Goniometer-based femtosecond X-ray diffraction of mutant 30S ribosomal subunit crystals

Structural Dynamics

Volumn 2, Issue 4, 2015, Pages

  Dao, E Han ^a   Sierra, Raymond G ^a   Laksmono, Hartawan ^a   Lemke, Henrik T ^a   Alonso Mori, Roberto ^a   Coey, Aaron ^b   Larsen, Kevin ^b   Baxter, Elizabeth L ^c   Cohen, Aina E ^c   Soltis, S Michael ^c   DeMirci, Hasan ^a,c  

^a SLAC NATIONAL ACCELERATOR LABORATORY   (United States)

^b STANFORD UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^c SLAC NATIONAL ACCELERATOR LABORATORY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CRYSTALS; DATA ACQUISITION; ELECTRONS; FREE ELECTRON LASERS; GONIOMETERS; PROTEINS; RADIATION DAMAGE; X RAY DIFFRACTION;

CRYSTAL QUALITIES; HIGH RESOLUTION DATA; LINAC COHERENT LIGHT SOURCE; RIBOSOMAL PROTEINS; RIBOSOMAL SUBUNITS; SAMPLE PREPARATION; THERMUS THERMOPHILUS; X-RAY FREE ELECTRON LASERS;

X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

EID: 84944111556     PISSN: None     EISSN: 23297778     Source Type: Journal    
DOI: 10.1063/1.4919407     Document Type: Article

References (47)

1. T. Choli, F. Franceschi, A. Yonath, and B. Wittmann-Liebold, Biol. Chem. Hoppe-Seyler 374, 377 (1993). 10.1515/bchm3.1993.374.1-6.377
2. E. Gasteiger, C. Hoogland, A. Gattiker, M. R. Wilkins, R. D. Appel, A. Bairoch et al., Proteomics Protocols Handbook (Springer, 2005), pp. 571-607.
3. B. T. Wimberly, D. E. Brodersen, W. M. Clemons, Jr., R. J. Morgan-Warren, A. P. Carter, C. Vonrhein, T. Hartsch, and V. Ramakrishnan, Nature 407, 327 (2000). 10.1038/35030006
4. A. Yonath, J. Harms, H. A. S. Hansen, A. Bashan, F. Schlünzen, I. Levin, I. Koelln, A. Tocilj, I. Agmon, M. Peretz, H. Bartels, W. S. Bennett, S. Krumbholz, D. Janell, S. Weinstein, T. Auerbach, H. Avila, M. Piolleti, S. Morlang, and F. Franceschi, Acta Crystallogr., Sect. A: Found. Crystallogr. 54, 945 (1998). 10.1107/S010876739800991X
5. W. M. Clemons, Jr., D. E. Brodersen, J. P. McCutcheon, J. L. C. May, A. P. Carter, R. J. Morgan-Warren, B. T. Wimberly, and V. Ramakrishnan, J. Mol. Biol. 310, 827 (2001). 10.1006/jmbi.2001.4778
6. H. N. Chapman, P. Fromme, A. Barty, T. A. White, R. A. Kirian, A. Aquila, M. S. Hunter, J. Schulz, D. P. DePonte, U. Weierstall, R. B. Doak, F. R. N. C. Maia, A. V. Martin, I. Schlichting, L. Lomb, N. Coppola, R. L. Shoeman, S. W. Epp, R. Hartmann, D. Rolles, A. Rudenko, L. Foucar, N. Kimmel, G. Weidenspointner, P. Holl, M. Liang, M. Barthelmess, C. Caleman, S. Boutet, M. J. Bogan, J. Krzywinski, C. Bostedt, S. Bajt, L. Gumprecht, B. Rudek, B. Erk, C. Schmidt, A. Hömke, C. Reich, D. Pietschner, L. Strüder, G. Hauser, H. Gorke, J. Ullrich, S. Herrmann, G. Schaller, F. Schopper, H. Soltau, K.