Predictions of ligand selectivity from absolute binding free energy calculations

Journal of the American Chemical Society

Volumn 139, Issue 2, 2017, Pages 946-957

  Aldeghi, Matteo ^a   Heifetz, Alexander ^b   Bodkin, Michael J ^b   Knapp, Stefan ^c,d   Biggin, Philip C ^a  

^a UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

^b EVOTEC UK LTD   (United Kingdom)

^c UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

^d GOETHE UNIVERSITY   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING ENERGY; BINS; COMPUTATIONAL CHEMISTRY; CORRELATION METHODS; FORECASTING; LIGANDS; MOLECULAR DYNAMICS; SULFUR COMPOUNDS;

BINDING FREE ENERGY; BINDING ORIENTATION; BINDING SELECTIVITY; CRITICAL PROPERTIES; FREE-ENERGY CALCULATIONS; ISOTHERMAL TITRATION CALORIMETRY; MEAN UNSIGNED ERRORS; MEDICINAL CHEMISTRY;

FREE ENERGY;

APABETALONE; BROMOSPORINE; CARDIOVASCULAR AGENT; LIGAND; RVX OH; UNCLASSIFIED DRUG;

ABSOLUTE BINDING FREE ENERGY CALCULATION; ARTICLE; ATHEROSCLEROSIS; BINDING AFFINITY; CALCULATION; CARDIOVASCULAR DISEASE; GENETIC ALGORITHM; HUMAN; ISOTHERMAL TITRATION CALORIMETRY; MEASUREMENT ACCURACY; MOLECULAR DOCKING; MOLECULAR DYNAMICS; PHARMACOGENETICS; PHARMACOPHORE; PREDICTION; PROTEIN CONFORMATION;

EID: 85019133437     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b11467     Document Type: Article

References (94)

