Discrimination of healthy and neoplastic human colon tissues by ex vivo HR-MAS NMR spectroscopy and chemometric analyses

Journal of Proteome Research

Volumn 8, Issue 4, 2009, Pages 1859-1869

  Righi, Valeria ^a,b   Durante, Caterina ^b   Cocchi, Marina ^b   Calabrese, Carlo ^a   Febo, Giulio Di ^a   Lecce, Ferdinando ^a   Pisi, Annamaria ^a   Tugnoli, Vitaliano ^a   Mucci, Adele ^b   Schenetti, Luisa ^b  

^a UNIVERSITY OF BOLOGNA   (Italy)

^b UNIVERSITY OF MODENA AND REGGIO EMILIA   (Italy)

Author keywords

Biochemical markers; Cancer colorectal; Ex vivo high resolution magic angle spinning NMR spectroscopy; Healthy colorectal; Partial least squares discriminant analysis; Principal component analysis

Indexed keywords

ACETIC ACID; ALANINE; ARGININE; ASPARAGINE; ASPARTIC ACID; CREATINE; ETHANOLAMINE; FATTY ACID; GLUTAMIC ACID; GLUTAMINE; ISOLEUCINE; LACTIC ACID; LEUCINE; LIPID; LYSINE; METHIONINE; PHENYLALANINE; POLYOL; PROLINE; SUGAR; TAURINE; THREONINE; TUMOR MARKER; TYROSINE; VALINE;

ADENOCARCINOMA; ADULT; AGED; ARTICLE; BIOCHEMISTRY; CANCER TISSUE; CARBON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; CHEMOMETRIC ANALYSIS; CLINICAL ARTICLE; CLINICAL EVALUATION; COLORECTAL CANCER; CONTROLLED STUDY; DIAGNOSTIC ACCURACY; EX VIVO STUDY; FEMALE; HIGH RESOLUTION MAGIC ANGLE SPINNING; HISTOPATHOLOGY; HUMAN; HUMAN TISSUE; MALE; MULTIVARIATE ANALYSIS; NON INVASIVE PROCEDURE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PRINCIPAL COMPONENT ANALYSIS; PRIORITY JOURNAL; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; TUMOR BIOPSY;

AGED; COLON; COLONIC NEOPLASMS; FEMALE; HUMANS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MALE; METABOLOME; MIDDLE AGED; TUMOR MARKERS, BIOLOGICAL;

EID: 65249160227     PISSN: 15353893     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/pr801094b     Document Type: Article

References (77)

