Molecular and Dynamic Mechanism Underlying Drug Resistance in Genotype 3 Hepatitis C NS3/4A Protease

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 36, 2016, Pages 11850-11859

  Soumana, Djadé I ^a   Kurt Yilmaz, Nese ^a   Ali, Akbar ^a   Prachanronarong, Kristina L ^a   Schiffer, Celia A ^a  

^a UNIVERSITY OF MASSACHUSETTS MEDICAL SCHOOL   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CRYSTAL STRUCTURE; ENZYME INHIBITION; HYDROGEN BONDS; MOLECULAR DYNAMICS; VIRUSES;

GLOBAL DISTRIBUTION; HEPATOCELLULAR CARCINOMA; HIGH RESOLUTION CRYSTAL STRUCTURE; HYDROGEN BONDING INTERACTIONS; INTERMOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; ORDERS OF MAGNITUDE; STRUCTURE DETERMINATION;

DRUG THERAPY;

ASUNAPREVIR; BOCEPREVIR; DANOPREVIR; GRAZOPREVIR; HEPACIVIRIN INHIBITOR; MK 6325; PARITAPREVIR; SIMEPREVIR; TELAPREVIR; UNCLASSIFIED DRUG; VANIPREVIR; NS3 PROTEIN, HEPATITIS C VIRUS; PROTEINASE INHIBITOR; VIRAL PROTEIN;

ANTIVIRAL RESISTANCE; ARTICLE; CONTROLLED STUDY; CRYSTAL STRUCTURE; DRUG MECHANISM; DRUG POTENCY; ENZYME INHIBITION; GENE MUTATION; HEPATITIS C; HEPATITIS C VIRUS GENOTYPE 3; HYDROGEN BOND; INHIBITION CONSTANT; LIGAND BINDING; MOLECULAR DYNAMICS; NONHUMAN; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN PURIFICATION; TREATMENT OUTCOME; ANTAGONISTS AND INHIBITORS; CHEMISTRY; DRUG EFFECTS; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYMOLOGY; GENETICS; GENOTYPE; HEPACIVIRUS; METABOLISM; STATIC ELECTRICITY;

CATALYTIC DOMAIN; DRUG RESISTANCE, VIRAL; GENOTYPE; HEPACIVIRUS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEASE INHIBITORS; STATIC ELECTRICITY; VIRAL NONSTRUCTURAL PROTEINS;

EID: 84987796848     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b06454     Document Type: Article

References (65)

