Long-range-distance NMR effects in a protein labeled with a lanthanide-DOTA chelate

Chemistry - A European Journal

Volumn 13, Issue 6, 2007, Pages 1715-1723

  Vlasie, Monica D ^a   Comuzzi, Clara ^a,b   Van Den Nieuwendijk, Adrianus M C H ^a   Prudêncio, Miguel ^a,c   Overhand, Mark ^a   Ubbink, Marcellus ^a  

^a LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

^b UNIVERSITY OF UDINE   (Italy)

^c UNIVERSITY OF LISBON   (Portugal)

Author keywords

Cage compounds; Lanthanides; NMR spectroscopy; Paramagnetic relaxation pseudocontact shifts

Indexed keywords

AMINES; ISOMERS; MAGNETIC SUSCEPTIBILITY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PARAMAGNETIC RESONANCE; PROTEINS;

CAGE COMPOUNDS; PARAMAGNETIC RELAXATION PSEUDOCONTACT SHIFTS;

RARE EARTH ELEMENTS;

1,4,7,10 TETRAAZACYCLODODECANE 1,4,7,10 TETRAACETIC ACID; 1,4,7,10-TETRAAZACYCLODODECANE- 1,4,7,10-TETRAACETIC ACID; CHELATING AGENT; GADOLINIUM; GADOLINIUM PENTETATE; LANTHANIDE; PROTEIN; SINGLE HETEROCYCLIC RINGS; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METHODOLOGY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; STAINING;

CHELATING AGENTS; GADOLINIUM; GADOLINIUM DTPA; HETEROCYCLIC COMPOUNDS, 1-RING; LANTHANOID SERIES ELEMENTS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MOLECULAR STRUCTURE; PROTEINS; STAINING AND LABELING;

EID: 34250613777     PISSN: 09476539     EISSN: 15213765     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/chem.200600916     Document Type: Article

References (78)

