Glycosylation site-specific analysis of HIV envelope proteins (JR-FL and CON-S) reveals major differences in glycosylation site occupancy, glycoform profiles, and antigenic epitopes' accessibility

Journal of Proteome Research

Volumn 7, Issue 4, 2008, Pages 1660-1674

  Go, Eden P ^a   Irungu, Janet ^a   Zhang, Ying ^a   Dalpathado, Dilusha S ^a   Liao, Hua Xin ^b   Sutherland, Laura L ^b   Munir Alam, S ^b   Haynes, Barton F ^b   Desaire, Heather ^a  

^a UNIVERSITY OF KANSAS   (United States)

^b DUKE UNIVERSITY MEDICAL CENTER   (United States)

Author keywords

Envelope glycoprotein; Glycosylation; HIV; Mass spectrometry; Vaccine

Indexed keywords

EPITOPE; GLYCAN; GLYCOPROTEIN; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS VACCINE; GLYCOPEPTIDE; GLYCOPROTEIN GP 160; OLIGOSACCHARIDE; RECOMBINANT PROTEIN; TRYPSIN;

ARTICLE; GLYCOSYLATION; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS 1 INFECTION; IMMUNOGENICITY; MASS SPECTROMETRY; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN ANALYSIS; SEQUENCE ALIGNMENT; VIRION; AMINO ACID SEQUENCE; CARBOHYDRATE ANALYSIS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ELECTROSPRAY MASS SPECTROMETRY; GENETICS; HIGH PERFORMANCE LIQUID CHROMATOGRAPHY; HUMAN; IMMUNOLOGY; METABOLISM; MOLECULAR GENETICS; TANDEM MASS SPECTROMETRY;

HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS 1; MAMMALIA;

AIDS VACCINES; AMINO ACID SEQUENCE; CARBOHYDRATE SEQUENCE; CHROMATOGRAPHY, HIGH PRESSURE LIQUID; EPITOPES; GLYCOPEPTIDES; GLYCOSYLATION; HIV ENVELOPE PROTEIN GP160; HUMANS; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MOLECULAR STRUCTURE; OLIGOSACCHARIDES, BRANCHED-CHAIN; RECOMBINANT PROTEINS; SPECTROMETRY, MASS, ELECTROSPRAY IONIZATION; SPECTROMETRY, MASS, MATRIX-ASSISTED LASER DESORPTION-IONIZATION; TANDEM MASS SPECTROMETRY; TRYPSIN;

EID: 45549101708     PISSN: 15353893     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/pr7006957     Document Type: Article

References (72)

