Probing the electronic and geometric structure of ferric and ferrous myoglobins in physiological solutions by Fe K-edge absorption spectroscopy

Physical Chemistry Chemical Physics

Volumn 16, Issue 4, 2014, Pages 1617-1631

  Lima, Frederico A ^a,d   Penfold, Thomas J ^a,b   Van Der Veen, Renske M ^a,e   Reinhard, Marco ^a   Abela, Rafael ^b   Tavernelli, Ivano ^a   Rothlisberger, Ursula ^a   Benfatto, Maurizio ^c   Milne, Christopher J ^a,b   Chergui, Majed ^a  

^a EPFL   (Switzerland)

^b PAUL SCHERRER INSTITUTE   (Switzerland)

^c INFN LABORATORI NAZIONALI DI FRASCATI   (Italy)

^d LABORATÓRIO NACIONAL DE LUZ SÍNCROTRON   (Brazil)

^e MAX PLANCK INSTITUTE FOR BIOPHYSICAL CHEMISTRY   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

FERRIC ION; FERROUS ION; MYOGLOBIN;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ELECTRON; SOLUTION AND SOLUBILITY; X RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

ELECTRONS; FERRIC COMPOUNDS; FERROUS COMPOUNDS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR STRUCTURE; MYOGLOBIN; SOLUTIONS; X-RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

EID: 84890843766     PISSN: 14639076     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c3cp53683a     Document Type: Article

References (129)

