Unprecedented role of hybrid N- Glycans as ligands for HIV-1 broadly neutralizing antibodies

Journal of the American Chemical Society

Volumn 140, Issue 15, 2018, Pages 5202-5210

  Shivatare, Vidya S ^a   Shivatare, Sachin S ^b   Lee, Chang Chun David ^a   Liang, Chi Hui ^c   Liao, Kuo Shiang ^a   Cheng, Yang Yu ^a   Saidachary, Gannerla ^a   Lin, Nan Horng ^b   Kwong, Peter D ^d   Burton, Dennis R ^c   Wu, Chung Yi ^a   Wong, Chi Huey ^a,c  

^a GENOMICS RESEARCH CENTER   (Taiwan)

^b CHO PHARMA INC   (Taiwan)

^c SCRIPPS RESEARCH INSTITUTE   (United States)

^d NATIONAL INSTITUTE OF ALLERGY AND INFECTIOUS DISEASES   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ANTIBODIES; DISEASES; EPITOPES; GLYCOPROTEINS; LIGANDS; PEPTIDES; VACCINES; VIRUSES;

BINDING STUDIES; ENVELOPE GLYCOPROTEINS; GENETIC DIVERSITY; HYBRID STRUCTURE; N-GLYCAN STRUCTURES; NEUTRALIZING ANTIBODIES; SEQUENCE DIVERSITY; SURFACE GLYCOPROTEINS;

POLYSACCHARIDES;

EPITOPE; GLYCAN DERIVATIVE; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS ANTIBODY; LIGAND; NEUTRALIZING ANTIBODY; VIRUS GLYCOPROTEIN; POLYSACCHARIDE;

ANTIBODY SPECIFICITY; ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; ENZYME SYNTHESIS; GLYCOSYLATION; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS 1; LIGAND BINDING; NONHUMAN; STRUCTURE ANALYSIS; CHEMISTRY; HUMAN; IMMUNOLOGY;

ANTIBODIES, NEUTRALIZING; HIV-1; HUMANS; LIGANDS; POLYSACCHARIDES;

EID: 85045670979     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.8b00896     Document Type: Article

References (44)