1. Hajarizadeh, B.; Grebely, J.; Dore, G. J. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2013, 10, 553 10.1038/nrgastro.2013.107
2. Webster, D. P.; Klenerman, P.; Dusheiko, G. M. Lancet 2015, 385, 1124 10.1016/S0140-6736(14)62401-6
3. Gower, E.; Estes, C.; Blach, S.; Razavi-Shearer, K.; Razavi, H. J. Hepatol. 2014, 61, S45 10.1016/j.jhep.2014.07.027
4. Simmonds, P.; Bukh, J.; Combet, C.; Deleage, G.; Enomoto, N.; Feinstone, S.; Halfon, P.; Inchauspe, G.; Kuiken, C.; Maertens, G.; Mizokami, M.; Murphy, D. G.; Okamoto, H.; Pawlotsky, J. M.; Penin, F.; Sablon, E.; Shin, I. T.; Stuyver, L. J.; Thiel, H. J.; Viazov, S.; Weiner, A. J.; Widell, A. Hepatology 2005, 42, 962 10.1002/hep.20819
5. Messina, J. P.; Humphreys, I.; Flaxman, A.; Brown, A.; Cooke, G. S.; Pybus, O. G.; Barnes, E. Hepatology 2015, 61, 77 10.1002/hep.27259
6. Fried, M. W.; Shiffman, M. L.; Reddy, K. R.; Smith, C.; Marinos, G.; Goncales, F. L., Jr.; Haussinger, D.; Diago, M.; Carosi, G.; Dhumeaux, D.; Craxi, A.; Lin, A.; Hoffman, J.; Yu, J. N. Engl. J. Med. 2002, 347, 975 10.1056/NEJMoa020047
7. Bartenschlager, R.; Lohmann, V.; Penin, F. Nat. Rev. Microbiol. 2013, 11, 482 10.1038/nrmicro3046
8. Kohli, A.; Shaffer, A.; Sherman, A.; Kottilil, S. JAMA 2014, 312, 631 10.1001/jama.2014.7085
9. Asselah, T.; Boyer, N.; Saadoun, D.; Martinot-Peignoux, M.; Marcellin, P. Liver Int. 2016, 36, 47 10.1111/liv.13027
10. Afdhal, N.; Reddy, K. R.; Nelson, D. R.; Lawitz, E.; Gordon, S. C.; Schiff, E.; Nahass, R.; Ghalib, R.; Gitlin, N.; Herring, R.; Lalezari, J.; Younes, Z. H.; Pockros, P. J.; Di Bisceglie, A. M.; Arora, S.; Subramanian, G. M.; Zhu, Y.; Dvory-Sobol, H.; Yang, J. C.; Pang, P. S.; Symonds, W. T.; McHutchison, J. G.; Muir, A. J.; Sulkowski, M.; Kwo, P.; Investigators, I. O. N. N. Engl. J. Med. 2014, 370, 1483 10.1056/NEJMoa1316366
11. Andreone, P.; Colombo, M. G.; Enejosa, J. V.; Koksal, I.; Ferenci, P.; Maieron, A.; Mullhaupt, B.; Horsmans, Y.; Weiland, O.; Reesink, H. W.; Rodrigues, L., Jr.; Hu, Y. B.; Podsadecki, T.; Bernstein, B. Gastroenterology 2014, 147, 359 10.1053/j.gastro.2014.04.045
12. Lawitz, E.; Gane, E.; Pearlman, B.; Tam, E.; Ghesquiere, W.; Guyader, D.; Alric, L.; Bronowicki, J.-P.; Lester, L.; Sievert, W.; Ghalib, R.; Balart, L.; Sund, F.; Lagging, M.; Dutko, F.; Shaughnessy, M.; Hwang, P.; Howe, A. Y. M.; Wahl, J.; Robertson, M.; Barr, E.; Haber, B. Lancet 2015, 385, 1075 10.1016/S0140-6736(14)61795-5
13. (WHO), WHO Hepatitis C Fact Sheet 2016, http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs164/en/.
14. Panel, A. I. H. G. Hepatology 2015, 62, 932 10.1002/hep.27950
15. Yu, M.; Corsa, A. C.; Xu, S.; Peng, B.; Gong, R.; Lee, Y.-J.; Chan, K.; Mo, H.; Delaney, I. W.; Cheng, G. Antiviral Res. 2013, 100, 439 10.1016/j.antiviral.2013.08.018
16. Chan, K.; Yu, M.; Peng, B.; Corsa, A.; Worth, A.; Gong, R.; Xu, S.; Chen, X.; Appleby, T. C.; Taylor, J.; Delaney, W. E.; Cheng, G. In International Workshop on HIV & Hepatitis Virus Drug Resistance and Curative Strategies, Toronto, ON, Canada, 2013.
17. Kwong, A. D.; Kauffman, R. S.; Hurter, P.; Mueller, P. Nat. Biotechnol. 2011, 29, 993 10.1038/nbt.2020
