Comprehensive and cost-effective NMR spectroscopy of methyl groups in large proteins

Journal of the American Chemical Society

Volumn 132, Issue 9, 2010, Pages 2952-2960

  Otten, Renee ^a   Chu, Byron ^b   Krewulak, Karla D ^b   Vogel, Hans J ^b   Mulder, Frans A A ^a  

^a UNIVERSITY OF GRONINGEN   (Netherlands)

^b UNIVERSITY OF CALGARY   (Canada)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ALANINE RESIDUES; BINDING PROTEINS; D-GLUCOSE; DEUTERATIONS; HIGH SENSITIVITY; IS COSTS; ISOTOPIC ENRICHMENT; LABELING SCHEME; LEUCINE RESIDUES; MAGNETIZATION TRANSFER; METHYL GROUP; NMR SPECTROSCOPY; PEAK INTENSITY; PROTEIN SAMPLES; PROTEIN STRUCTURES; RESONANCE ASSIGNMENTS; SIDE CHAINS; SPECTROSCOPIC INVESTIGATIONS;

AMINO ACIDS; COST EFFECTIVENESS; DEUTERIUM; GLUCOSE; HYDROCARBONS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; ORGANIC ACIDS; PHOSPHATASES;

PROTEINS;

ALANINE; AMINO ACID; BINDING PROTEIN; CARBON 13; DEUTERIUM OXIDE; GLUCOSE; HYDROGEN; ISOLEUCINE; LEUCINE; METHYL GROUP; PERIPLASMIC BINDING PROTEIN; THREONINE; VALINE;

AMINO ACID SEQUENCE; ARTICLE; CONTROLLED STUDY; COST EFFECTIVENESS ANALYSIS; DEGENERATION; ISOTOPE LABELING; MOLECULAR DYNAMICS; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN STRUCTURE; PROTON TRANSPORT; STEREOSPECIFICITY;

ALANINE; ESCHERICHIA COLI PROTEINS; ISOLEUCINE; LEUCINE; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MEMBRANE TRANSPORT PROTEINS; PERIPLASMIC PROTEINS; REFERENCE STANDARDS; THREONINE; VALINE;

EID: 77949411905     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja907706a     Document Type: Article

References (82)