1. Wei, X.; Decker, J. M.; Wang, S.; Hui, H.; Kappes, J. C.; Wu, X.; Salazar-Gonzalez, J. F.; Salazar, M. G.; Kilby, J. M.; Saag, M. S.; Komarova, N. L.; Nowak, M. A.; Hahn, B. H.; Kwong, P. D.; Shaw, G. M. Nature 2003, 422 (6929), 307-312.
2. Letvin, N. L.; Barouch, D. H.; Montefiori, D. C. Annu. Rev. Immunol. 2002, 20, 73-99.
3. Letvin, N. L. Annu. Rev. Med. 2005, 56, 213-223.
4. McMichael, A. J. Annu. Rev. Immunol. 2006, 24, 227-255.
5. Singh, M. Virol. J. 2006, 3, 60.
6. Evans, D. T.; Desrosiers, R. C. Immunol. Rev. 2001, 183, 141-158.
7. Humbert, M.; Dietrich, U. AIDS Rev. 2006, 8 (2), 51-59.
8. Burton, D. R.; Desrosiers, R. C.; Doms, R. W.; Koff, W. C.; Kwong, P. D.; Moore, J. P.; Nabel, G. J.; Sodroski, J.; Wilson, I. A.; Wyatt, R. T. Nat. Immunol. 2004, 5 (3), 233-236.
9. Zolla-Pazner, S. Nat. Rev. Immunol. 2004, 4 (3), 199-210.
10. Burton, D. R.; Stanfield, R. L.; Wilson, I. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102 (42), 14943-14948.
11. Haynes, B. F.; Montefiori, D. C. Expert Rev. Vaccines 2006, 5 (4), 579-595.
12. Letvin, N. L. Nat. Rev. Immunol. 2006, 6 (12), 930-939.
13. Leonard, C. K.; Spellman, M. W.; Riddle, L.; Harris, R. J.; Thomas, I. N.; Gregory, T. J. J. Biol Chem. 1990, 265 (18), 10373-10382.
14. Mizuochi, T.; Matthews, T. J.; Kato, M.; Hamako, J.; Titani, K.; Solomon, J.; Feizi, T. J. Biol. Chem. 1990, 265 (15), 8519-8524.
15. Johnson, W. E.; Sauvron, J. M.; Desrosiers, R. C. J. Virol. 2001, 75 (23), 11426-11436.
16. Li, Y.; Luo, L. Z.; Rasool, N.; Rang, C. Y. J. Virol. 1993, 67 (1), 584- 588.
17. Jeffs, S. A.; McKeating, J.; Lewis, S.; Craft, H.; Biram, D.; Stephens, P. E.; Brady, R. L. J. Gen. Virol. 1996, 77, 1403-1410.
18. Hebert, D. N.; Zhang, J. X.; Chen, W.; Foellmer, B.; Helenius, A. J. Cell Biol. 1997, 139 (3), 613-623.
19. Land, A.; Braakman, I. Biochimie 2001, 83 (8), 783-790.
20. Saunders, C. J.; McCaffrey, R. A.; Zharkikh, I.; Kraft, Z.; Malenbaum, S. E.; Burke, B.; Cheng-Mayer, C.; Stamatatos, L. J. Virol. 2005, 79 (14), 9069-9080.
21. Kwong, P. D.; Wyatt, R.; Robinson, J.; Sweet, R. W.; Sodroski, J.; Hendrickson, W. A. Nature 1998, 393 (6686), 648-659.
22. Reitter, J. N.; Means, R. E.; Desrosiers, R. C. Nat. Med. 1998, 4 (6), 679-684.
23. Poignard, P.; Saphire, E. O.; Parren, P. W. H. I.; Burton, D. R. Annu. Rev. Immunol. 2001, 19, 253-274.
24. Kwong, P. D.; Doyle, M. L.; Casper, D. J.; Cicala, C.; Leavitt, S. A.; Majeed, S.; Steenbeke, T. D.; Venturi, M.; Chaiken, I.; Fung, M.; Katinger, H.; Parren, P. W.; Robinson, J.; Van, R. D.; Wang, L.; Burton, D. R.; Freire, E.; Wyatt, R.; Sodroski, J.; Hendrickson, W. A.; Arthos, J. Nature 2002, 420 (6916), 678-682.
25. Kwong, P. D. Nature 2005, 433 (7028), 815-816.
26. Lee, W.; Syu, W.; Du, B.; Matsuda, M.; Tan, S.; Wolf, A.; Essex, M.; Lee, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89 (6), 2213-2217.
27. Fenouillet, E.; Gluckman, J. C.; Jones, I. M. Trends Biochem. Sci. 1994, 19 (2), 65-70.