1. Burton, D. R.; Hangartner, L. Annu. Rev. Immunol. 2016, 34, 635.
2. Wilen, C. B.; Tilton, J. C.; Doms, R. W. Cold Spring Harbor Perspect. Med. 2012, 2, a006866.
3. Wyatt, R.; Sodroski, J. Science 1998, 280, 1884.
4. Molinos-Albert, L.; Clotet, B.; Blanco, J.; Carrillo. Front. Immunol. 2017, 8, 1154.
5. Behrens, A. J.; Vasiljevic, S.; Pritchard, L. K.; Harvey, D. J.; Andev, R. S.; Krumm, S. A.; Struwe, W. B.; Cupo, A.; Kumar, A.; Zitzmann, N.; Seabright, G. E.; Kramer, H. B.; Spencer, D. I.; Royle, L.; Lee, J. H.; Klasse, P. J.; Burton, D. R.; Wilson, I. A.; Ward, A. B.; Sanders, R. W.; Moore, J. P.; Doores, K. J. Cell Rep. 2016, 14, 2695.
6. Coss, K. P.; Vasiljevic, S.; Pritchard, L. K.; Krumm, S. A.; Glaze, M.; Madzorera, S.; Moore, P. L.; Crispin, M.; Doores, K. J. J. Virol. 2016, 90, 11132.
7. Gristick, H. B.; Wang, H.; Bjorkman, P. J. Acta Crystallogr. D Struct. Biol. 2017, 73, 822.
8. Stanley, P.; Schachter, H.; Taniguchi, N. N-Glycan. In Essentials of Glycobiology, 2nd ed.; Varki, A., Cummings, R. D., Esko, J. D., Freeze, H. H., Stanley, P., Bertozzi, C. R., Hart, G. W., Etzler, M. E., Eds.; Cold Spring Harbor Laboratory Press, 2009; pp 101-114.
9. Vigerust, D. J.; Shepherd, V. L. Trends Microbiol. 2007, 15, 211.
10. McDonald, A. G.; Hayes, J. M.; Bezak, T.; Gluchowska, S. A.; Cosgrave, E. F.; Struwe, W. B.; Stroop, C. J.; Kok, H.; van de Laar, T.; Rudd, P. M.; Tipton, K. F.; Davey, G. P. J. Cell Sci. 2014, 127, 5014.
11. Mkhikian, H.; Mortales, C. L.; Zhou, R. W.; Khachikyan, K.; Wu, G.; Haslam, S. M.; Kavarian, P.; Dell, A.; Demetriou, M. eLife 2016, 5, e14814.
12. Lyons, J. J.; Milner, J. D.; Rosenzweig, S. D. Front. Pediatr. 2015, 3, 54.
13. Crispin, M.; Aricescu, A. R.; Chang, V. T.; Jones, E. Y.; Stuart, D. I.; Dwek, R. A.; Davis, S. J.; Harvey, D. J. FEBS Lett. 2007, 581, 1963.
14. Kim, P. J.; Lee, D. Y.; Jeong, H. PLoS One 2009, 4, e7317.
15. McLellan, J. S.; Pancera, M.; Carrico, C.; Gorman, J.; Julien, J. P.; Khayat, R.; Louder, R.; Pejchal, R.; Sastry, M.; Dai, K.; ODell, S.; Patel, N.; Shahzad-ul-Hussan, S.; Yang, Y.; Zhang, B.; Zhou, T.; Zhu, J.; Boyington, J. C.; Chuang, G. Y.; Diwanji, D.; Georgiev, I.; Kwon, Y. D.; Lee, D.; Louder, M. K.; Moquin, S.; Schmidt, S. D.; Yang, Z. Y.; Bonsignori, M.; Crump, J. A.; Kapiga, S. H.; Sam, N. E.; Haynes, B. F.; Burton, D. R.; Koff, W. C.; Walker, L. M.; Phogat, S.; Wyatt, R.; Orwenyo, J.; Wang, L. X.; Arthos, J.; Bewley, C. A.; Mascola, J. R.; Nabel, G. J.; Schief, W. R.; Ward, A. B.; Wilson, I. A.; Kwong, P. D. Nature 2011, 480, 336.
16. Amin, M. N.; McLellan, J. S.; Huang, W.; Orwenyo, J.; Burton, D. R.; Koff, W. C.; Kwong, P. D.; Wang, L. X. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 521.
17. Shivatare, S. S.; Chang, S. H.; Tsai, T. I.; Tseng, S. Y.; Shivatare, V. S.; Lin, Y. S.; Cheng, Y. Y.; Ren, C. T.; Lee, C. C.; Pawar, S.; Tsai, C. S.; Shih, H. W.; Zeng, Y. F.; Liang, C. H.; Kwong, P. D.; Burton, D. R.; Wu, C. Y.; Wong, C. H. Nat. Chem. 2016, 8, 338.
18. Shivatare, S. S.; Chang, S. H.; Tsai, T. I.; Ren, C. T.; Chuang, H. Y.; Hsu, L.; Lin, C. W.; Li, S. T.; Wu, C. Y.; Wong, C. H. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 15382.
19. Wang, L. X. Curr. Opin. Chem. Biol. 2013, 17, 997.