1. Schulmann, K.; Reiser, M.; Schmiegel, W. Best Pract. Res. Clin. Gastroenterol. 2002, 16, 91-114.
2. Pignone, M.; Rich, M.; Teutch, S. M.; Berg, A. O.; Lohr, K. N. Ann. Intern. Med. 2002, 137, 132-141.
3. Smith, R. A.; Cokkinides, V.; von Eschenbach, A. C.; Levin, B.; Cohen, C.; Runowicz, C. D.; Sender, S.; Saslow, D.; Eyre, H. J. CA Cancer J. Clin. 2002, 52, 8-22.
4. Ransohoff, D. F.; Sandler, R. S. N. Engl. J. Med 2002, 346, 40-44.
5. Hartmann, D.; Bassler, B.; Schilling, D.; Adamek, H. E.; Jakobs, R.; Pfeifer, B.; Eickhoff, A.; Zindel, C.; Riemann, J. F.; Layer, G. Radiology 2006, 238, 143-149.
6. Kuehle, C. A.; Langhorst, J.; Ladd, S. C.; Zoepf, T.; Nuefer, M.; Grabellus, F.; Barkhausen, J.; Gerken, G.; Lauenstein, T. C. Gut 2007, 56, 1079-1085.
7. Nuclear Magnetic Resonance Spectroscopy in the Study of Neoplastic Tissue; Tosi, M. R., Tugnoli, V., Eds.; Nova Science Publishers, Inc.: New York, 2005.
8. Gillies, R. J.; Morse, D. L. Annu. Rew. Biomed. Eng. 2005, 7, 287326.
9. Kwock, L.; Smith, J. K.; Castillo, M.; Ewend, M. G.; Collichio, F.; Morris, D. E.; Bouldin, T. W.; Cush, S. Lancet Oncol. 2006, 7, 859868.
10. Dzik-Jurasz, A. S.; Murphy, P. S.; George, M.; Prock, T.; Collins, D. J.; Swift, I.; Leach, M. O.; Rowland, I. J. Magn. Reson. Med. 2002, 47, 809-811.
11. Cheng, L. L.; Chang, I.-W.; Louis, D. N.; Gonzalez, R. G. Cancer Res. 1998, 58, 1825-1832.
12. Barton, S. J.; Howe, F. A.; Tomlins, A. M.; Cudlip, S. A.; Nicholson, J. K.; Bell, B. A.; Griffiths, J. R. MAGMA 1999, 8, 121-128.
13. Cheng, L. L.; Anthony, D. C.; Comite, A. R.; Black, P. M.; Tzika, A. A.; Gonzalez, R. G. Neuro-Oncology 2000, 2, 87-95.
14. Tzika, A. A.; Cheng, L. L.; Goumnerovan, L.; Madsen, J. R.; Zurakowski, D.; Astrakas, L. G.; Zarifi, M. K.; Scott, R. M.; Anthony, D. C.; Gonzalez, R. G.; Black, P. M. J. Neurosurg. 2002, 96, 10231031.
15. Sitter, B.; Autti, T.; Tyynela, J.; Sonnewald, U.; Bathen, T. F.; Puranen, J.; Santavuori, P.; Haltia, M. J.; Paetau, A.; Polvikoski, T.; Gribbestad, I. S.; Hakkinen, A. M. J. Neurosci. Res. 2004, 77, 762769.
16. Martinez-Brisbal, M. C.; Marti-Bonmati, L.; Piquer, R. J.; Revert, A.; Ferrer, P.; Llacer, J. L.; Piotto, M.; Assemat, O.; Celda, B. NMR Biomed. 2004, 17, 191-205.
17. Tugnoli, V.; Schenetti, L.; Mucci, A.; Nocetti, L.; Toraci, C.; Mavilla, L.; Basso, G.; Rovati, R.; Tavani, F.; Zunarelli, E.; Righi, V.; Tosi, M. R. Int. J. Mol. Med. 2005, 16, 301-307.
18. Tugnoli, V.; Schenetti, L.; Mucci, A.; Parenti, F.; Cagnoli, R.; Righi, V.; Trinchero, A.; Nocetti, L.; Toraci, C.; Mavilla, L.; Trentini, G.; Zunarelli, E.; Tosi, M. R. Int. J. Mol. Med. 2006, 18, 859-869.
19. Sjøbakk, E.; Johansen, T.; Bathen, R.; Sonnewald, T. F.; Juul, R.; Torp, S. H.; Lundgren, S.; Gribbestad, I. S. NMR Biomed. 2008, 21, 175-185.
20. Sitter, B.; Sonnewald, U.; Spraul, M.; Fjosne, H. E.; Gribbestad, I. S. NMR Biomed. 2002, 15, 327-337.
21. Bathen, T. F.; Jensen, L. R.; Sitter, B.; Fjosne, H. E.; Halgunset, J.; Axelson, D. E.; Gribbestad, I. S.; Lundgren, S. Breast Cancer Res. Treat. 2007, 104, 181-189.
22. Sitter, B.; Lundgren, S.; Bathen, T. F.; Halgunset, J.; Fjosne, H. E.; Gribbestad, I. S. NMR Biomed. 2006, 19, 30-40.
23. Celda, B.; Monleon, D.; Martinez-Bisbal, M. C.; Esteve, V.; Mar- tinez-Granados, B.; Pinero, E.; Ferrer, R.; Piquer, J.; Marti-Bonmati, L.; Cervera, J. Adv. Exp. Med. Biol. 2006, 587, 285-302.