1. Huggins, D. J.; Sherman, W.; Tidor, B. J. Med. Chem. 2012, 55, 1424.
2. Peters, J.-U. J. Med. Chem. 2013, 56, 8955.
3. Ciceri, P.; Müller, S.; O'Mahony, A.; Fedorov, O.; Filippakopoulos, P.; Hunt, J. P.; Lasater, E. A.; Pallares, G.; Picaud, S.; Wells, C.; Martin, S.; Wodicka, L. M.; Shah, N. P.; Treiber, D. K.; Knapp, S. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 305.
4. Uitdehaag, J. C. M.; Verkaar, F.; Alwan, H.; de Man, J.; Buijsman, R C.; Zaman, G. J. R Br. J. Pharmacol. 2012, 166, 858.
5. Davis, M. I.; Hunt, J. P.; Herrgard, S.; Ciceri, P.; Wodicka, L. M.; Pallares, G.; Hocker, M.; Treiber, D. K.; Zarrinkar, P. P. Nat. Biotechnol. 2011, 29, 1046.
6. Filippakopoulos, P.; Knapp, S. Nat. Rev. Drug Discovery 2014, 13, 337.
7. Filippakopoulos, P.; Picaud, S.; Mangos, M.; Keates, T.; Lambert, J.-P.; Barsyte-Lovejoy, D.; Felletar, I.; Volkmer, R.; Müller, S.; Pawson, T.; Gingras, A-C.; Arrowsmith, C. H.; Knapp, S. Cell 2012, 149, 214.
8. Henrich, S.; Feierberg, L.; Wang, T.; Blomberg, N.; Wade, R Proteins: Struct., Fund., Genet. 2010, 78, 135.
9. Mobley, D. L.; Dill, K A Structure 2009, 17, 489.
10. Aldeghi, M.; Heifetz, A.; Bodkin, M. J.; Knapp, S.; Biggin, P. C. Chem. Sci. 2016, 7, 207.
11. Chipot, C. Wiley Interdiscip. Rev: Comp. Mol. Sci. 2014, 4, 71.
12. Wang, L.; Wu, Y.; Deng, Y.; Kim, B.; Pierce, L.; Krilov, G.; Lupyan, D.; Robinson, S.; Dahlgren, M. K.; Greenwood, J.; Romero, D. L.; Masse, C.; Knight, J. L.; Steinbrecher, T.; Beuming, T.; Damm, W.; Harder, E.; Sherman, W.; Brewer, M.; Wester, R.; Murcko, M.; Frye, L.; Farid, R.; Lin, T.; Mobley, D. L.; Jorgensen, W. L.; Berne, B. J.; Friesner, R. A; Abel, R J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 2695.
13. Christ, C. D.; Fox, T. J. Chem. Inf. Model. 2014, 54, 108.
14. Mikulskis, P.; Genheden, S.; Ryde, U. J. Chem. Inf. Model. 2014, 54, 2794.
15. Gapsys, V.; Michielssens, S.; Seeliger, D.; de Groot, B. L. J. Comput. Chem. 2015, 36, 348.
16. Samsudin, F.; Parker, J. L.; Sansom, M. S. P.; Newstead, S.; Fowler, P. W. Cell Chem. Biol. 2016, 23, 299.
17. Leonis, G.; Steinbrecher, T.; Papadopoulos, M. G. J. Chem. Inf Model. 2013, 53, 2141.
18. Michielssens, S.; Peters, J. H.; Ban, D.; Pratihar, S.; Seeliger, D.; Sharma, M.; Giller, K.; Sabo, T. M.; Becker, S.; Lee, D.; Griesinger, C.; de Groot, B. L. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 10367.
19. Gapsys, V.; Michielssens, S.; Seeliger, D.; de Groot, B. L. Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 7364.
20. Lin, Y.-L.; Meng, Y.; Huang, L.; Roux, B. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 14753.
21. Lin, Y.-L.; Meng, Y.; Jiang, W.; Roux, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 1664.
22. Lin, Y.-L.; Roux, B. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 14741.
23. Boyce, S. E.; Mobley, D. L.; Rocklin, G. J.; Graves, A P.; Dill, K. A.; Shoichet, B. K. J. Mol. Biol. 2009, 394, 747.
24. Fujitani, H.; Tanida, Y.; Ito, M.; Jayachandran, G.; Snow, C. D.; Shirts, M. R.; Sorin, E. J.; Pande, V. S. J. Chem. Phys. 2005, 123, 084108.
25. Mobley, D. L.; Graves, A P.; Chodera, J. D.; McReynolds, A. C.; Shoichet, B. K.; Dill, K. A J. Mol. Biol. 2007, 371, 1118.
26. Rocklin, G. J.; Boyce, S. E.; Fischer, M.; Fish, I.; Mobley, D. L.; Shoichet, B. K.; Dill, K. A J. Mol. Biol. 2013, 425, 4569.
27. Chinea, G.; Padrón, G.; Hooft, R W. W.; Sander, C.; Vriend, G. Proteins: Struct., Fund., Genet. 1995, 23, 415.
28. Vriend, G. J. Mol. Graphics 1990, 8, 52.
29. Wang, J.; Wolf, R M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157.
30. Bayly, C. I.; Cieplak, P.; Cornell, W.; Kollman, P. A J. Phys. Chem. 1993, 97, 10269.