1. K. R. Rodgers Curr. Opin. Chem. Biol. 1999 3 158 167
2. T. G. Spiro A. A. Jarzecki Curr. Opin. Chem. Biol. 2001 5 715 723
3. E. Antonini and M. Brunori, Hemoglobin and Myoglobin in their Reactions with Ligands, North-Holland Pub. Co., 1971
4. U. B. Hendgen-Cotta U. Flögel M. Kelm T. Rassaf J. Exp. Biol. 2010 213 2734 2740
5. U. Flögel M. W. Merx A. Gödecke U. K. M. Decking J. Schrader Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001 98 735 740
6. M. Brunori Trends Biochem. Sci. 2001 26 21 23
7. M.-S. Liao M.-J. Huang J. D. Watts J. Mol. Model 2013 19 3307 3323
8. F. De Angelis A. A. Jarzecki R. Car T. G. Spiro J. Phys. Chem. B 2005 109 3065 3070
9. J. Bertran M. F. Ruiz-Lopez D. Rinaldi THEOCHEM 1991 232 337 347
10. J. P. Collman L. Fu Acc. Chem. Res. 1999 32 455 463
11. C. Rovira THEOCHEM 2003 632 309 321
12. B. A. Springer S. G. Sligar J. S. Olson G. N. J. Phillips Chem. Rev. 1994 94 699 714
13. A. Ansari J. Berendzen D. Braunstein B. R. Cowen H. Frauenfelder M. K. Hong I. E. T. Iben J. B. Johnson P. Ormos T. B. Sauke Biophys. Chem. 1987 26 337 355
14. J. W. Petrich J. C. Lambry K. Kuczera M. Karplus C. Poyart J. L. Martin Biochemistry 1991 30 3975 3987
15. P. J. Steinbach A. Ansari J. Berendzen D. Braunstein K. Chu B. R. Cowen D. Ehrenstein H. Frauenfelder J. B. a. Johnson Biochemistry 1991 30 3988 4001
16. L. Miller M. Chance Biochemistry 1995 34 10170 10179
17. L. M. Miller M. R. Chance J. Am. Chem. Soc. 1994 116 9662 9669
18. D. L. Rousseau P. V. Argade Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1986 83 1310 1314
19. M. H. Lim T. A. Jackson P. A. Anfinrud Nat. Struct. Biol. 1997 4 209 214
20. J. L. Martin M. H. Vos Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1992 21 199 222
21. J.-L. Martin M. Vos Methods Enzymol. 1994 232 416 430
22. M. Vos Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2008 1777 15 31
23. P. M. Champion F. Rosca D. Ionascu W. Cao X. Ye Faraday Discuss. 2004 217 123 135
24. W. Wang A. Demidov X. Ye J. F. Christian T. Sjodin P. M. Champion J. Raman Spectrosc. 2000 31 99 105
25. D. M. Mills A. Lewis A. Harootunian J. Huang B. Smith Science 1984 223 811 813
26. J. W. Petrich J. L. Martin D. Houde C. Poyart A. Orszag Biochemistry 1987 26 7914 7923
27. A. Stickrath M. Mara J. Lockard M. Harpham J. Huang X. Zhang K. Attenkofer L. Chen J. Phys. Chem. B 2013 117 4705 4712
28. D. Bourgeois T. Ursby M. Wulff C. Pradervand A. Legrand W. Schildkamp S. Labouré V. Srajer T. Y. Teng M. Roth K. Moffat J. Synchrotron Radiat. 1996 3 65 74
29. V. Arajer and W. Royer Jr, Time-Resolved X-Ray Crystallography of Heme Proteins, Academic Press, 2008, vol. 437, pp. 379-395
30. D. Bourgeois B. Vallone F. Schotte A. Arcovito A. E. Miele G. Sciara M. Wulff P. Anfinrud M. Brunori Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003 100 8704 8709
31. F. Schotte M. Lim T. A. Jackson A. V. Smirnov J. Soman J. S. Olson G. N. Phillips Jr.M. Wulff P. A. Anfinrud Science 2003 300 1944 1947
32. R. Aranda E. Levin F. Schotte P. Anfinrud G. Phillips Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2006 62 776 783
33. J. Vojtchovsky K. Chu J. Berendzen R. Sweet I. Schlichting Biophys. J. 1999 77 2153 2174
34. M. Sono M. P. Roach E. D. Coulter J. H. Dawson Chem. Rev. 1996 96 2841 2888
35. S. A. Wilson T. Kroll R. A. Decreau R. K. Hocking M. Lundberg B. Hedman K. O. Hodgson E. I. Solomon J. Am. Chem. Soc. 2013 135 1124 1136
