Nitric Oxide Is Reduced to HNO by Proton-Coupled Nucleophilic Attack by Ascorbate, Tyrosine, and Other Alcohols. A New Route to HNO in Biological Media?

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 14, 2015, Pages 4720-4727

  Suarez, Sebastián A ^a   Neuman, Nicolás I ^a,b   Muñoz, Martina ^a   Álvarez, Lucía ^a   Bikiel, Damián E ^a   Brondino, Carlos D ^b   Ivanović Burmazović, Ivana ^c   Miljkovic, Jan Lj ^c   Filipovic, Milos R ^c   Martí, Marcelo A ^a   Doctorovich, Fabio ^a  

^a UNIVERSIDAD DE BUENOS AIRES   (Argentina)

^b UNIVERSIDAD NACIONAL DEL LITORAL   (Argentina)

^c UNIVERSITY OF ERLANGEN NUREMBERG   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

NITRIC OXIDE;

ALKOXYL RADICALS; BIOLOGICAL MEDIA; BIOLOGICAL PROCESS; ENZYMATIC REDUCTION; IN-VIVO; NUCLEOPHILIC ATTACK; REDUCING CAPACITY;

AMINO ACIDS;

ALCOHOL DERIVATIVE; ASCORBIC ACID; AZANONE; INDUCIBLE NITRIC OXIDE SYNTHASE; NITRIC OXIDE; NITRIC OXIDE DONOR; TYROSINE; UNCLASSIFIED DRUG; ALKOXYL RADICAL; NITROGEN OXIDE; NITROXYL;

ANIMAL CELL; AQUEOUS SOLUTION; ARTICLE; BOVINAE; CONTROLLED STUDY; DECOMPOSITION; DIMERIZATION; ELECTRON SPIN RESONANCE; ENDOTHELIUM CELL; IMMUNOCOMPETENT CELL; IN VITRO STUDY; KINETICS; MACROPHAGE; NERVE CELL; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; NUCLEOPHILICITY; OXIDATION REDUCTION POTENTIAL; PROTON COUPLED NUCLEOPHILIC ATTACK; PROTON TRANSPORT; REACTION ANALYSIS; REDUCTION; TAUTOMER; ANIMAL; BOVINE; CHEMISTRY; METABOLISM; OXIDATION REDUCTION REACTION;

ALCOHOLS; ANIMALS; ASCORBIC ACID; CATTLE; ENDOTHELIAL CELLS; NITRIC OXIDE; NITROGEN OXIDES; OXIDATION-REDUCTION; TYROSINE;

EID: 84927940639     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja512343w     Document Type: Article

References (67)