1. Janin, J.; Miller, S.; Chothia, C. J. Mol. Biol. 1988, 204, 155-164.
2. Gardner, K. H.; Rosen, M. K.; Kay, L. E. Biochemistry 1997, 36, 1389-1401.
3. Tugarinov, V.; Kay, L. E. ChemBioChem 2005, 6, 1567-1577.
4. Mulder, F. A. A.; Mittermaier, A.; Hon, B.; Dahlquist, F. W.; Kay, L. E. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 932-935.
5. Mittermaier, A.; Kay, L. E. Science 2006, 312, 224-228.
6. Brath, U.; Akke, M.; Yang, D. W.; Kay, L. E.; Mulder, F. A. A. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 5718-5727.
7. Sprangers, R.; Kay, L. E. Nature 2007, 445, 618-622.
8. Hajduk, P. J.; Augeri, D. J.; Mack, J.; Mendoza, R.; Yang, J. G.; Betz, S. F.; Fesik, S. W. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7898-7904.
9. Frederick, K. K.; Kranz, J. K.; Wand, A. J. Biochemistry 2006, 45, 9841-9848.
10. Kay, L. E.; Muhandiram, D. R.; Farrow, N. A.; Aubin, Y.; Forman- Kay, J. D. Biochemistry 1996, 35, 361-368.
11. Kay, L. E.; Bull, T. E.; Nicholson, L. K.; Griesinger, C.; Schwalbe, H.; Bax, A.; Torchia, D. A. J. Magn. Reson. 1992, 100, 538-558.
12. Pervushin, K.; Riek, R.; Wider, G.; Wüthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1997, 94, 12366-12371.
13. (a) Tugarinov, V.; Hwang, P. M.; Ollerenshaw, J. E.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10420-10428.
14. (b) Tugarinov, V.; Sprangers, R.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4921-4925.
15. (c) Ollerenshaw, J. E.; Tugarinov, V.; Skrynnikov, N. R.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2005, 33, 25-41.
16. Gardner, K. H.; Kay, L. E. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1998, 27, 357-406.
17. LeMaster, D. M.; Richards, F. M. Biochemistry 1988, 27, 142-150.
18. Grzesiek, S.; Anglister, J.; Ren, H.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 4369-4370.
19. Tugarinov, V.; Muhandiram, R.; Ayed, A.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10025-10035.
20. (a) Fernández, C.; Hilty, C.; Bonjour, S.; Adeishvili, K.; Pervushin, K.; Wüthrich, K. FEBS Lett. 2001, 504, 173-178.
21. (b) Fernández, C.; Adeishvili, K.; Wüthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 2358-2363.
22. Arora, A.; Abildgaard, F.; Bushweller, J. H.; Tamm, L. K. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 334-338.
23. Hwang, P. M.; Choy, W. Y.; Lo, E. I.; Chen, L.; Forman-Kay, J. D.; Raetz, C. R. H.; Privé, G. G.; Bishop, R. E.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 13560-13565.
24. Mulder, F. A. A.; Ayed, A.; Yang, D. W.; Arrowsmith, C. H.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2000, 18, 173-176.
25. Kreishman-Deitrick, M.; Egile, C.; Hoyt, D. W.; Ford, J. J.; Li, R.; Rosen, M. K. Biochemistry 2003, 42, 8579-8586.
26. Sprangers, R.; Gribun, A.; Hwang, P. M.; Houry, W. A.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 16678-16683.
27. Crespi, H. L.; Rosenberg, R. M.; Katz, J. J. Science 1968, 161, 795-796.
28. Markley, J. L.; Putter, I.; Jardetzky, O. Science 1968, 161, 1249-1251.
29. Kalbitzer, H. R.; Leberman, R.; Wittinghofer, A. FEBS Lett. 1985, 180, 40-42.
30. Kainosho, M.; Torizawa, T.; Iwashita, Y.; Terauchi, T.; Ono, A. M.; Güntert, P. Nature 2006, 440, 52-57.
31. (a) Nietlispach, D.; Clowes, R. T.; Broadhurst, R. W.; Ito, Y.; Keeler, J.; Kelly, M.; Ashurst, J.; Oschkinat, H.; Domaille, P. J.; Laue, E. D. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 407-415.
32. (b) Smith, B. O.; Ito, Y.; Raine, A.; Teichmann, S.; Ben-Tovim, L.; Nietlispach, D.; Broadhurst, R. W.; Terada, T.; Kelly, M.; Oschkinat, H.; Shibata, T.; Yokoyama, S.; Laue, E. D. J. Biomol. NMR 1996, 8, 360-368.
33. (a) Zhou, M. M.; Ravichandran, K. S.; Olenjniczak, E. T.; Petros, A. M.; Meadows, R. P.; Sattler, M.; Harlan, J. E.; Wade, W. S.; Burakoff, S. J.; Fesik, S. W. Nature 1995, 378, 584-592.
34. (b) Sattler, M.; Liang, H.; Nettesheim, D.; Meadows, R. P.; Harlan, J. E.; Eberstadt, M.; Yoon, H. S.; Shuker, S. B.; Chang, B. S.; Minn, A. J.; Thompson, C. B.; Fesik, S. W. Science 1997, 275, 983-986.
35. Muchmore, S. W.; Sattler, M.; Liang, H.; Meadows, R. P.; Harlan, J. E.; Yoon, H. S.; Nettesheim, D.; Chang, B. S.; Thompson, C. B.; Wong, S. L.; Ng, S. C.; Fesik, S. W. Nature 1996, 381, 335-341.
36. Venters, R. A.; Calderone, T. L.; Spicer, L. D.; Fierke, C. A. Biochemistry 1991, 30, 4491-4494.