36. G. Bunker, Introduction to XAFS: A practical guide to X-ray absorption fine structure, Cambridge University Press, 2010
37. J. Stöhr, NEXAFS Spectroscopy, Springer, 1996, vol. 25
38. T. Penfold C. Milne M. Chergui Adv. Chem. Phys. 2013 153 1 41
39. H. Wang G. Peng L. M. Miller E. M. Scheuring S. J. George M. R. Chance S. P. Cramer J. Am. Chem. Soc. 1997 119 4921 4928
40. E. F. Aziz N. Ottosson S. Bonhommeau N. Bergmann W. Eberhardt M. Chergui Phys. Rev. Lett. 2009 102 068103
41. E. Aziz H. Rittmann-Frank K. Lange S. Bonhommeau M. Chergui Nat. Chem. 2010 2 853 857
42. K. M. Lange R. Golnak S. Bonhommeau E. F. Aziz Chem. Commun. 2013 49 4163 4165
43. R. G. Shulman P. Eisenberger B. M. Kincaid Annu. Rev. Biophys. Bioeng. 1978 7 559 578
44. M. R. Chance L. M. Miller R. F. Fischetti E. Scheuring W. X. Huang B. Sclavi Y. Hai M. Sullivan Biochemistry 1996 35 9014 9023
45. A. Arcovito D. C. Lamb G. U. Nienhaus J. L. Hazemann M. Benfatto S. D. Longa Biophys. J. 2005 88 2954 2964
46. P. D'Angelo A. Lapi V. Migliorati A. Arcovito M. Benfatto O. Roscioni W. Meyer-Klaucke S. Della-Longa Inorg. Chem. 2008 47 9905 9918
47. S. Della-Longa A. Arcovito M. Girasole J. L. Hazemann M. Benfatto Phys. Rev. Lett. 2001 87 155501
48. S. Della-Longa A. Arcovito B. Vallone A. C. Castellano R. Kahn J. Vicat Y. Soldo J. L. Hazemann J. Synchrotron Radiat. 1999 6 1138 1147
49. S. D. Longa A. Arcovito Inorg. Chem. 2010 49 9958 9961
50. A. Arcovito M. Benfatto M. Cianci S. S. Hasnain K. Nienhaus G. U. Nienhaus C. Savino R. W. Strange B. Vallone S. D. Longa Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 6211 6216
51. A. Arcovito C. Ardiccioni M. Cianci P. D'Angelo B. Vallone S. D. Longa J. Phys. Chem. B 2010 114 13223 13231
52. N. Bergmann S. Bonhommeau K. Lange S. Greil S. Eisebitt F. de Groot M. Chergui E. Aziz Phys. Chem. Chem. Phys. 2010 12 4827 4832
53. S. Della-Longa A. Arcovito M. Benfatto A. Congiu-Castellano M. Girasole J. L. Hazemann A. L. Bosco Biophys. J. 2003 85 549 558
54. M. Cammarata M. Levantino F. Schotte P. A. Anfinrud F. Ewald J. Choi A. Cupane M. Wulff H. Ihee Nat. Methods 2008 5 881 886
55. H. S. Cho N. Dashdorj F. Schotte T. Graber R. Henning P. Anfinrud Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 7281 7286
56. F. Lima C. Milne D. Amarasinghe M. Rittmann-Frank R. van der Veen M. Reinhard V.-T. Pham S. Karlsson S. Johnson D. Grolimund C. Borca T. Huthwelker M. Janousch F. van Mourik R. Abela M. Chergui Rev. Sci. Instrum. 2011 82 063111
57. M. Benfatto C. Natoli A. Bianconi J. Garcia A. Marcelli M. Fanfoni I. Davoli Phys. Rev. B: Condens. Matter. Mater. Phys. 1986 34 5774
58. M. Benfatto A. Congiu-Castellano A. Daniele S. D. Longa J. Synchrotron Radiat. 2001 8 267 269
59. M. Benfatto S. D. Longa C. Natoli J. Synchrotron Radiat. 2003 10 51 57
60. M. Benfatto S. D. Longa J. Phys.: Conf. Ser. 2009 190 1 4
61. S. Debeer-George T. Petrenko F. Neese Inorg. Chim. Acta 2008 361 965 972
62. S. DeBeer-George T. Petrenko F. Neese J. Phys. Chem. A 2008 112 12936 12943
63. F. Neese Wiley Interdiscip. Rev.: Comput. Mol. Sci. 2012 2 73 78
64. F. Neese Inorg. Chim. Acta 2002 337 181 192
65. V. Pham I. Tavernelli C. Milne R. van der Veen P. D'Angelo C. Bressler M. Chergui Chem. Phys. 2010 371 24 29
66. R. van der Veen J. Kas C. Milne V.-T. Pham A. Nahhas F. Lima D. Vithanage J. Rehr R. Abela M. Chergui Phys. Chem. Chem. Phys. 2010 12 5551 5561