31. Vanquelef, E.; Simon, S.; Marquant, G.; Garcia, E.; Klimerak, G.; Delepine, J. C.; Cieplak, P.; Dupradeau, F.-Y Nucleic Acids Res. 2011, 39, 4511.
32. Besler, B. H.; Merz, K M.; Kollman, P. A J. Comput. Chem. 1990, 11, 431.
33. Singh, U. C.; Kollman, P. A J. Comput. Chem. 1984, 5, 129.
34. Sousa da Silva, A.; Vranken, W. BMC Res. Notes 2012, 5, 367.
35. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R W.; Klein, M. L. J. Oiem. Phys. 1983, 79, 926.
36. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Palmo, R.; Maragakis, P.; Klepeis, J.; Dror, R.; Shaw, D. Proteins: Struct, Fund., Genet. 2010, 78, 1950.
37. Picaud, S.; Wells, C.; Felletar, L.; Brotherton, D.; Martin, S.; Savitsky, P.; Diez-Dacal, B.; Philpott, M.; Bountra, C.; Lingard, H.; Fedorov, O.; Müller, S.; Brennan, P. E.; Knapp, S.; Filippakopoulos, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 19754.
38. Myszka, D. G.; Abdiche, Y. N.; Arisaka, F.; Byron, O.; Eisenstein, E.; Hensley, P.; Thomson, J. A.; Lombardo, C. R.; Schwarz, F.; Stafford, W.; Doyle, M. L. J. Biomol. Tech. 2003, 14, 247.
39. Picaud, S.; Leonards, K.; Lambert, J.-P.; Dovey, O.; Wells, C.; Fedorov, O.; Monteiro, O.; Fujisawa, T.; Wang, C.-Y.; Lingard, H.; Tallant, C.; Nikbin, N.; Guetzoyan, L.; Ingham, R.; Ley, S. V.; Brennan, P.; Muller, S.; Samsonova, A.; Gingras, A-C.; Schwaller, J.; Vassiliou, G.; Knapp, S.; Filippakopoulos, P. Sci. Adv. 2016, 2, el600760.
40. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins: Struct., Fund., Genet. 2006, 65, 712.
41. Gerber, P.; Müller, K J. Comput-Aided Mol. Des. 1995, 9, 251.
42. Bush, B. L.; Bayly, C. I.; Halgren, T. A J. Comput. Chem. 1999, 20, 1495.
43. Betz, R M.; Walker, R C. J. Comput. Chem. 2015, 36, 79.
44. Abraham, M. J.; Murtola, T.; Schulz, R.; Pâli, S.; Smith, J. C.; Hess, B.; Lindahl, E. SoftwareX 2015, 1-2, 19.
45. Pires, D. E. V.; Ascher, D. B. Nucleic Acids Res. 2016, 44, W557.
46. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; DiNola, A.; Haak, J. R J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684.
47. Goga, N.; Rzepiela, A J.; de Vries, A H.; Marrink, S. J.; Berendsen, H. J. C. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3637.
48. Van Gunsteren, W. F.; Berendsen, H. J. C. Mol. Simul. 1988, 1, 173.
49. Parrinello, M.; Rahman, A. J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182.
50. Chodera, J. D.; Shirts, M. R J. Chem. Phys. 2011, 135, 194110.
51. Boresch, S.; Tettinger, F.; Leitgeb, M.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 9535.
52. Beutler, T. C.; Mark, A E.; van Schaik, R C.; Gerber, P. R.; van Gunsteren, W. F. Chem. Phys. Lett. 1994, 222, 529.
53. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577.
54. Páli, S.; Hess, B. Comput. Phys. Commun. 2013, 184, 2641.
55. Hess, B.; Bekker, J.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. G. E. M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463.
56. Shirts, M. R.; Chodera, J. D J. Chem. Phys. 2008, 129, 124105.
57. Parameswaran, S.; Mobley, D. L. J. Comput-Aided Mol. Des. 2014, 28, 825.
58. Klimovich, P.; Shirts, M.; Mobley, D. J. Comput-Aided Mol. Des. 2015, 29, 397.
59. Chodera, J. D.; Swope, W. C.; Pitera, J. W.; Seok, C.; Dill, KA J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 26.
60. Efron, B.; Gong, G. Am. Stat. 1983, 37, 36.
61. Bailey, D.; Jahagirdar, R.; Gordon, A.; Hafiane, A.; Campbell, S.; Chatur, S.; Wagner, G. S.; Hansen, H. C.; Chiacchia, F. S.; Johansson, J.; Krimbou, L.; Wong, N. C. W.; Genest, J. J. Am. Coll. Cardiol. 2010, 55, 2580.
62. Nikolic, D.; Rizzo, M.; Mikhailidis, D. P.; Wong, N. C.; Banach, M. Expert Opin. Invest. Drugs 2015, 24, 1389.