1. Napoli, C.; Paolisso, G.; Casamassimi, A.; Al-Omran, M.; Barbieri, M.; Sommese, L.; Infante, T.; Ignarro, L. J. J. Am. Coll. Cardiol. 2013, 62, 89
2. Tonzetich, Z. J.; McQuade, L. E.; Lippard, S. J. Inorg. Chem. 2010, 49, 6338
3. Goodrich, L. E.; Paulat, F.; Praneeth, V. K. K.; Lehnert, N.; Arbor, A. Biochemistry 2010, 6293
4. Martínez-Ruiz, A.; Cadenas, S.; Lamas, S. Free Radic. Biol. Med. 2011, 51, 17
5. Bruce King, S. Free Radic. Biol. Med. 2013, 55, 1
6. Irvine, J. C.; Ritchie, R. H.; Favaloro, J. L.; Andrews, K. L.; Widdop, R. E.; Kemp-Harper, B. K. Trends Pharmacol. Sci. 2008, 29, 601
7. Flores-Santana, W.; Salmon, D. J.; Donzelli, S.; Switzer, C. H.; Basudhar, D.; Ridnour, L.; Cheng, R.; Glynn, S. A.; Paolocci, N.; Fukuto, J. M.; Miranda, K. M.; Wink, D. A. Antioxid. Redox Signal. 2011, 14, 1659
8. Miranda, K. M. Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 433
9. Shafirovich, V.; Lymar, S. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 7340
10. Lymar, S. V.; Shafirovich, V.; Poskrebyshev, G. A. Inorg. Chem. 2005, 44, 5212
11. Miranda, K. M.; Nims, R. W.; Thomas, D. D.; Espey, M. G.; Citrin, D.; Bartberger, M. D.; Paolocci, N.; Fukuto, J. M.; Feelisch, M.; Wink, D. A. J. Inorg. Biochem. 2003, 93, 52
12. Liochev, S. Free Radic. Biol. Med. 2003, 34, 1399
13. Bartberger, M. D.; Fukuto, J. M.; Houk, K. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 2194
14. Ford, P. C. Inorg. Chem. 2010, 49, 6226
15. Hoshino, M.; Laverman, L.; Ford, P. C. Coord. Chem. Rev. 1999, 187, 75
16. Cline, M. R.; Tu, C.; Silverman, D. N.; Toscano, J. P. Free Radic. Biol. Med. 2011, 50, 1274
17. Reisz, J. A.; Zink, C. N.; King, S. B. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11675
18. Donzelli, S.; Espey, M. G.; Flores-Santana, W.; Switzer, C. H.; Yeh, G. C.; Huang, J.; Stuehr, D. J.; King, S. B.; Miranda, K. M.; Wink, D. a. Free Radic. Biol. Med. 2008, 45, 578
19. Suárez, S. A.; Martí, M. A.; De Biase, P. M.; Estrin, D. a.; Bari, S. E.; Doctorovich, F. Polyhedron 2007, 26, 4673
20. Dobmeier, K. P.; Riccio, D. A.; Schoenfisch, M. H. Anal. Chem. 2008, 80, 1247
21. Martí, M. A.; Bari, S. E.; Estrin, D. A.; Doctorovich, F. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 4680
22. Zhou, Y.; Liu, K.; Li, J.-Y.; Fang, Y.; Zhao, T.-C.; Yao, C. Org. Lett. 2011, 13, 2357
23. Doctorovich, F.; Bikiel, D.; Pellegrino, J.; Suárez, S. A.; Larsen, A.; Martí, M. A. Coord. Chem. Rev. 2011, 255, 2764
24. Tennyson, A. G.; Do, L.; Smith, R. C.; Lippard, S. J. Nitric Oxide 2006, 26, 1
25. Rosenthal, J.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5536
26. Wrobel, A. T.; Johnstone, T. C.; Liang, A. D.; Lippard, S. J.; Rivera-fuentes, P. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 4697
27. Suárez, S. A.; Fonticelli, M. H.; Rubert, A. A.; de la Llave, E.; Scherlis, D.; Salvarezza, R. C.; Martí, M. A.; Doctorovich, F. Inorg. Chem. 2010, 49, 6955
28. Suárez, S.; Bikiel, D.; Wetzler, D.; Martí, M. A.; Doctorovich, F. Anal. Chem. 2013, 85, 10262 - 10269
29. Sirsalmath, K.; Suárez, S. A.; Bikiel, D. E.; Doctorovich, F. J. Inorg. Biochem. 2013, 118, 134
30. Filipovic, M. R.; Eberhardt, M.; Prokopovic, V.; Mijuskovic, A.; Orescanin-Dusic, Z.; Reeh, P.; Ivanovic-Burmazovic, I. J. Med. Chem. 2013, 56, 1499
31. Eberhardt, M.; Dux, M.; Namer, B.; Miljkovic, J.; Cordasic, N.; Will, C.; Kichko, T. I.; Roche, J.; de la Fischer, M.; Bikiel, D.; Suárez, S. A.; Dorsch, K.; Leffler, A.; Babes, A.; Lampert, A.; Lennerz, J. K.; Jacobi, J.; Martí, M. A.; Doctorovich, F.; Högestätt, E. D.; Zygmunt, P. M.; Ivanovic-Burmazovic, I.; Messlinger, K.; Reeh, P.; Filipovic, M. R. Nat. Commun. 2014, 5, 4381
32. Fukuto, J. M.; Cisneros, C. J.; Kinkade, R. L. J. Inorg. Biochem. 2013, 118, 201
33. Miranda, K. M.; Paolocci, N.; Katori, T.; Thomas, D. D.; Ford, E.; Bartberger, M. D.; Espey, M. G.; Kass, D. a; Feelisch, M.; Fukuto, J. M.; Wink, D. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 9196
34. Paolocci, N.; Saavedra, W. F.; Miranda, K. M.; Martignani, C.; Isoda, T.; Hare, J. M.; Espey, M. G.; Fukuto, J. M.; Feelisch, M.; Wink, D. A.; Kass, D. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 10463