1. M. Nomura, T. Kobayashi, T. Kohno, K. Fujiwara, T. Tenno, M. Shirakawa, I. Ishizaki, K. Yamamoto, T. Matsuyama, M. Mishima, C. Kojima, FEBS Lett. 2004, 566, 157-161.
2. G. Otting, E. Liepinsh, K. Wuthrich, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 4363-4364.
3. C. M. Dobson, S. J. Ferguson, F. M. Poulsen, R. J. P. Williams, Eur. J. Biochem. 1978, 92, 99-103.
4. G. Veglia, S. J. Opella, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11733-11734.
5. E. Liepinsh, M. Baryshev, A. Sharipo, M. Ingelman-Sundberg, G. Otting, S. Mkrtchian, Structure 2001, 9, 457-471.
6. S. Aime, N. D'Amelio, M. Fragai, Y. M. Lee, C. Luchinat, E. Terreno, G. Valensin, J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 617-622.
7. G. Pintacuda, G. Otting, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 372-373.
8. S. Arumugam, C. L. Hemme, N. Yoshida, K. Suzuki, H. Nagase, M. Berjanskii, B. Wu, S. R. Van Doren, Biochemistry 1998, 37, 9650-9657.
9. L. R. Dick, C. F. G. C. Geraldes, A. D. Sherry, C. W. Gray, D. M. Gray, Biochemistry 1989, 28, 7896-7904.
10. M. Sattler, S. W. Fesik, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 7885-7886.
11. N. Niccolai, R. Spadaccini, M. Scarselli, A. Bernini, O. Crescenzi, O. Spiga, A. Ciutti, D. Di Maro, L. Bracci, C. Dalvit, P. A. Temussi, Protein Sci. 2001, 10, 1498-1507.
12. A.M. Petros, L. Mueller, K. D. Kopple, Biochemistry 1990, 29, 10041-10048.
13. M. Scarselli, A. Bernini, C. Segoni, H. Molinari, G. Esposito, A. M. Lesk, F. Laschi, P. Temussi, N. Niccolai. J. Biomol. NMR 1999, 15, 125-133.
14. M. L. Deschamps, E. S. Pilka, J. R. Potts, I. D. Campbell, J. Boyd, J. Biomol. NMR 2005, 31, 155-160.
15. N. Niccolai, O. Spiga, A. Bernini, M. Scarselli, A. Ciutti, I. Fiaschi, S. Chiellini, H. Molinari, P. A. Temussi, J. Mol. Biol. 2003, 332, 437-447.
16. T. Yuan, H. Ouyang, H. J. Vogel, J. Biol. Chem. 1999, 274, 8411-8420.
17. M. Sakakura, S. Noba, P. A. Luchette, I. Shimada, R. S. Prosser, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 5826-5832.
18. I. Bertini, C. Luchinat, G. Parigi, R. Pierattelli, ChemBioChem 2005, 6, 1536-1549.
19. I. Bertini, A. Donaire, B. Jimenez, C. Luchinat, G. Parigi, M. Piccioli, L. Poggi, J. Biomol. NMR 2001, 21, 85-98.
20. M. Allegrozzi, I. Bertini, M. B. L. Janik, Y. Lee, G. Liu, C. Luchinat, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4154-4161.
21. I. Bertini, M.B. Janik, Y. M. Lee, C. Luchinat, A. Rosato, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 4181-4188.
22. M. Allegrozzi, I. Bertini, S. N. Choi, Y. M. Lee, C. Luchinat, Eur. J. Inorg. Chem. 2002, 2121-2127.
23. I. Baig, I. Bertini, C. Del Bianco, Y. K. Gupta, Y. M. Lee, C. Luchinat, A. Quattrone, Biochemistry 2004, 43, 5562-5573.
24. R. Barhieri, I. Bertini, G. Cavallaro, Y. M. Lee, C. Luchinat, A. Rosato, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5581-5587.
25. I. Bertini, C. Del Bianco, I. Gelis, N. Katsaros, C. Luchinat, G. Parigi, M. Peana, A. Provenzani, M. A. Zoroddu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 6841-6846.
26. R. R. Biekofsky, F. W. Muskett, J. M. Schmidt, S. R. Martin, J. P. Browne, P. M. Bayley, J. Feeney, FEBS Lett. 1999, 460, 519-526.
27. M. A. Contreras, J. Ubach, O. Millet, J. Rizo, M. Pons. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 8947-8948.
28. G. L. Gay, D. A. Lindhout, B. D. Sykes, Protein Sci. 2004, 13, 640-651.
29. D. F. Hansen, J. J. Led, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1247-1252.
30. J. C. Hus, D. Marion, M. Blackledge, J. Mol. Biol. 2000, 298, 927-936.
31. G. Pintacuda, K. Hohenthanner, G. Otting, N. Muller, J. Biomol. NMR 2003, 27, 115-132.
32. G. Pintacuda, M. A. Keniry, T. Huber, A. Y. Park, N. E. Dixon, G. Otting, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2963-2970.
33. J. R. Tolman, J. M. Flangan, M. A. Kennedy, J. H. Prestegard, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 9279-9283.
34. J. T. Welch, W. R. Kearney, S. J. Franklin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 3725-3130.
35. P.B. Crowley, G. Otting, B. G. Schlarb-Ridley, G.W. Canters, M. Ubbink, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 10444-10453.
36. I. Díaz-Moreno, M. A. De la Rosa, M. Ubbink, J. Biol. Chem. 2005, 280, 18908-18915.
37. M. Ubbink, M. Ejdebäck, B. G. Karlsson, D. S. Bendall, Structure 1998, 6, 323-335.