18. Perni, R. B.; Almquist, S. J.; Byrn, R. A.; Chandorkar, G.; Chaturvedi, P. R.; Courtney, L. F.; Decker, C. J.; Dinehart, K.; Gates, C. A.; Harbeson, S. L.; Heiser, A.; Kalkeri, G.; Kolaczkowski, E.; Lin, K.; Luong, Y. P.; Rao, B. G.; Taylor, W. P.; Thomson, J. A.; Tung, R. D.; Wei, Y.; Kwong, A. D.; Lin, C. Antimicrob. Agents Chemother. 2006, 50, 899 10.1128/AAC.50.3.899-909.2006
19. Malcolm, B. A.; Liu, R.; Lahser, F.; Agrawal, S.; Belanger, B.; Butkiewicz, N.; Chase, R.; Gheyas, F.; Hart, A.; Hesk, D.; Ingravallo, P.; Jiang, C.; Kong, R.; Lu, J.; Pichardo, J.; Prongay, A.; Skelton, A.; Tong, X.; Venkatraman, S.; Xia, E.; Girijavallabhan, V.; Njoroge, F. G. Antimicrob. Agents Chemother. 2006, 50, 1013 10.1128/AAC.50.3.1013-1020.2006
20. Rosenquist, A.; Samuelsson, B.; Johansson, P. O.; Cummings, M. D.; Lenz, O.; Raboisson, P.; Simmen, K.; Vendeville, S.; de Kock, H.; Nilsson, M.; Horvath, A.; Kalmeijer, R.; de la Rosa, G.; Beumont-Mauviel, M. J. Med. Chem. 2014, 57, 1673 10.1021/jm401507s
21. Appleby, T. C.; Anderson, R.; Fedorova, O.; Pyle, A. M.; Wang, R.; Liu, X.; Brendza, K. M.; Somoza, J. R. J. Mol. Biol. 2011, 405, 1139 10.1016/j.jmb.2010.11.034
22. Love, R. A.; Parge, H. E.; Wickersham, J. A.; Hostomsky, Z.; Habuka, N.; Moomaw, E. W.; Adachi, T.; Hostomska, Z. Cell 1996, 87, 331 10.1016/S0092-8674(00)81350-1
23. Yao, N.; Reichert, P.; Taremi, S. S.; Prosise, W. W.; Weber, P. C. Structure 1999, 7, 1353 10.1016/S0969-2126(00)80025-8
24. Kawai, T.; Takahashi, K.; Sato, S.; Coban, C.; Kumar, H.; Kato, H.; Ishii, K. J.; Takeuchi, O.; Akira, S. Nat. Immunol. 2005, 6, 981 10.1038/ni1243
25. Li, K.; Foy, E.; Ferreon, J. C.; Nakamura, M.; Ferreon, A. C.; Ikeda, M.; Ray, S. C.; Gale, M., Jr.; Lemon, S. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 2992 10.1073/pnas.0408824102
26. Seth, R. B.; Sun, L.; Ea, C. K.; Chen, Z. J. Cell 2005, 122, 669 10.1016/j.cell.2005.08.012
27. Arasappan, A.; Bennett, F.; Bogen, S. L.; Venkatraman, S.; Blackman, M.; Chen, K. X.; Hendrata, S.; Huang, Y.; Huelgas, R. M.; Nair, L.; Padilla, A. I.; Pan, W.; Pike, R.; Pinto, P.; Ruan, S.; Sannigrahi, M.; Velazquez, F.; Vibulbhan, B.; Wu, W.; Yang, W.; Saksena, A. K.; Girijavallabhan, V.; Shih, N. Y.; Kong, J.; Meng, T.; Jin, Y.; Wong, J.; McNamara, P.; Prongay, A.; Madison, V.; Piwinski, J. J.; Cheng, K. C.; Morrison, R.; Malcolm, B.; Tong, X.; Ralston, R.; Njoroge, F. G. ACS Med. Chem. Lett. 2010, 1, 64 10.1021/ml9000276
28. Bartolini, B.; Giombini, E.; Zaccaro, P.; Selleri, M.; Rozera, G.; Abbate, I.; Comandini, U. V.; Ippolito, G.; Solmone, M.; Capobianchi, M. R. Virus Res. 2013, 177, 205 10.1016/j.virusres.2013.08.001
29. Bogen, S. L.; Arasappan, A.; Bennett, F.; Chen, K.; Jao, E.; Liu, Y. T.; Lovey, R. G.; Venkatraman, S.; Pan, W.; Parekh, T.; Pike, R. E.; Ruan, S.; Liu, R.; Baroudy, B.; Agrawal, S.; Chase, R.; Ingravallo, P.; Pichardo, J.; Prongay, A.; Brisson, J. M.; Hsieh, T. Y.; Cheng, K. C.; Kemp, S. J.; Levy, O. E.; Lim-Wilby, M.; Tamura, S. Y.; Saksena, A. K.; Girijavallabhan, V.; Njoroge, F. G. J. Med. Chem. 2006, 49, 2750 10.1021/jm060077j
30. Clark, V. C.; Peter, J. A.; Nelson, D. R. Liver Int. 2013, 33 (Suppl 1) 80 10.1111/liv.12061