24. Swanson, M. G.; Vigneron, D. B.; Tabatabai, Z. L.; Males, R. G.; Schmitt, L.; Carroll, P. R.; James, J. K.; Hurd, R. E.; Kurhanewicz, J. Magn. Reson. Med. 2003, 50, 944-954.
25. Swanson, M. G.; Keshari, K. R.; Tabatabai, Z. L.; Simko, J. P.; Shinohara, K.; Carroll, P. R.; Zektzer, A. S.; Kurhanewicz, J. Magn. Reson. Med. 2008, 60, 33-40.
26. Righi, V.; Mucci, A.; Schenetti, L.; Tosi, M. R.; Grigioni, W. F.; Corti, B.; Bertaccini, A.; Franceschelli, A.; Sanguedolce, F.; Schiavina, R.; Martorana, G.; Tugnoli, V. Anticancer Res. 2007, 27, 3195-3204.
27. Garrod, S.; Humpfer, E.; Spraul, M.; Connor, S. C.; Polley, S.; Connelly, J.; Lindon, J. C.; Nicholson, J. K.; Holmes, E. Magn. Reson. Med. 1999, 41, 1108-1118.
28. Tate, A. R.; Foxall, P. J.; Holmes, E.; Moka, D.; Spraul, M.; Nicholson, J. K.; Lindon, J. C. NMR Biomed. 2000, 13, 64-71.
29. Sitter, B.; Bathen, T.; Hagen, B.; Arentz, C.; Skjeldestad, F. E.; Gribbestad, I. S. MAGMA 2004, 16, 174-181.
30. Lyng, H.; Sitter, B.; Bathen, T. F.; Jensen, L. R.; Sundfor, K.; Kristensen, G. B.; Gribbestad, I. S. BMC Cancer 2007, 17, 7-11.
31. Barba, I.; Jaimez-Auguets, E.; Rodriguez-Sinovas, A.; Garcia- Dorado, D. MAGMA 2007, 20, 265-271.
32. Tugnoli, V.; Mucci, A.; Schenetti, L.; Calabrese, C.; Di Febo, G.; Rossi, M. C.; Tosi, M. R. Int. J. Mol. Med. 2004, 14, 1065-1071.
33. Tugnoli, V.; Mucci, A.; Schenetti, L.; Righi, V.; Calabrese, C.; Fabbri, A.; Di Febo, G.; Tosi, M. R. Oncol. Rep. 2006, 16, 543-553.
34. Calabrese, C.; Pisi, A.; Di Febo, G.; Liguori, G.; Filippini, G.; Cervellera, M.; Righi, V.; Lucchi, P.; Mucci, A.; Schenetti, L.; Tonini, V.; Tosi, M. R.; Tugnoli, V. Cancer Epidemiol., Biomarkers Prev. 2008, 17, 1386-1395.
35. Seierstad, T.; R0e, K.; Sitter, B.; Halgunset, J.; Flatmark, K.; Ree, A. H.; Rune Olsen, D.; Gribbestad, I. S.; Bathen, T. F. Mol. Cancer 2008, 7, 33.
36. Wang, Y.; Holmes, E.; Comelli, E. M.; Fotopoulos, G.; Dorta, G.; Tang, H.; Rantalainen, M. J.; Lindon, J. C.; Corthésy-Theulaz, I. E.; Fay, L. B.; Kochhar, S.; Nicholson, J. K. J. Proteome Res. 2007, 6, 3944-3951.
37. Wang, Y.; Cloarec, O.; Tang, H.; Lindon, J. C.; Holmes, E.; Kochhar, S.; Nicholson, J. K. Anal. Chem. 2008, 80, 1058-1066.
38. Lindon, J. C.; Holmes, E.; Nicholson, J. K. Prog. NMR Spectrosc. 2001, 39, 1-40.
39. Cloarec, O.; Dumas, M. E.; Graig, A.; Barton, R. H.; Trygg, J.; Hudson, J.; Blancher, C.; Gauguier, D.; Lindon, J. C.; Holmes, H.; Nicholson, J. K. Anal. Chem. 2005, 77, 1282-1289.
40. Trygg, J.; Holmes, E.; Lundstedt, T. J. Proteome Res. 2007, 6, 469479.
41. Craig, A.; Cloarec, O.; Holmes, E.; Nicholson, J. K.; Lindon, J. C. Anal. Chem. 2006, 78, 2262-2267.
42. van der Berg, R. A.; Hoefsloot, H. C. J.; Westerhuis, J. A.; Smilde, A. K.; van der Werf, M. J. BMC Genomics 2006, 7, 142-156.
43. Cloarec, O.; Dumas, M. E.; Trygg, J.; Craig, A.; Barton, R. H.; Lindon, J. C.; Nicholson, J. K.; Holmes, H. Anal. Chem. 2005, 77, 517-526.
44. Maher, A. D.; Crockford, D.; Toft, H.; Malmodin, D.; Faber, J. H.; McCarthy, M. I.; Barrett, A.; Allen, M.; Walker, M.; Holmes, E.; Lindon, J. C.; Nicholson, J. K. Anal. Chem. 2008, 80 (19), 73547362.
45. Wold, S.; Esbensen, K. M.; Geladi, P. Chemom. Intel. Lab. Syst. 1987, 2, 37-52.
46. Barker, M.; Rayens, W. J. Chemom. 2003, 17, 166-173.
47. Schenetti, L.; Mucci, A.; Parenti, F.; Cagnoli, R.; Righi, V.; Tosi, M. R.; Tugnoli, V. Concepts Magn. Reson., Part A 2006, 28A, 430443.