-U. Kühnel, M. Messerschmidt, J. D. Bozek, S. P. Hau-Riege, M. Frank, C. Y. Hampton, R. G. Sierra, D. Starodub, G. J. Williams, J. Hajdu, N. Timneanu, M. M. Seibert, J. Andreasson, A. Rocker, O. Jönsson, M. Svenda, S. Stern, K. Nass, R. Andritschke, C.-D. Schröter, F. Krasniqi, M. Bott, K. E. Schmidt, X. Wang, I. Grotjohann, J. M. Holton, T. R. M. Barends, R. Neutze, S. Marchesini, R. Fromme, S. Schorb, D. Rupp, M. Adolph, T. Gorkhover, I. Andersson, H. Hirsemann, G. Potdevin, H. Graafsma, B. Nilsson, and J. C. H. Spence, Nature 470, 73 (2011). 10.1038/nature09750
7. S. Boutet, L. Lomb, G. J. Williams, T. R. M. Barends, A. Aquila, R. B. Doak, U. Weierstall, D. P. DePonte, J. Steinbrener, R. L. Shoeman, M. Messerschmidt, A. Barty, T. A. White, S. Kassemeyer, R. A. Kirian, M. M. Seibert, P. A. Montanez, C. Kenney, R. Herbst, P. Hart, J. Pines, G. Haller, S. M. Gruner, H. T. Philipp, M. W. Tate, M. Hromalik, L. J. Koerner, N. van Bakel, J. Morse, W. Ghonsalves, D. Arnlund, M. J. Bogan, C. Caleman, R. Fromme, C. Y. Hampton, M. S. Hunter, L. C. Johansson, G. Katona, C. Kupitz, M. Liang, A. V. Martin, K. Nass, L. Redecke, F. Stellato, N. Timneanu, D. Wang, N. A. Zatsepin, D. Schafer, J. Defever, R. Neutze, P. Fromme, J. C. H. Spence, H. N. Chapman, and I. Schlichting, Science 337, 362 (2012). 10.1126/science.1217737
8. R. Neutze, R. Wouts, D. van der Spoel, E. Weckert, and J. Hajdu, Nature 406, 752 (2000). 10.1038/35021099
9. S. P. Hau-Riege, R. A. London, and A. Szoke, Phys. Rev. E 69, 051906 (2004). 10.1103/PhysRevE.69.051906
10. C. Caleman, G. Huldt, F. R. N. C. Maia, C. Ortiz, F. G. Parak, J. Hajdu, D. van der Spoel, H. N. Chapman, and N. Timneanu, ACS Nano 5, 139 (2011). 10.1021/nn1020693
11. C. Caleman, M. Bergh, H. A. Scott, J. C. H. Spence, H. N. Chapman, and N. Tîmneanu, J. Mod. Opt. 58, 1486 (2011). 10.1080/09500340.2011.597519
12. A. Barty, C. Caleman, A. Aquila, N. Timneanu, L. Lomb, T. A. White, J. Andreasson, D. Arnlund, S. Bajt, T. R. M. Barends, M. Barthelmess, M. J. Bogan, C. Bostedt, J. D. Bozek, R. Coffee, N. Coppola, J. Davidsson, D. P. DePonte, R. B. Doak, T. Ekeberg, V. Elser, S. W. Epp, B. Erk, H. Fleckenstein, L. Foucar, P. Fromme, H. Graafsma, L. Gumprecht, J. Hajdu, C. Y. Hampton, R. Hartmann, A. Hartmann, G. Hauser, H. Hirsemann, P. Holl, M. S. Hunter, L. Johansson, S. Kassemeyer, N. Kimmel, R. A. Kirian, M. Liang, F. R. N. C. Maia, E. Malmerberg, S. Marchesini, A. V. Martin, K. Nass, R. Neutze, C. Reich, D. Rolles, B. Rudek, A. Rudenko, H. Scott, I. Schlichting, J. Schulz, M. M. Seibert, R. L. Shoeman, R. G. Sierra, H. Soltau, J. C. H. Spence, F. Stellato, S. Stern, L. Strüder, J. Ullrich, X. Wang, G. Weidenspointner, U. Weierstall, C. B. Wunderer, and H. N. Chapman, Nat. Photonics 6, 35 (2012). 10.1038/nphoton.2011.297