28. Hemming, A.; Bolmstedt, A.; Jansson, B.; Hansen, J. E.; Travis, B.; Hu, S. L.; Olofsson, S. Arch. Virol. 1994, 134 (3-4), 335-344.
29. Hemming, A.; Gram, G. J.; Bolmstedt, A.; Losman, B.; Hansen, J. E.; Ricksten, A.; Olofsson, S. Arch. Virol. 1996, 141 (11), 2139-2151.
30. Perrin, C.; Fenouillet, E.; Jones, I. M. Virology 1998, 242 (2), 338-345.
31. Pantophlet, R.; Burton, D. R. Anna. Rev. Immunol. 2006, 24. 739-769.
32. Geyer, H.; Holschbach, C.; Hunsmann, G.; Schneider, J. J. Biol. Chem. 1988. 263 (24), 11760-11767.
33. Mizuochi, T.; Spellman, M. W.; Larkin, M.; Solomon, J.; Basa, L. J.; Feizi, T. Biochem. J. 1988, 254 (2), 599-603.
34. Yeh, J. C.; Seals, J. R.; Murphy, C. I.; van, H. H.; Cummings, R. D. Biochemistry 1993, 32 (41), 11087-11099.
35. Liedtke, S.; Adamski, M.; Geyer, R.; Pfutzner, A.; Rubsamen-Waigmann, H.; Geyer, H. Glycobiology 1994, 4 (4), 477-484.
36. Zhu, X.; Borchers, C.; Bienstock, R. J.; Tomer, K. B. Biochemistry 2000, 39 (37), 11194-11204.
37. Cutalo, J. M.; Deterding, L. J.; Tomer, K. B. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2004, 15 (11), 1545-1555.
38. Flynn, N. M.; Forthal, D. N.; Harro, C. D.; Judson, F. N.; Mayer, K. H.; Para, M. F. J. Infect. Dis. 2005, 191 (5), 654-665.
39. Gilbert, P. B.; Peterson, M. L.; Follmann, D.; Hudgens, M. G.; Francis, D. P.; Gurwith, M.; Heyward, W. L.; Jobes, D. V.; Popovic, V.; Self, S. G.; Sinangil, F.; Burke, D.; Berman, P. W. J. Infect. Dis. 2005, 191 (5), 666-677.
40. Geyer, H.; Kempf, R.; Schott, H. H.; Geyer, R. Eur. J. Biochem. 1990, 193 (3), 855-862.
41. Liedtke, S.; Geyer, R.; Geyer, H. Glycoconjugate J. 1997. 14 (7). 785- 793.
42. Dalpathado, D. S.; Irungu, J.; Go, E. P.; Butnev, V. Y.; Norton, K.; Bousfield, G. R.; Desaire, H. Biochemistry 2006, 45 (28), 8665-8673.
43. Kornfeld, R.; Kornfeld, S. Annu. Rev. Biochem. 1985, 54, 631-664.
44. Rudd, P. M.; Dwek, R. A. Crit Rev. Biochem. Mol. Biol. 1997, 32 (1), 1-100.
45. Petrescu, A. J.; Milac, A. L.; Petrescu, S. M.; Dwek, R. A.; Wormald, M. R. Glycobiology 2004, 14 (2), 103-114.
46. Wyatt, R.; Sullivan, N.; Thali, M.; Repke, H.; Ho, D.; Robinson, J.; Posner, M.; Sodroski, J. J. Virol. 1993, 67 (8), 4557-4565.
47. Kolchinsky, P.; Kiprilov, E.; Bartley, P.; Rubinstein, R.; Sodroski, J. J. Virol. 2001, 75 (7), 3435-3443.
48. Hartley, O., Klasse, P. J.; Sattentau, Q. J.; Moore, J. P. AIDS Res. Hum. Retroviruses 2005, 21 (2), 171-189.
49. Wolk, T.; Schreiber, M. Med. Microbiol. Immunol. 2006, 195 (3), 165-172.
50. Koch, M.; Pancera, M.; Kwong, P. D.; Kolchinsky, P.; Grundner, C.; Wang, L.; Hendrickson, W. A.; Sodroski, J.; Wyatt, R. Virology 2003, 313 (2), 387-400.
51. Zhang, M.; Gaschen, B.; Blay, W.; Foley, B.; Haigwood, N.; Kuiken, C.; Korber, B. Glycobiology 2004, 14 (12), 1229-1246.
52. Gaschen, B.; Taylor, J.; Yusim, K.; Foley, B.; Gao, F.; Lang, D.; Novitsky, V.; Haynes, B.; Hahn, B. H.; Bhattacharya, T.; Korber, B. Science 2002, 296 (5577), 2354-2360.
