. E. J. Photochem. Photobiol. B: Biol. 1994, 23, 79-85
65. Losi, A.; Braslavsky, S. E. Phys. Chem. Chem. Phys. 2003, 5, 2739-2750
66. Gauden, M.; Crosson, S.; van Stokkum, I. H. M.; van Grondelle, R.; Moffat, K.; Kennis, J. T. M. Low-temperature and time-resolved spectroscopic characterization of the LOV2 domain of Avena sativa phototropin. In Femtosecond Laser Applications in Biology; Avrilleir, S.; Tualle, J. M., Eds.; SPIE: Bellingham, WA, 2004; pp 97 - 104. (Pubitemid 40108650)
67. Van den Berg, P. W.; Widengren, J.; Hink, M. A.; Rigler, R.; Visser, A. G. Spectrochim. Acta A 2001, 57, 2135-2144
68. Zirak, P.; Penzkofer, A.; Mathes, T.; Hegemann, P. Chem. Phys. 2009, 358, 111-122
69. Salomon, M.; Christie, J. M.; Knieb, E.; Lempert, U.; Briggs, W. R. Biochemistry 2000, 39, 9401-9410
70. Philip, A. F.; Nome, R. A.; Papadantonakis, G. A.; Scherer, N. F.; Hoff, W. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 5821-5826
71. Winzor, D. J.; Jackson, C. M. J. Mol. Recognit. 2006, 19, 389-407
72. Harper, S. M.; Christie, J. M.; Gardner, K. H. Biochemistry 2004, 43, 16184-16192
73. Crosson, S.; Rajagopal, S.; Moffat, K. Biochemistry 2003, 42, 2-10
74. Freddolino, P. L.; Dittrich, M.; Schulten, K. Biophys. J. 2006, 91, 3630-3639
75. Corchnoy, S. B.; Swartz, T. E.; Szundi, I.; Lewis, J. W.; Briggs, W. R.; Bogomolni, R. A. Biophys. J. 2003, 84, 398A
76. Schleicher, E.; Kowalczyk, R. M.; Kay, C. W. M.; Hegemann, P.; Bacher, A.; Fischer, M.; Bittl, R.; Richter, G.; Weber, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 11067-11076
77. Bonetti, C.; Stierl, M.; Mathes, T.; van Stokkum, I. H. M.; Mullen, K. M.; Cohen-Stuart, T. A.; van Grondelle, R.; Hegemann, P.; Kennis, J. T. M. Biochemistry 2009, 48, 11458-11469
78. Bauer, C.; Rabl, C. R.; Heberle, J.; Kottke, T. Photochem. Photobiol. 2011, DOI: 10.1111/j.1751-1097.2011.00901.x
79. Nagahama, T.; Suzuki, T.; Yoshikawa, S.; Iseki, M. Neurosci. Res. 2007, 59, 81-88
80. Strickland, D.; Moffat, K.; Sosnick, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 10709-10714
81. Wu, Y. I.; Frey, D.; Lungu, O. I.; Jaehrig, A.; Schlichting, I.; Kuhlman, B.; Hahn, K. M. Nature 2009, 461, 104-108
82. Möglich, A.; Ayers, R. A.; Moffat, K. J. Mol. Biol. 2009, 385, 1433-1444
83. Arents, J. C.; Perez, M. A.; Hendriks, J.; Hellingwerf, K. J. FEBS Lett. 2011, 585, 167-172
84. Purcell, E. B.; McDonald, C. A.; Palfey, B. A.; Crosson, S. Biochemistry 2010, 49, 6761-6770