20. Alam, S. M.; Dennison, S. M.; Aussedat, B.; Vohra, Y.; Park, P. K.; Fernandez-Tejada, A.; Stewart, S.; Jaeger, F. H.; Anasti, K.; Blinn, J. H.; Kepler, T. B.; Bonsignori, M.; Liao, H. X.; Sodroski, J. G.; Danishefsky, S. J.; Haynes, B. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 18214.
21. Fernandez-Tejada, A.; Haynes, B. F.; Danishefsky, S. J. Expert Rev. Vaccines 2015, 14, 815.
22. Horiya, S.; Krauss, I. J. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 990-999.
23. Vagin, O.; Kraut, J. A.; Sachs, G. Am. J. Physiol. Renal. Physiol. 2009, 296, F459.
24. Lingg, N.; Zhang, P.; Song, Z.; Bardor, M. Biotechnol. J. 2012, 7, 1462.
25. Vagin, O.; Tokhtaeva, E.; Yakubov, I.; Shevchenko, E.; Sachs, G. J. Biol. Chem. 2008, 283, 2192.
26. Vasconcelos-Dos-Santos, A.; Oliveira, I. A.; Lucena, M. C.; Mantuano, N. R.; Whelan, S. A.; Dias, W. B. Front. Oncol. 2015, 5, 138.
27. Pancera, M.; Shahzad-Ul-Hussan, S.; Doria-Rose, N. A.; McLellan, J. S.; Bailer, R. T.; Dai, K.; Loesgen, S.; Louder, M. K.; Staupe, R. P.; Yang, Y.; Zhang, B.; Parks, R.; Eudailey, J.; Lloyd, K. E.; Blinn, J.; Alam, S. M.; Haynes, B. F.; Amin, M. N.; Wang, L. X.; Burton, D. R.; Koff, W. C.; Nabel, G. J.; Mascola, J. R.; Bewley, C. A.; Kwong, P. D. Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 804.
28. Walker, L. M.; Phogat, S. K.; Chan-Hui, P. Y.; Wagner, D.; Phung, P.; Goss, J. L.; Wrin, T.; Simek, M. D.; Fling, S.; Mitcham, J. L.; Lehrman, J. K.; Priddy, F. H.; Olsen, O. A.; Frey, S. M.; Hammond, P. W.; Protocol G Principal Investigators; Kaminsky, S.; Zamb, T.; Moyle, M.; Koff, W. C.; Poignard, P.; Burton, D. R. Science 2009, 326, 285.
29. Pancera, M.; McLellan, J. S.; Wu, X.; Zhu, J.; Changela, A.; Schmidt, S. D.; Yang, Y.; Zhou, T.; Phogat, S.; Mascola, J. R.; Kwong, P. D. J. Virol. 2010, 84, 8098.
30. Pejchal, R.; Walker, L. M.; Stanfield, R. L.; Phogat, S. K.; Koff, W. C.; Poignard, P.; Burton, D. R.; Wilson, I. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 11483.
31. Pejchal, R.; Doores, K. J.; Walker, L. M.; Khayat, R.; Huang, P. S.; Wang, S. K.; Stanfield, R. L.; Julien, J. P.; Ramos, A.; Crispin, M.; Depetris, R.; Katpally, U.; Marozsan, A.; Cupo, A.; Maloveste, S.; Liu, Y.; McBride, R.; Ito, Y.; Sanders, R. W.; Ogohara, C.; Paulson, J. C.; Feizi, T.; Scanlan, C. N.; Wong, C. H.; Moore, J. P.; Olson, W. C.; Ward, A. B.; Poignard, P.; Schief, W. R.; Burton, D. R.; Wilson, I. A. Science 2011, 334, 1097.
32. Kong, L.; Torrents de la Pena, A.; Deller, M. C.; Garces, F.; Sliepen, K.; Hua, Y.; Stanfield, R. L.; Sanders, R. W.; Wilson, I. A. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2015, 71, 2099.
33. Pancera, M.; Yang, Y.; Louder, M. K.; Gorman, J.; Lu, G.; McLellan, J. S.; Stuckey, J.; Zhu, J.; Burton, D. R.; Koff, W. C.; Mascola, J. R.; Kwong, P. D. PLoS One 2013, 8, e55701.
34. Sanders, R. W.; Venturi, M.; Schiffner, L.; Kalyanaraman, R.; Katinger, H.; Lloyd, K. O.; Kwong, P. D.; Moore, J. P. J. Virol. 2002, 76 (14), 7293-305.
35. Calarese, D. A.; Lee, H. K.; Huang, C. Y.; Best, M. D.; Astronomo, R. D.; Stanfield, R. L.; Katinger, H.; Burton, D. R.; Wong, C. H.; Wilson, I. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 13372-7.
36. Julien, J. P.; Sok, D.; Khayat, R.; Lee, J. H.; Doores, K. J.; Walker, L. M.; Ramos, A.; Diwanji, D. C.; Pejchal, R.; Cupo, A.; Katpally, U.; Depetris, R. S.; Stanfield, R. L.; McBride, R.; Marozsan, A. J.; Paulson, J. C.; Sanders, R. W.; Moore, J. P.; Burton, D. R.; Poignard, P.; Ward, A. B.; Wilson, I. A. PLoS Pathog. 2013, 9, e1003342.