53. Gao, F.; Weaver, E. A.; Lu, Z.; Li, Y.; Liao, H. X.; Ma, B.; Alam, S. M.; Scearce, R. M.; Sutherland, L. L.; Yu, J. S.; Decker, J. M.; Shaw, G. M.; Montefiori, D. C.; Korber, B. T.; Hahn, B. H.; Haynes, B. F. J. Virol. 2005, 79 (2), 1154-1163.
54. Uao, H. X.; Sutherland, L. L.; Xia, S. M.; Brock, M. E.; Scearce, R. M.; Vanleeuwen, S.; Alam, S. M.; McAdams, M.; Weaver, E. A.; Camacho, Z.; Ma, B. J.; Li, Y.; Decker, J. M.; Nabel, G. J.; Montefiori, D. C.; Hahn, B. H.; Korber, B. T.; Gao, F.; Haynes, B. F. Virology 2006, 353 (2), 268-282.
55. Weaver, E. A.; Lu, Z.; Camacho, Z. T.; Moukdar, F.; Liao, H. X.; Ma, B. J.; Muldoon, M.; Theiler, J.; Nabel, G. J.; Letvin, N. L.i Korber, B. T.; Hahn, B. H.; Haynes, B. F.; Gao, F. J. Virol. 2006, 80 (14), 6745-6756.
56. Kothe, D. L.; Li, Y.; Decker, J. M.; Bibollet-Ruche, F.; Zammit, K. P.; Salazar, M. G.; Chen, Y.; Weng, Z.; Weaver, E. A.; Gao, F.; Haynes, B. F.; Shaw, G. M.; Korber, B. T.; Hahn, B. H. Virology 2006, 352 (2), 438-449.
57. Kothe, D. L.; Decker, J. M.; Li, Y.; Weng, Z.; Bibollet-Ruche, F.; Zammit, K. P.; Salazar, M. G.; Chen, Y.; Salazar-Gonzalez, J. F.; Moldoveanu, Z.; Mestecky, J.; Gao, F.; Haynes, B. F.; Shaw, G. M.; Muldoon, M.; Korber, B. T.; Hahn, B. H. Virology 2007, 360 (1), 218-234.
58. Go, E. P.; Rebecchi, K. R.; Dalpathado, D. S.; Bandu, M. L.; Zhang, Y.; Desaire, H. Anal. Chem. 2007, 79 (4), 1708-1713.
59. Irungu, J.; Go, E. P.; Dalpathado, D. S.; Desaire, H. Anal. Chem. 2007, 79 (8), 3065-3074.
60. Chakrabarti, B. K.; Kong, W. P.; Wu, B. Y.; Yang, Z. Y.; Friborg, J.; Ling, X.; King, S. R.; Montefiori, D. C.; Nabel, G. J. J. Virol. 2002, 76 (11), 5357-5368.
61. Zhang, Y; Go, E. P.; Desaire, H. Anal. Chem. 2008, in press.
62. Tarentino, A. L.; Gomez, C. M.; Plummer, T. H. Biochemistry 1985, 24 (17), 4665-4671.
63. Tarentino, A. L.; Plummer, T. H., Jr. Methods Enzymol. 1994, 230, 44-57.
64. Morelle, W.; Canis, K.; Chirat, F.; Faid, V.; Michalski, J. C. Proteomics 2006, 6 (14), 3993-4015.
65. Morelle, W.; Michalski, J. C. Nat. Protocols 2007, 2 (7), 1585-1602.
66. Jones, J.; Krag, S. S.; Betenbaugh, M. J. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1726 (2), 121-137.
67. Mellquist, J. L.; Kasturi, L.; Spitalnik, S. L.; Shakin-Eshleman, S. H. Biochemistry 1998, 37 (19), 6833-6837.
68. Shakin-Eshleman, S. H.; Spitalnik, S. L.; Kasturi, L. J. Biol. Chem. 1996, 271 (11), 6363-6366.
69. Nishimura, I.; Uchida, M.; Inohana, Y.; Setoh, K.; Daba, K.; Nishimura, S.; Yamaguchi, H. J. Biochem. (Tokyo) 1998, 123 (3), 516-520.
70. Jitsuhara, Y.; Toyoda, T.; Itai, T.; Yamaguchi, H. J. Biochem. (Tokyo) 2002, 132 (5), 803-811.
71. Scanlan, C. N.; Offer, J.; Zitzmann, N.; Dwek, R. A. Nature 2007, 446 (7139), 1038-1045.
72. Pashov, A.; Perry, M.; Dyar, M.; Chow, M.; Kieber-Emmons, T. Curr. Pharm. Des. 2007, 13 (2), 185-201.