63. Ballester, P. J.; Schreyer, A.; Blundell, T. L. J. Chem. Inf. Model. 2014, 54, 944.
64. Ballester, P. J.; Mitchell, J. B. O. Bioinformatics 2010, 26, 1169.
65. Zhu, J.; Caflisch, A. J. Med. Chem. 2016, 59, 5555.
66. Huang, L.; Roux, B. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 3543.
67. Hansen, E.; Limé, E.; Norrby, P.-O.; Wiest, O. J. Phys. Chem. A 2016, 120, 3677.
68. Hudson, B. M.; Nguyen, E.; Tantalio, D. J. Org. Biomol. Chem. 2016, 14, 3975.
69. Harder, E.; Damm, W.; Maple, J.; Wu, C.; Reboul, M.; XiangJ. Y.; Wang, L.; Lupyan, D.; Dahlgren, M. K.; Knight, J. L.; Kaus, J. W.; Cerutti, D. S.; Krilov, G.; Jorgensen, W. L.; Abel, R.; Friesner, RA J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 281.
70. Yin, J.; Fenley, A T.; Henriksen, N. M.; Gilson, M. K J. Phys. Chem. B 2015, 119, 10145.
71. Wickstrom, L.; Deng, N.; He, P.; Mentes, A.; Nguyen, C.; Gilson, M. K.; Kurtzman, T.; Gallicchio, E.; Levy, R M. J. Mol. Recognit. 2016, 29, 10.
72. Lim, N. M.; Wang, L.; Abel, R.; Mobley, D. L. J. Chem. Theory Comput 2016, 12, 4620.
73. Wang, L.; Deng, Y.; Knight, J. L.; Wu, Y.; Kim, B.; Sherman, W.; Shelley, J. C.; Lin, T.; Abel, R J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 1282.
74. Wang, L.; Berne, B. J.; Friesner, R A Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 1937.
75. Fennell, C. J.; Wymer, K. L.; Mobley, D. L. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 6438.
76. Boulanger, E.; Huang, L.; MacKerell, A D., Jr.; Roux, B. Biophys. J. 2016, 110, 646z.
77. Baker, C. M.; Lopes, P. E. M.; Zhu, X.; Roux, B.; MacKerell, A D. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 1181.
78. Jiao, D.; Golubkov, P. A.; Darden, T. A.; Ren, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A 2008, 105, 6290.
79. Duan, L. L.; Feng, G. Q.; Zhang, Q. G. Sri. Rep. 2016, 6, 31488.
80. Cortopassi, W. A.; Kumar, K.; Paton, R S. Org. Biomol. Chem. 2016, 14, 10926.
81. Hay, D. A.; Fedorov, O.; Martin, S.; Singleton, D. C.; Tallant, C.; Wells, C.; Picaud, S.; Philpott, M.; Monteiro, O. P.; Rogers, C. M.; Conway, S. J.; Rooney, T. P. C.; Tumber, A.; Yapp, C.; Filippakopoulos, P.; Bunnage, M. E.; Müller, S..; Knapp, S.; Schofield, C. J.; Brennan, P. E. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 9308.
82. Rooney, T. P. C.; Filippakopoulos, P.; Fedorov, O.; Picaud, S.; Cortopassi, W. A.; Hay, D. A.; Martin, S.; Tumber, A.; Rogers, C. M.; Philpott, M.; Wang, M.; Thompson, A L.; Heightman, T. D.; Pryde, D. C.; Cook, A.; Paton, R S.; Müller, S.; Knapp, S.; Brennan, P. E.; Conway, S. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 6126.
83. Du, CvS.; Long, S.-Y.; Meng J.-Z.; Huang, R-B. J. Comput. Chem. 2012, 33, 153.
84. Hu, Y.; Sherborne, B.; Lee, T.-S.; Case, D. A.; York, D. M.; Guo, Z. J. Comput-Aided Mol. Des. 2016, 30, 533.
85. Perez, A.; Morrone, J. A.; Simmerling, C.; Dill, K A Curr. Opin. Struct. Biol. 2016, 36, 25.
86. Mobley, D. L.; Gilson, M. K bioRxiv 2016, 074625.
87. Steinbrecher, T. B.; Dahlgren, M.; Cappel, D.; Lin, T.; Wang, L.; Krilov, G.; Abel, R.; Friesner, R.; Sherman, W. J. Chem. Inf. Model. 2015, 55, 2411.
88. Klimovich, P. V.; Mobley, D. L. J. Comput-Aided Mol. Des. 2015, 29, 1007.
89. Loeffler, H. H.; Michel J.; Woods, C. J. Chem. Inf. Model. 2015, 55, 2485.
90. Homeyer, N.; Gohlke, H. J. Comput Chem. 2013, 34, 965.
91. Liu, P.; Dehez, F.; Cai, W.; Chipot, C. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 2606.
92. Lundborg, M.; Lindahl, E. J. Phys. Chem. B 2015, 119, 810.
93. Kumar, A.; Zhang, K Y. J. Methods 2015, 71, 26.
94. Genheden, S.; Ryde, U. Expert Opin. Drug Discovery 2015, 10, 449.