13. M. Bergh, N. Tîmneanu, and D. van der Spoel, Phys. Rev. E 70, 051904 (2004). 10.1103/PhysRevE.70.051904
14. M. S. Hunter, D. P. DePonte, D. A. Shapiro, R. A. Kirian, X. Wang, D. Starodub, S. Marchesini, U. Weierstall, R. B. Doak, J. C. H. Spence, and P. Fromme, Biophys. J. 100, 198 (2011). 10.1016/j.bpj.2010.10.049
15. L. Lomb, T. R. M. Barends, S. Kassemeyer, A. Aquila, S. W. Epp, B. Erk, L. Foucar, R. Hartmann, B. Rudek, D. Rolles, A. Rudenko, R. L. Shoeman, J. Andreasson, S. Bajt, M. Barthelmess, A. Barty, M. J. Bogan, C. Bostedt, J. D. Bozek, C. Caleman, R. Coffee, N. Coppola, D. P. DePonte, R. B. Doak, T. Ekeberg, H. Fleckenstein, P. Fromme, M. Gebhardt, H. Graafsma, L. Gumprecht, C. Y. Hampton, A. Hartmann, G. Hauser, H. Hirsemann, P. Holl, J. M. Holton, M. S. Hunter, W. Kabsch, N. Kimmel, R. A. Kirian, M. Liang, F. R. N. C. Maia, A. Meinhart, S. Marchesini, A. V. Martin, K. Nass, C. Reich, J. Schulz, M. M. Seibert, R. Sierra, H. Soltau, J. C. H. Spence, J. Steinbrener, F. Stellato, S. Stern, N. Timneanu, X. Wang, G. Weidenspointner, U. Weierstall, T. A. White, C. Wunderer, H. N. Chapman, J. Ullrich, L. Strüder, and I. Schlichting, Phys. Rev. B 84, 214111 (2011). 10.1103/PhysRevB.84.214111
16. B. F. Murphy, T. Osipov, Z. Jurek, L. Fang, S.-K. Son, M. Mucke, J. H. D. Eland, V. Zhaunerchyk, R. Feifel, L. Avaldi, P. Bolognesi, C. Bostedt, J. D. Bozek, J. Grilj, M. Guehr, L. J. Frasinski, J. Glownia, D. T. Ha, K. Hoffmann, E. Kukk, B. K. McFarland, C. Miron, E. Sistrunk, R. J. Squibb, K. Ueda, R. Santra, and N. Berrah, Nat. Commun. 5, 4281 (2014). 10.1038/ncomms5281
17. R. L. Owen, E. Rudiño-Piñera, and E. F. Garman, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 103, 4912 (2006). 10.1073/pnas.0600973103
18. R. B. Ravelli and S. M. McSweeney, Structure 8, 315 (2000). 10.1016/S0969-2126(00)00109-X
19. M. Weik, R. B. G. Ravelli, G. Kryger, S. McSweeney, M. L. Raves, M. Harel, P. Gros, I. Silman, J. Kroon, and J. L. Sussman, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 97, 623 (2000). 10.1073/pnas.97.2.623
20. A. Gonzalez and C. Nave, Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 50, 874 (1994). 10.1107/S0907444994006311
21. D. P. DePonte, U. Weierstall, K. Schmidt, J. Warner, D. Starodub, J. C. H. Spence, and R. B. Doak, J. Phys. D: Appl. Phys. 41, 195505 (2008). 10.1088/0022-3727/41/19/195505