35. Adak, S.; Wang, Q.; Stuehr, D. J. J. Biol. Chem. 2000, 275, 33554
36. Schmidt, H. H. H. W.; Hofmann, H.; Schindler, U.; Shutenko, Z. S.; Cunningham, D. D.; Feelisch, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 14492
37. Feelisch, M.; Te Poel, M.; Zamora, R.; Deussen, A.; Moncada, S. Nature 1994, 368, 62
38. Rousseau, D. L.; Li, D.; Couture, M.; Yeh, S.-R. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 306
39. Ishimura, Y.; Gao, Y. T.; Panda, S. P.; Roman, L. J.; Masters, B. S. S.; Weintraub, S. T. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 338, 543
40. Sabat, J.; Egawa, T.; Lu, C.; Stuehr, D. J.; Gerfen, G. J.; Rousseau, D. L.; Yeh, S.-R. J. Biol. Chem. 2013, 288, 6095
41. Li, D.; Kabir, M.; Stuehr, D. J.; Rousseau, D. L.; Yeh, S.-R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6943
42. Donzelli, S.; Graham, M.; Flores-Santana, W.; Switzer, C. H.; Yeh, G. C.; Huang, J.; Stuehr, D. J.; King, S. B.; Miranda, K. M.; Wink, D. A.; Espey, M. G. Free Radic. Biol. Med. 2008, 45, 578
43. Kytzia, A.; Korth, H.; Sustmann, R.; Groot, H.; De Kirsch, M. Chem.-Eur. J. 2006, 8786
44. Armstrong, D. A.; Huie, R. E.; Lymar, S.; Koppenol, W. H.; Merényi, G.; Neta, P.; Stanbury, D. M.; Steenken, S.; Wardman, P. Bioinorg. React. Mech. 2013, 9, 59
45. Filipovic, M. R. M.; Miljkovic, J. L. J.; Nauser, T.; Royzen, M.; Klos, K.; Shubina, T.; Koppenol, W. H.; Lippard, S. J.; Ivanović-Burmazović, I.; Ivanovic, I. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 12016
46. Miljkovic, J. L.; Kenkel, I.; Ivanović-Burmazović, I.; Filipovic, M. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 12061
47. Clyne, M. A. A.; Thrush, B. A. Trans. Faraday Soc. 1961, 57, 1305
48. Cashion, J. K.; Polanyi, J. C. J. Chem. Phys. 1959, 30, 317
49. Strausz, O. P.; Gunning, H. E. Trans. Faraday Soc. 1964, 60, 347
50. Kohout, F. C.; Lampe, F. W. J. Am. Chem. Soc. 1965, 87, 5795
51. Miranda, K. M.; Paolocci, N.; Katori, T.; Thomas, D. D.; Ford, E.; Bartberger, M. D.; Espey, M. G.; Kass, D. A.; Feelisch, M.; Fukuto, J. M.; Wink, D. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 9196
52. Porcheddu, A.; De Luca, L.; Giacomelli, G. Synlett 2009, 13, 2149
53. Heinecke, J. L.; Khin, C.; Pereira, J. C. M.; Suárez, S. A.; Iretskii, A. V.; Doctorovich, F.; Ford, P. C. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 4007
54. Álvarez, L.; Suarez, S. A.; Bikiel, D. E.; Reboucas, J. S.; Batinić-Haberle, I.; Martí, M. A.; Doctorovich, F. Inorg. Chem. 2014, 53, 7351
55. Spasojevic, I.; Batini-Haberle, I.; Fridovich, I. Nitric Oxide 2000, 4, 526
56. Benon, H. J.; Bielski, A.; Allen, O.; Schwarz, H. A. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 3516
57. Kirsch, M.; Büscher, A.-M.; Aker, S.; Schulz, R.; de Groot, H. Org. Biomol. Chem. 2009, 7, 1954
58. Poderoso, J. J.; Carreras, M. C.; Schöpfer, F.; Lisdero, C. L.; Riobó, N. A.; Giulivi, C.; Boveris, A. D.; Boveris, A.; Cadenas, E. Free Radic. Biol. Med. 1999, 26, 925
59. Heinecke, J.; Ford, P. C. Coord. Chem. Rev. 2010, 254, 235
60. J. van der, Zee; P. J. A. van den, Broek Free Radic. Biol. Med. 1998, 25, 282
61. Yenes, S.; Messeguer, A. Tetrahedron 1999, 55, 14111
62. May, J. M. Free Radic. Biol. Med. 2000, 28, 1421
63. Liu, X.; Miller, M. J.; Joshi, M. S.; Thomas, D. D.; Lancaster, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 2175
64. Kamga, C.; Krishnamurthy, S.; Shiva, S. Nitric Oxide 2012, 26, 251
65. Gupta, K. J.; Igamberdiev, A. U.; Manjunatha, G.; Segu, S.; Moran, J. F.; Neelawarne, B.; Bauwe, H.; Kaiser, W. M. Plant Sci. 2011, 181, 520
66. Shiva, S.; Huang, Z.; Grubina, R.; Sun, J.; Ringwood, L. A.; MacArthur, P. H.; Xu, X.; Murphy, E.; Darley-Usmar, V. M.; Gladwin, M. T. Circ. Res. 2007, 100, 654
67. Chouchani, E. T.; Methner, C.; Nadtochiy, S. M.; Logan, A.; Pell, V. R.; Ding, S.; James, A. M.; Cochemé, H. M.; Reinhold, J.; Lilley, K. S.; Partridge, L.; Fearnley, I. M.; Robinson, A. J.; Hartley, R. C.; Smith, R. A. J.; Krieg, T.; Brookes, P. S.; Murphy, M. P. Nat. Med. 2013, 19, 753