48. Bax, A. J. Magn. Reson. 1985, 65, 142-145.
49. Meiboom, S.; Gill, D. Rev. Sci. Instrum. 1958, 20, 688-691.
50. Wu, D.; Chen, A.; Johnson, C. S., Jr. J. Magn. Reson., Ser. A 1995, 115, 260-264.
51. Jeener, J. Ampere International Summer School II; Basko Polje: Yugoslavia, 1971.
52. Aue, W. P.; Bartholdi, E.; Ernst, R. R. J. Chem. Phys. 1976, 64, 22292246.
53. Braunschweiler, L.; Ernst, R. R. J. Magn. Reson. 1983, 53, 521-528.
54. Bax, A.; Davis, D. G. J. Magn. Reson. 1985, 65, 355-360.
55. Bodenhausen, G.; Ruben, D. J. Chem. Phys. Lett. 1980, 69, 185189.
56. Wold, S.; Johansson, E.; Cocchi, M. 3D QSAR in Drug Design: Theory, Methods, And Applications; Kubinyi, H., Ed.; ESCOM Science Publischer: Leiden, 1993; p 523.
57. Fan, T. W. M. Prog. NMR. Spectrosc. 1996, 28, 161-219.
58. Wishart, D. S.; Tzur, D.; Knox, C.; Eisner, R.; ChiGuo, A.; Young, N.; Cheng, D.; Jewell, K.; Arndt, D.; Sawhney, S.; Fung, C.; Nikolai, L.; Lewis, M.; Coutouly, M.-A.; Forsythe, I.; Tang, P.; Shrivastava, S.; Jeroncic, K.; Stothard, P.; Amegbey, G.; Block, D.; Hau, D. D.; Wagner, J.; Miniaci, J.; Clements, M.; Gebremedhin, M.; Guo, N.; Zhang, Y.; Duggan, G. E.; MacInnis, G. D.; Weljie, A. M.; Dowla- tabadi, R.; Bamforth, F.; Clive, D.; Greiner, R.; Li, L.; Marrie, T.; Sykes, B. D.; Vogel, H. J.; Querengesser, L. Nucleic Acids Res. 2007, 35 (Database issue), D521-D526.
59. Bro, R.; Kjeldahl, K.; Smilde, A. K.; Kiers, H. A. L. Anal. Bioanal. Chem. 2008, 390, 1241-1251.
60. Wise, B. M.; Gallagher, N. B.; Bro, R.; Shaver J. M.; Windig, W.; Koch, R. S. PLS-Toolbox 4.1 for use with MATLAB; Software, Eigenvector Research, Inc.: Wenatchee, WA, 2007.
61. Moreno, A.; Rey, M.; Montane, J. M.; Alonso, J.; Arus, C. NMR Biomed. 1993, 6, 111-118.
62. Galons, J. P.; Fantini, J.; Vion-Dury, J.; Cozzone, P. J.; Canioni, P. Biochimie 1989, 71, 949-961.
63. Bouckenooghe, T.; Remacle, C.; Reusens, B. Curr. Opin. Clin. Nutr. Metab. Care 2006, 9, 728-733.
64. Vucenik, I.; Shamsuddin, A. M. Nutr. Cancer 2006, 55, 109-125.
65. Moreno, A.; Arus, C. NMR Biomed. 1996, 8, 33-45.
66. Budohoski, L.; Challis, R. A. J.; Newsholme, E. A. Biochem. J. 1982, 206, 169-172.
67. Waters, N. J.; Garrod, S.; Farrant, R. D.; Haselden, J. N.; Connor, S. C.; Connelly, J.; Lindon, J. C.; Holmes, E.; Nicholson, J. K. Anal. Biochem. 2000, 282, 16-23.
68. Preul, M. C.; Caramanos, Z.; Collins, D. L.; Villemure, J. G.; Leblanc, R.; Olivier, A.; Pokrupa, R.; Arnold, D. L. Nat. Med. 1996, 2, 323325.
69. Terpstra, M.; Gruetter, R.; High, W. B.; Mescher, M.; DelaBarre, L.; Merkle, H.; Garwood, M. Cancer Res. 1998, 58, 5083-5088.
70. Koukourakis, M. I.; Giatromanolaki, A.; Harris, A. L.; Sivridis, E. Cancer Res. 2006, 66, 332-337.
71. Podo, F. NMR Biomed. 1999, 12, 413-439.
72. Aboyage, E. O.; Bujwalla, Z. M. Cancer Res. 1999, 59, 80-84.
73. Glunde, K.; Jie, C.; Bhujwalla, Z. M. Cancer Res. 2004, 64, 42704276.
74. Iorio, E.; Mezzanzanica, D.; Alberti, P.; Spadaro, F.; Ramoni, C.; D'Ascenzo, S.; Millimaggi, D.; Pavan, A.; Dolo, V.; Canevari, S.; Podo, F. Cancer Res. 2005, 65, 9369-9376.
75. Glunde, K.; Serkova, N. J. Pharmacogenomics 2006, 7, 1109-1123.
76. Glunde, K.; Bhujwalla, Z. M. Lancet Oncol. 2007, 8, 855-857.
77. Fang, F.; He, X.; Deng, H.; Chen, Q.; Lu, J.; Spraul, M.; Yu, Y. Cancer Sci. 2007, 98, 1678-1682.