31. Harper, S.; McCauley, J. A.; Rudd, M. T.; Ferrara, M.; DiFilippo, M.; Crescenzi, B.; Koch, U.; Petrocchi, A.; Holloway, M. K.; Butcher, J. W.; Romano, J. J.; Bush, K. J.; Gilbert, K. F.; McIntyre, C. J.; Nguyen, K. T.; Nizi, E.; Carroll, S. S.; Ludmerer, S. W.; Burlein, C.; DiMuzio, J. M.; Graham, D. J.; McHale, C. M.; Stahlhut, M. W.; Olsen, D. B.; Monteagudo, E.; Cianetti, S.; Giuliano, C.; Pucci, V.; Trainor, N.; Fandozzi, C. M.; Rowley, M.; Coleman, P. J.; Vacca, J. P.; Summa, V.; Liverton, N. J. ACS Med. Chem. Lett. 2012, 3, 332 10.1021/ml300017p
32. Niu, D.; Hagel, M.; Qiao, L.; Martin, T., St; Sheets, M.; Chaturvedi, P.; Labenski, M.; Nacht, M.; Westlin, W.; Petter, R. C.; Singh, J. J. Hepatol. 2010, 52, S297 10.1016/S0168-8278(10)60766-0
33. Pompei, M.; Di Francesco, M. E.; Pesci, S.; Koch, U.; Vignetti, S. E.; Veneziano, M.; Pace, P.; Summa, V. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010, 20, 168 10.1016/j.bmcl.2009.11.005
34. Prongay, A. J.; Guo, Z.; Yao, N.; Pichardo, J.; Fischmann, T.; Strickland, C.; Myers, J., Jr.; Weber, P. C.; Beyer, B. M.; Ingram, R.; Hong, Z.; Prosise, W. W.; Ramanathan, L.; Taremi, S. S.; Yarosh-Tomaine, T.; Zhang, R.; Senior, M.; Yang, R. S.; Malcolm, B.; Arasappan, A.; Bennett, F.; Bogen, S. L.; Chen, K.; Jao, E.; Liu, Y. T.; Lovey, R. G.; Saksena, A. K.; Venkatraman, S.; Girijavallabhan, V.; Njoroge, F. G.; Madison, V. J. Med. Chem. 2007, 50, 2310 10.1021/jm060173k
35. Summa, V.; Ludmerer, S. W.; McCauley, J. A.; Fandozzi, C.; Burlein, C.; Claudio, G.; Coleman, P. J.; Dimuzio, J. M.; Ferrara, M.; Di Filippo, M.; Gates, A. T.; Graham, D. J.; Harper, S.; Hazuda, D. J.; Huang, Q.; McHale, C.; Monteagudo, E.; Pucci, V.; Rowley, M.; Rudd, M. T.; Soriano, A.; Stahlhut, M. W.; Vacca, J. P.; Olsen, D. B.; Liverton, N. J.; Carroll, S. S. Antimicrob. Agents Chemother. 2012, 56, 4161 10.1128/AAC.00324-12
36. Delang, L.; Vliegen, I.; Froeyen, M.; Neyts, J. Antimicrob. Agents Chemother. 2011, 55, 4103 10.1128/AAC.00294-11
37. Romano, K. P.; Ali, A.; Aydin, C.; Soumana, D.; Ozen, A.; Deveau, L. M.; Silver, C.; Cao, H.; Newton, A.; Petropoulos, C. J.; Huang, W.; Schiffer, C. A. PLoS Pathog. 2012, 8, e1002832 10.1371/journal.ppat.1002832
38. Ozen, A.; Sherman, W.; Schiffer, C. A. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 5693 10.1021/ct400603p
39. Ali, A.; Aydin, C.; Gildemeister, R.; Romano, K. P.; Cao, H.; Ozen, A.; Soumana, D.; Newton, A.; Petropoulos, C. J.; Huang, W.; Schiffer, C. A. ACS Chem. Biol. 2013, 8, 1469 10.1021/cb400100g
40. Soumana, D. I.; Ali, A.; Schiffer, C. A. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 2485 10.1021/cb5006118
41. Soumana, D. I.; Kurt Yilmaz, N.; Prachanronarong, K. L.; Aydin, C.; Ali, A.; Schiffer, C. A. ACS Chem. Biol. 2016, 11, 900 10.1021/acschembio.5b00647
42. Jensen, S. B.; Serre, S. B.; Humes, D. G.; Ramirez, S.; Li, Y. P.; Bukh, J.; Gottwein, J. M. Antimicrob. Agents Chemother. 2015, 59, 7426 10.1128/AAC.01953-15
43. Sarrazin, C.; Zeuzem, S. Gastroenterology 2010, 138, 447 10.1053/j.gastro.2009.11.055
44. Romano, K. P.; Laine, J. M.; Deveau, L. M.; Cao, H.; Massi, F.; Schiffer, C. A. J. Virol. 2011, 85, 6106 10.1128/JVI.00377-11