22. R. G. Sierra, H. Laksmono, J. Kern, R. Tran, J. Hattne, R. Alonso-Mori, B. Lassalle-Kaiser, C. Glöckner, J. Hellmich, D. W. Schafer, N. Echols, R. J. Gildea, R. W. Grosse-Kunstleve, J. Sellberg, T. A. McQueen, A. R. Fry, M. M. Messerschmidt, A. Miahnahri, M. M. Seibert, C. Y. Hampton, D. Starodub, N. D. Loh, D. Sokaras, T.-C. Weng, P. H. Zwart, P. Glatzel, D. Milathianaki, W. E. White, P. D. Adams, G. J. Williams, S. Boutet, A. Zouni, J. Messinger, N. K. Sauter, U. Bergmann, J. Yano, V. K. Yachandra, and M. J. Bogan, Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 68, 1584 (2012). 10.1107/S0907444912038152
23. H. Demirci, R. G. Sierra, H. Laksmono, R. L. Shoeman, S. Botha, T. R. M. Barends, K. Nass, I. Schlichting, R. B. Doak, C. Gati, G. J. Williams, S. Boutet, M. Messerschmidt, G. Jogl, A. E. Dahlberg, S. T. Gregory, and M. J. Bogan, Acta Crystallogr., Sect. F: Struct. Biol. Cryst. Commun. 69, 1066 (2013). 10.1107/S174430911302099X
24. J. Kern, R. Alonso-Mori, J. Hellmich, R. Tran, J. Hattne, H. Laksmono, C. Glöckner, N. Echols, R. G. Sierra, J. Sellberg, B. Lassalle-Kaiser, R. J. Gildea, P. Glatzel, R. W. Grosse-Kunstleve, M. J. Latimer, T. A. McQueen, D. DiFiore, A. R. Fry, M. Messerschmidt, A. Miahnahri, D. W. Schafer, M. M. Seibert, D. Sokaras, T.-C. Weng, P. H. Zwart, W. E. White, P. D. Adams, M. J. Bogan, S. Boutet, G. J. Williams, J. Messinger, N. K. Sauter, A. Zouni, U. Bergmann, J. Yano, and V. K. Yachandra, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 109, 9721 (2012). 10.1073/pnas.1204598109
25. J. Kern, R. Alonso-Mori, R. Tran, J. Hattne, R. J. Gildea, N. Echols, C. Glöckner, J. Hellmich, H. Laksmono, R. G. Sierra, B. Lassalle-Kaiser, S. Koroidov, A. Lampe, G. Han, S. Gul, D. DiFiore, D. Milathianaki, A. R. Fry, A. Miahnahri, D. W. Schafer, M. Messerschmidt, M. M. Seibert, J. E. Koglin, D. Sokaras, T.-C. Weng, J. Sellberg, M. J. Latimer, R. W. Grosse-Kunstleve, P. H. Zwart, W. E. White, P. Glatzel, P. D. Adams, M. J. Bogan, G. J. Williams, S. Boutet, J. Messinger, A. Zouni, N. K. Sauter, V. K. Yachandra, U. Bergmann, and J. Yano, Science 340, 491 (2013). 10.1126/science.1234273
26. C. Kupitz, S. Basu, I. Grotjohann, R. Fromme, N. A. Zatsepin, K. N. Rendek, M. S. Hunter, R. L. Shoeman, T. A. White, D. Wang, D. James, J.-H. Yang, D. E. Cobb, B. Reeder, R. G. Sierra, H. Liu, A. Barty, A. L. Aquila, D. Deponte, R. A. Kirian, S. Bari, J. J. Bergkamp, K. R. Beyerlein, M. J. Bogan, C. Caleman, T.-C. Chao, C. E. Conrad, K. M. Davis, H. Fleckenstein, L. Galli, S. P. Hau-Riege, S. Kassemeyer, H. Laksmono, M. Liang, L. Lomb, S. Marchesini, A. V. Martin, M. Messerschmidt, D. Milathianaki, K. Nass, A. Ros, S. Roy-Chowdhury, K. Schmidt, M. Seibert, J. Steinbrener, F. Stellato, L. Yan, C. Yoon, T. A. Moore, A. L. Moore, Y. Pushkar, G. J. Williams, S. Boutet, R. B. Doak, U. Weierstall, M. Frank, H. N. Chapman, J. C. H. Spence, and P. Fromme, Nature 513, 261 (2014). 10.1038/nature13453