37. Mouquet, H.; Scharf, L.; Euler, Z.; Liu, Y.; Eden, C.; Scheid, J. F.; Halper-Stromberg, A.; Gnanapragasam, P. N.; Spencer, D. I.; Seaman, M. S.; Schuitemaker, H.; Feizi, T.; Nussenzweig, M. C.; Bjorkman, P. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, E3268.
38. Zhou, T.; Lynch, R. M.; Chen, L.; Acharya, P.; Wu, X.; Doria-Rose, N. A.; Joyce, M. G.; Lingwood, D.; Soto, C.; Bailer, R. T.; Ernandes, M. J.; Kong, R.; Longo, N. S.; Louder, M. K.; McKee, K.; ODell, S.; Schmidt, S. D.; Tran, L.; Yang, Z.; Druz, A.; Luongo, T. S.; Moquin, S.; Srivatsan, S.; Yang, Y.; Zhang, B.; Zheng, A.; Pancera, M.; Kirys, T.; Georgiev, I. S.; Gindin, T.; Peng, H. P.; Yang, A. S.; Mullikin, J. C.; Gray, M. D.; Stamatatos, L.; Burton, D. R.; Koff, W. C.; Cohen, M. S.; Haynes, B. F.; Casazza, J. P.; Connors, M.; Corti, D.; Lanzavecchia, A.; Sattentau, Q. J.; Weiss, R. A.; West, A. P., Jr.; Bjorkman, P. J.; Scheid, J. F.; Nussenzweig, M. C.; Shapiro, L.; Mascola, J. R.; Kwong, P. D. Cell 2015, 161, 1280.
39. Mascola, J. HIV-1 broadly neutralizing antibodies. US 9382311B2, 2016.
40. Stewart-Jones, G. B.; Soto, C.; Lemmin, T.; Chuang, G. Y.; Druz, A.; Kong, R.; Thomas, P. V.; Wagh, K.; Zhou, T.; Behrens, A. J.; Bylund, T.; Choi, C. W.; Davison, J. R.; Georgiev, I. S.; Joyce, M. G.; Kwon, Y. D.; Pancera, M.; Taft, J.; Yang, Y.; Zhang, B.; Shivatare, S. S.; Shivatare, V. S.; Lee, C. C.; Wu, C. Y.; Bewley, C. A.; Burton, D. R.; Koff, W. C.; Connors, M.; Crispin, M.; Baxa, U.; Korber, B. T.; Wong, C. H.; Mascola, J. R.; Kwong, P. D. Cell 2016, 165, 813.
41. Doria-Rose, N.; Bhiman, J. N.; Roark, R. S.; Schramm, C. A.; Gorman, J.; Chuang, G. Y.; Pancera, M.; Cale, E. M.; Ernandes, M. J.; Louder, M. K.; Asokan, M.; Bailer, R. T.; Druz, A.; Fraschilla, I. R.; Garrett, N. J.; Jarosinski, M.; Lynch, R. M.; McKee, K.; ODell, S.; Pegu, A.; Schmidt, S. D.; Staupe, R. P.; Sutton, M. S.; Wang, K.; Wibmer, C. K.; Haynes, B. F.; Abdool-Karim, S.; Shapiro, L.; Kwong, P. D.; Moore, P. L.; Morris, L.; Mascola, J. R. J. Virol. 2016, 90, 76.
42. Huang, J.; Kang, B. H.; Pancera, M.; Lee, J. H.; Tong, T.; Feng, Y.; Imamichi, H.; Georgiev, I. S.; Chuang, G. Y.; Druz, A.; Doria-Rose, N. A.; Laub, L.; Sliepen, K.; van Gils, M. J.; de la Pena, A. T.; Derking, R.; Klasse, P. J.; Migueles, S. A.; Bailer, R. T.; Alam, M.; Pugach, P.; Haynes, B. F.; Wyatt, R. T.; Sanders, R. W.; Binley, J. M.; Ward, A. B.; Mascola, J. R.; Kwong, P. D.; Connors, M. Nature 2014, 515, 138.
43. Sok, D.; van Gils, M. J.; Pauthner, M.; Julien, J. P.; Saye-Francisco, K. L.; Hsueh, J.; Briney, B.; Lee, J. H.; Le, K. M.; Lee, P. S.; Hua, Y.; Seaman, M. S.; Moore, J. P.; Ward, A. B.; Wilson, I. A.; Sanders, R. W.; Burton, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 17624.
44. Caskey, M.; Schoofs, T.; Gruell, H.; Settler, A.; Karagounis, T.; Kreider, E. F.; Murrell, B.; Pfeifer, N.; Nogueira, L.; Oliveira, T. Y.; Learn, G. H.; Cohen, Y. Z.; Lehmann, C.; Gillor, D.; Shimeliovich, I.; Unson-OBrien, C.; Weiland, D.; Robles, A.; Kummerle, T.; Wyen, C.; Levin, R.; Witmer-Pack, M.; Eren, K.; Ignacio, C.; Kiss, S.; West, A. P., Jr.; Mouquet, H.; Zingman, B. S.; Gulick, R. M.; Keler, T.; Bjorkman, P. J.; Seaman, M. S.; Hahn, B. H.; Fatkenheuer, G.; Schlesinger, S. J.; Nussenzweig, M. C.; Klein, F. Nat. Med. 2017, 23, 185.