45. Susser, S.; Welsch, C.; Wang, Y.; Zettler, M.; Domingues, F. S.; Karey, U.; Hughes, E.; Ralston, R.; Tong, X.; Herrmann, E.; Zeuzem, S.; Sarrazin, C. Hepatology 2009, 50, 1709 10.1002/hep.23192
46. Romano, K. P.; Ali, A.; Royer, W. E.; Schiffer, C. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 20986 10.1073/pnas.1006370107
47. Nalam, M. N.; Ali, A.; Altman, M. D.; Reddy, G. S.; Chellappan, S.; Kairys, V.; Ozen, A.; Cao, H.; Gilson, M. K.; Tidor, B.; Rana, T. M.; Schiffer, C. A. J. Virol. 2010, 84, 5368 10.1128/JVI.02531-09
48. Nalam, M. N.; Ali, A.; Reddy, G. S.; Cao, H.; Anjum, S. G.; Altman, M. D.; Yilmaz, N. K.; Tidor, B.; Rana, T. M.; Schiffer, C. A. Chem. Biol. 2013, 20, 1116 10.1016/j.chembiol.2013.07.014
49. Kurt Yilmaz, N.; Swanstrom, R.; Schiffer, C. A. Trends Microbiol. 2016, 24, 547 10.1016/j.tim.2016.03.010
50. King, N. M.; Prabu-Jeyabalan, M.; Nalivaika, E. A.; Schiffer, C. A. Chem. Biol. 2004, 11, 1333 10.1016/j.chembiol.2004.08.010
51. Ragland, D. A.; Nalivaika, E. A.; Nalam, M. N.; Prachanronarong, K. L.; Cao, H.; Bandaranayake, R. M.; Cai, Y.; Kurt-Yilmaz, N.; Schiffer, C. A. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 11956 10.1021/ja504096m
52. O'Meara, J. A.; Lemke, C. T.; Godbout, C.; Kukolj, G.; Lagace, L.; Moreau, B.; Thibeault, D.; White, P. W.; Llinas-Brunet, M. J. Biol. Chem. 2013, 288, 5673 10.1074/jbc.M112.439455
53. Taremi, S. S.; Beyer, B.; Maher, M.; Yao, N.; Prosise, W.; Weber, P. C.; Malcolm, B. A. Protein Sci. 1998, 7, 2143 10.1002/pro.5560071011
54. Otwinowski, Z.; Minor, W. Methods Enzymol. 1997, 276, 307 10.1016/S0076-6879(97)76066-X
55. McCoy, A. J.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Adams, P. D.; Winn, M. D.; Storoni, L. C.; Read, R. J. J. Appl. Crystallogr. 2007, 40, 658 10.1107/S0021889807021206
56. Adams, P. D.; Afonine, P. V.; Bunkoczi, G.; Chen, V. B.; Davis, I. W.; Echols, N.; Headd, J. J.; Hung, L. W.; Kapral, G. J.; Grosse-Kunstleve, R. W.; McCoy, A. J.; Moriarty, N. W.; Oeffner, R.; Read, R. J.; Richardson, D. C.; Richardson, J. S.; Terwilliger, T. C.; Zwart, P. H. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 213 10.1107/S0907444909052925
57. Collaborative Computational Project, N. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1994, 50, 760 10.1107/S0907444994003112
58. Chen, V. B.; Arendall, W. B., 3rd; Headd, J. J.; Keedy, D. A.; Immormino, R. M.; Kapral, G. J.; Murray, L. W.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 12 10.1107/S0907444909042073
59. Brunger, A. T. Nature 1992, 355, 472 10.1038/355472a0
60. Emsley, P.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 2126 10.1107/S0907444904019158
61. PyMOL, 3.9 ed.; D. E. Shaw Research: New York, NY, 2014.
62. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926 10.1063/1.445869
63. Shivakumar, D.; Williams, J.; Wu, Y.; Damm, W.; Shelley, J.; Sherman, W. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 1509 10.1021/ct900587b
64. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33 10.1016/0263-7855(96)00018-5
65. Xu, D.; Tsai, C. J.; Nussinov, R. Protein Eng., Des. Sel. 1997, 10, 999 10.1093/protein/10.9.999