27. W. Liu, D. Wacker, C. Gati, G. W. Han, D. James, D. Wang, G. Nelson, U. Weierstall, V. Katritch, A. Barty, N. A. Zatsepin, D. Li, M. Messerschmidt, S. Boutet, G. J. Williams, J. E. Koglin, M. M. Seibert, C. Wang, S. T. A. Shah, S. Basu, R. Fromme, C. Kupitz, K. N. Rendek, I. Grotjohann, P. Fromme, R. A. Kirian, K. R. Beyerlein, T. A. White, H. N. Chapman, M. Caffrey, J. C. H. Spence, R. C. Stevens, and V. Cherezov, Science 342, 1521 (2013). 10.1126/science.1244142
28. L. Redecke, K. Nass, D. P. DePonte, T. A. White, D. Rehders, A. Barty, F. Stellato, M. Liang, T. R. M. Barends, S. Boutet, G. J. Williams, M. Messerschmidt, M. M. Seibert, A. Aquila, D. Arnlund, S. Bajt, T. Barth, M. J. Bogan, C. Caleman, T.-C. Chao, R. B. Doak, H. Fleckenstein, M. Frank, R. Fromme, L. Galli, I. Grotjohann, M. S. Hunter, L. C. Johansson, S. Kassemeyer, G. Katona, R. A. Kirian, R. Koopmann, C. Kupitz, L. Lomb, A. V. Martin, S. Mogk, R. Neutze, R. L. Shoeman, J. Steinbrener, N. Timneanu, D. Wang, U. Weierstall, N. A. Zatsepin, J. C. H. Spence, P. Fromme, I. Schlichting, M. Duszenko, C. Betzel, and H. N. Chapman, Science 339, 227 (2013). 10.1126/science.1229663
29. K. Hirata, K. Shinzawa-Itoh, N. Yano, S. Takemura, K. Kato, M. Hatanaka, K. Muramoto, T. Kawahara, T. Tsukihara, E. Yamashita, K. Tono, G. Ueno, T. Hikima, H. Murakami, Y. Inubushi, M. Yabashi, T. Ishikawa, M. Yamamoto, T. Ogura, H. Sugimoto, J.-R. Shen, S. Yoshikawa, and H. Ago, Nat. Methods 11, 734 (2014). 10.1038/nmeth.2962
30. A. E. Cohen, S. M. Soltis, A. González, L. Aguila, R. Alonso-Mori, C. O. Barnes, E. L. Baxter, W. Brehmer, A. S. Brewster, A. T. Brunger et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 111, 17122 (2014). 10.1073/pnas.1418733111
31. T. M. McPhillips, S. E. McPhillips, H.-J. Chiu, A. E. Cohen, A. M. Deacon, P. J. Ellis, E. Garman, A. Gonzalez, N. K. Sauter, R. P. Phizackerley, S. M. Soltis, and P. Kuhn, J. Synchrotron Radiat. 9, 401 (2002). 10.1107/S0909049502015170
32. W. Kabsch, Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 66, 125 (2010). 10.1107/S0907444909047337
33. L. Foucar, A. Barty, N. Coppola, R. Hartmann, P. Holl, U. Hoppe, S. Kassemeyer, N. Kimmel, J. Küpper, M. Scholz, S. Techert, T. A. White, L. Strüder, and J. Ullrich, Comput. Phys. Commun. 183, 2207 (2012). 10.1016/j.cpc.2012.04.023
34. N. K. Sauter, J. Hattne, R. W. Grosse-Kunstleve, and N. Echols, Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 69, 1274 (2013). 10.1107/S0907444913000863
35. T. A. White, R. A. Kirian, A. V. Martin, A. Aquila, K. Nass, A. Barty, and H. N. Chapman, J. Appl. Crystallogr. 45, 335 (2012). 10.1107/S0021889812002312