38. C. Lange, T. Cornvik, I. Díaz-Moreno, M. Ubbink, Biochim. Biophys. Acta 2005, 1707, 179-188.
39. D. F. Hansen, M. A. Hass, H. M. Christensen, J. Ulstrup, J. J. Led, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6858-6859.
40. G. Pintacuda, A. Y. Park, M. A. Keniry, N. E. Dixon, G. Otting, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3696-3702.
41. J. Feeney, B. Birdsall, A. F. Bradbury, R. R. Biekofsky, P. M. Bayley, J. Biomol. NMR 2001, 21, 41-48.
42. V. Gaponenko, A. Dvoretsky, C. Walsby, B. M. Hoffman, P. R. Rosevear, Biochemistry 2000, 39, 15217-15224.
43. C. Ma, S. J. Opella, J. Magn. Reson. 2000, 146, 381-384.
44. J. Wohnert, K. J. Franz, M. Nitz, B. Imperiali, H. Schwalbe, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13338-13339.
45. L. W. Donaldson, N. R. Skrynnikov, W. Y. Choy, D. R. Muhandiram, B. Sarkar, J. D. Forman-Kay, L. E. Kay, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 9843-9847.
46. J. L. Battiste, G. Wagner, Biochemistry 2000, 39, 5355-5365.
47. V. Gaponenko, J. W. Howarth, L. Columbus, G. Gasmi-Seabrook, J. Yuan, W. L. Hubbell, P. R. Rosevear, Protein Sci. 2000, 9, 302-309.
48. M. M. Dedmon, K. Lindorff-Larsen, J. Christodoulou, M. Vendruscolo, C. M. Dobson, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 476-477.
49. J. R. Gillespie, D. Shortle, J. Mol. Biol. 1997, 268, 158-169.
50. S. U. Dunham, C. J. Turner, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 5395-5406.
51. J. R. Gillespie, D. Shortle, J. Mol. Biol. 1997, 268, 170-184.
52. A. Ramos, G. Varani, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 10992-10993.
53. K. Teilum, B. B. Kragelund, F. M. Poulsen, J. Mol. Biol. 2002, 324, 349-357.
54. A. M. Petros, L. Mueller, K. D. Kopple, Biochemistry 1990, 29, 10041-10048.
55. V. Gaponenko, A. S. Altieri, J. Li, R. A. Byrd, J. Biomol. NMR 2002, 24, 143-148.
56. J. Iwahara, D. E. Anderson, E. C. Murphy, G. M. Clore, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6634-6635.
57. A. Lewin, J. P. Hill, R. Boetzel, T. Georgiuo, R. James, C. Kleanthous, G. R. Moore, Inorg. Chim. Acta 2002, 331, 123-130.
58. K. Tu, M. Gochin, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9276-9285.
59. G. Pintacuda, A. Moshref, A. Leonchiks, A. Sharipo, G. Otting, J. Biomol. NMR 2004, 29, 351-361.
60. M. Prudêncio, J. Rohovec, J. A. Peters, E. Tocheva, M. J. Boulanger, M. E. Murphy, H. J. Hupkes, W. Kosters, A. Impagliazzo, M. Ubbink, Chem. Eur. J. 2004, 10, 3252-3260.
61. A. Dvoretsky, V. Gaponenko, P. R. Rosevear, FEBS Lett. 2002, 528, 189-192.
62. A. Leonov, B. Voigt, F. Rodriguez-Castaneda, P. Sakhaii, C. Griesinger, Chem. Eur. J. 2005, 11, 3342-3348.
63. V. Gaponenko, S. P. Sarma, A. S. Altieri, D. A. Horita, J. Li, R. A. Byrd, J. Biomol. NMR 2004, 28, 205-212.
64. T. Ikegami, L. Verdier, P. Sakhaii, S. Grimme, B. Pescatore, K. Saxena, K. M. Fiebig, C. Griesinger, J. Biomol. NMR 2004, 29, 339-349.
65. Z. Kovacs, A. D. Sherry, Synthesis 1997, 759-763.
66. S. Aime, M. Botta, M. Fasano, M. P. Marques, C. F. Geraldes, D. Pubanz, A. E. Merbach, Inorg. Chem. 1997, 36, 2059-2068.
67. J. F. Desreux, Inorg. Chem. 1980, 19, 1319-1324.
68. R. S. Ranganathan, N. Raju, H. Fan, X. Zhang, M. F. Tweedle, J. F. Desreux, V. Jacques, Inorg. Chem. 2002, 41, 6856-6866.
69. -1.
70. S. Aime, A. Barge, M. Botta, M. Fasano, J. D. Ayala, G. Bombieri, Inorg. Chim. Acta 1996, 246, 423-429.
71. V. Jacques, J. F. Desreux, Inorg. Chem. 1994, 33, 4048-4053.
72. L. Banci, I. Bertini, C. Luchinat, Nuclear and Electron Relaxation the Magnetic Nucleus-Unpaired Electron Coupling in Solution, VCH, New York, NY, 1991.
73. We use the name CLaNP (Caged Lanthanide NMR Probe) to be consistent with earlier work. CLaNP-2 is an EDTA-based molecule with two functional groups for protein attachment. This molecule bound to proteins did not show sufficient Ln coordination.
74. T. Kakutani, H. Watanabe, K. Arima, T. Beppu, J. Biochem. 1981, 89, 463-472.
75. M. Helgstrand, P. Kraulis, P. Allard, T. Hard, J. Biomol. NMR 2000, 18, 329-336.
76. A. Impagliazzo, M. Ubbink, J. Biomol. NMR 2004, 29, 541-542.
77. J. A. Worrall, U. Kolczak, G. W. Canters, M. Ubbink, Biochemistry 2001, 40, 7069-7076.
78. C. D. Schwieters, J. J. Kuszewski, N. Tjandra, G. M. Clore. J. Magn. Reson. 2003, 160, 65-73.