37. Rosen, M. K.; Gardner, K. H.; Willis, R. C.; Parris, W. E.; Pawson, T.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 1996, 263, 627-636.
38. Lee, A. L.; Urbauer, J. L.; Wand, A. J. J. Biomol. NMR 1997, 9, 437-440.
39. Shekhtman, A.; Ghose, R.; Goger, M.; Cowburn, D. FEBS Lett. 2002, 524, 177-182.
40. Gardner, K. H.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 7599-7600.
41. Goto, N. K.; Gardner, K. H.; Mueller, G. A.; Willis, R. C.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 1999, 13, 369-374.
42. Gelis, I.; Bonvin, A. M. J. J.; Keramisanou, D.; Koukaki, M.; Gouridis, G.; Karamanou, S.; Economou, A.; Kalodimos, C. G. Cell 2007, 131, 756-769.
43. (a) Isaacson, R. L.; Simpson, P. J.; Liu, M.; Cota, E.; Zhang, X.; Freemont, P.; Matthews, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15428-15429.
44. (b) Ayala, I.; Sounier, R.; Usé, N.; Gans, P.; Boisbouvier, J. J. Biomol. NMR 2009, 43, 111-119.
45. Tugarinov, V.; Kanelis, V.; Kay, L. E. Nat. Protoc. 2006, 1, 749-754.
46. Sprencel, C.; Cao, Z. H.; Qi, Z. B.; Scott, D. C.; Montague, M. A.; Ivanoff, N.; Xu, J. D.; Raymond, K. M.; Newton, S. M. C.; Klebba, P. E. J. Bacteriol. 2000, 182, 5359-5364.
47. Elkins, M. F.; Earhart, C. F. J. Bacteriol. 1989, 171, 5443-5451.
48. Neri, D.; Szyperski, T.; Otting, G.; Senn, H.; Wüthrich, K. Biochem- istry 1989, 28, 7510-7516.
49. Muhandiram, D. R.; Yamazaki, T.; Sykes, B. D.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 11536-11544.
50. Shaka, A. J.; Lee, C. J.; Pines, A. J. Magn. Reson. 1988, 77, 274-293.
51. Cavanagh, J.; Rance, M. J. Magn. Reson. 1990, 88, 72-85.
52. Kay, L. E.; Keifer, P.; Saarinen, T. J. Am. Chem. Soc. 2002, 114, 10663-10665.
53. Geen, H.; Freeman, R. J. Magn. Reson. 1991, 93, 93-141.
54. Shaka, A. J.; Barker, P. B.; Freeman, R. J. Magn. Reson. 1985, 64, 547-552.
55. McCoy, M. A.; Mueller, L. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 2108-2112.
56. Shaka, A. J.; Keeler, J.; Frenkiel, T.; Freeman, R. J. Magn. Reson. 1983, 52, 335-338.
57. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277-293.
58. Goddard, T. D.; Kneller, D. G. Sparky 3; University of California: San Francisco, 2003.
59. Zhu, G.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1990, 90, 405-410.
60. Zhu, G.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1992, 98, 192-199.
61. Yang, D. W.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2571-2575.
62. Gottschalk, G. Bacterial Metabolism, 2nd ed.; Springer: New York, 1986.
63. (a) Vuister, G. W.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1992, 98, 428-435.
64. (b) Santoro, J.; King, G. C. J. Magn. Reson. 1992, 97, 202-207.
65. Uhrín, D.; Uhrínová, S.; Leadbeater, C.; Nairn, J.; Price, N. C.; Barlow, P. N. J. Magn. Reson. 2000, 142, 288-293.
66. Kay, L. E.; Torchia, D. A. J. Magn. Reson. 1991, 95, 536-547.
67. Ishima, R.; Louis, J. M.; Torchia, D. A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11589-11590.
68. (a) Gardner, K. H.; Konrat, R.; Rosen, M. K.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 1996, 8, 351-356.
69. (b) Farmer, B. T.; Venters, R. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 4187-4188.
70. Gardner, K. H.; Zhang, X. C.; Gehring, K.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 11738-11748.
71. Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5701-5706.
72. Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13868-13878.
73. (a) Sheppard, D.; Guo, C. Y.; Tugarinov, V. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 1364-1365.
74. (b) Sheppard, D.; Guo, C. Y.; Tugarinov, V. J. Biomol. NMR 2009, 43, 229-238.
75. Xu, Y. Q.; Zheng, Y.; Fan, J. S.; Yang, D. W. Nat. Methods 2006, 3, 931-937.
76. Yang, D. W.; Zheng, Y.; Liu, D. J.; Wyss, D. F. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3710-3711.
77. Würtz, P.; Hellman, M.; Tossavainen, H.; Permi, P. J. Biomol. NMR 2006, 36, 12-26.
78. Guo, C.; Tugarinov, V. J. Biomol. NMR 2009, 46, 127-133.
79. Krewulak, K. D.; Vogel, H. J. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1778, 1781-1804.
80. Mulder, F. A. A.; Schipper, D.; Bott, R.; Boelens, R. J. Mol. Biol. 1999, 292, 111-123.
81. Bax, A.; Max, D.; Zax, D. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 6923-6925.
82. Sibille, N.; Bersch, B.; Coves, J.; Blackledge, M.; Brutscher, B. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14616-14625.