36. A. Barty, R. A. Kirian, F. R. N. C. Maia, M. Hantke, C. H. Yoon, T. A. White, and H. Chapman, J. Appl. Crystallogr. 47, 1118 (2014). 10.1107/S1600576714007626
37. O. B. Zeldin, A. S. Brewster, J. Hattne, M. Uervirojnangkoorn, A. Y. Lyubimov, Q. Zhou, M. Zhao, W. I. Weis, N. K. Sauter, and A. T. Brunger, Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 71, 352 (2015). 10.1107/S1399004714025875
38. H. Demirci, F. Murphy, R. Belardinelli, A. C. Kelley, V. Ramakrishnan, S. T. Gregory, A. E. Dahlberg, and G. Jogl, RNA 16, 2319 (2010). 10.1261/rna.2357210
39. A. González, P. Moorhead, S. E. McPhillips, J. Song, K. Sharp, J. R. Taylor, P. D. Adams, N. K. Sauter, and S. M. Soltis, J. Appl. Crystallogr. 41, 176 (2008). 10.1107/S0021889807057822
40. N. K. Sauter, R. W. Grosse-Kunstleve, and P. D. Adams, J. Appl. Crystallogr. 37, 399 (2004). 10.1107/S0021889804005874
41. Z. Otwinowski and W. Minor, in Methods Enzymology, edited by J. C. W. Carter (Academic Press, 1997), pp. 307-326.
42. H. Demirci, F. Murphy Iv, E. Murphy, E. Murphy, S. T. Gregory, A. E. Dahlberg, and G. Jogl, Nat. Commun. 4, 1355 (2013). 10.1038/ncomms2346
43. M. Suga, F. Akita, K. Hirata, G. Ueno, H. Murakami, Y. Nakajima, T. Shimizu, K. Yamashita, M. Yamamoto, H. Ago, and J.-R. Shen, Nature 517, 99 (2014). 10.1038/nature13991
44. U. Weierstall, D. James, C. Wang, T. A. White, D. Wang, W. Liu, J. C. H. Spence, R. Bruce Doak, G. Nelson, P. Fromme, R. Fromme, I. Grotjohann, C. Kupitz, N. A. Zatsepin, H. Liu, S. Basu, D. Wacker, G. Won Han, V. Katritch, S. Boutet, M. Messerschmidt, G. J. Williams, J. E. Koglin, M. Marvin Seibert, M. Klinker, C. Gati, R. L. Shoeman, A. Barty, H. N. Chapman, R. A. Kirian, K. R. Beyerlein, R. C. Stevens, D. Li, S. T. A. Shah, N. Howe, M. Caffrey, and V. Cherezov, Nat. Commun. 5, 3309 (2014). 10.1038/ncomms4309
45. M. Uervirojnangkoorn, O. B. Zeldin, A. Y. Lyubimov, J. Hattne, A. S. Brewster, N. K. Sauter, A. T. Brunger, and W. I. Weis, eLife 4, e05421 (2015). 10.7554/eLife.05421
46. J. Hattne, N. Echols, R. Tran, J. Kern, R. J. Gildea, A. S. Brewster, R. Alonso-Mori, C. Glöckner, J. Hellmich, H. Laksmono, R. G. Sierra, B. Lassalle-Kaiser, A. Lampe, G. Han, S. Gul, D. DiFiore, D. Milathianaki, A. R. Fry, A. Miahnahri, W. E. White, D. W. Schafer, M. M. Seibert, J. E. Koglin, D. Sokaras, T.-C. Weng, J. Sellberg, M. J. Latimer, P. Glatzel, P. H. Zwart, R. W. Grosse-Kunstleve, M. J. Bogan, M. Messerschmidt, G. J. Williams, S. Boutet, J. Messinger, A. Zouni, J. Yano, U. Bergmann, V. K. Yachandra, P. D. Adams, and N. K. Sauter, Nat. Methods 11, 545 (2014). 10.1038/nmeth.2887
47. S. T. Gregory and A. E. Dahlberg, unpublished results (2015).