67. A. El Nahhas R. M. van der Veen T. J. Penfold V. T. Pham F. A. Lima R. Abela A. M. Blanco-Rodriguez S. Zalis A. Vlcek U. Tavernelli I. Rothlisberger C. J. Milne M. Chergui J. Phys. Chem. A 2013 117 361 369
68. S. Della-Longa I. Ascone A. Fontaine A. C. Castellano A. Bianconi Eur. Biophys. J. 1994 23 361 368
69. R. K. Hocking E. C. Wasinger Y.-L. Yan F. M. F. deGroot F. A. Walker K. O. Hodgson B. Hedman E. I. Solomon J. Am. Chem. Soc. 2007 129 113 125
70. M. W. Makinen R. A. Houtchens W. S. Caughey Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1979 76 6042 6046
71. G. U. Nienhaus J. R. Mourant H. Frauenfelder Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1992 89 2902 2906
72. J. N. Moore P. A. Hansen R. M. Hochstrasser Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1988 85 5062 5066
73. M. Lim T. A. Jackson P. A. Anfinrud J. Am. Chem. Soc. 2004 126 7946 7957
74. M. Lim T. A. Jackson P. A. Anfinrud J. Phys. Chem. 1996 100 12043 12051
75. M. Lim P. Anfinrud Methods Mol. Biol. 2005 305 243 259
76. M. Lim T. Jackson P. Anfinrud Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1993 90 5801 5804
77. T.-Y. Teng H. W. Huang Biochim. Biophys. Acta, Protein Struct. Mol. Enzymol. 1986 874 13 18
78. T.-y. Teng H. W. Huang G. A. Olah Biochemistry 1987 26 8066 8072
79. T. Y. Teng V. Srajer K. Moffat Nat. Struct. Biol. 1994 1 701 705
80. V. Srajer T. Teng T. Ursby C. Pradervand Z. Ren Science 1996 274 1726 1729
81. T.-Y. Teng V. Srajer K. Moffat Biochemistry 1997 36 12087 12100
82. V. Srajer Z. Ren T. Teng M. Schmidt T. Ursby Biochemistry 2001 40 13802 13815
83. D. Bourgeois B. Vallone A. Arcovito G. Sciara F. Schotte P. Anfinrud M. Brunori Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 4924 4929
84. R. F. Service Science 1995 269 921 922
85. B. D. Dunietz A. Dreuw M. Head-Gordon J. Phys. Chem. B 2003 107 5623 5629
86. G. S. Kachalova A. N. Popov H. D. Bartunik Science 1999 284 473 476
87. J. Kuriyan S. Wilz M. Karplus G. A. Petsko J. Mol. Biol. 1986 192 133 154
88. K. Zhang K. S. Reddy G. Bunker B. Chance Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 1991 10 279 286
89. A. D. Becke Phys. Rev. A 1988 38 3098 3100
90. C. Lee W. Yang R. G. Parr Phys. Rev. B: Condens. Matter. Mater. Phys. 1988 37 785 789
91. S. H. Vosko L. Wilk M. Nusair Can. J. Phys. 1980 58 1200 1211
92. M. Reiher O. Salomon B. Artur Hess Theor. Chem. Acc. 2001 107 48 55
93. G. Capano T. Penfold N. Besley C. Milne M. Reinhard H. Rittmann-Frank P. Glatzel R. Abela U. Rothlisberger M. Chergui I. Tavernelli Chem. Phys. Lett. 2013 580 179 184
94. J. P. Perdew Phys. Rev. B: Condens. Matter. Mater. Phys. 1986 33 8822 8824
95. H. Wang G. Peng S. Cramer J. Electron Spectrosc. Relat. Phenom. 2005 143 1 7
96. J. N. Harvey Annu. Rep. Prog. Chem., Sect. C: Phys. Chem. 2006 102 203 226
97. T. Westre P. Kennepohl J. DeWitt B. Hedman K. Hodgson E. Solomon J. Am. Chem. Soc. 1997 119 6297 6314
98. C. Coyle K. Vogel T. Rush P. Kozlowski R. Williams T. Spiro Y. Dou M. Ikeda-Saito J. Olson M. Zgierski Biochemistry 2003 42 4896 4903
99. T. Zemojtel M. Rini K. Heyne T. Dandekar E. T. J. Nibbering P. M. Kozlowski J. Am. Chem. Soc. 2004 126 1930 1931
100. A. Rich R. Armstrong P. Ellis P. Lay J. Am. Chem. Soc. 1998 120 10827 10836
101. K. M. Vogel P. M. Kozlowski M. Z. Zgierski T. G. Spiro J. Am. Chem. Soc. 1999 121 9915 9921
102. D. Copeland A. West G. Richter-Addo Proteins 2003 53 182 192
103. D. Copeland A. Soares A. West G. Richter-Addo J. Inorg. Biochem. 2006 100 1413 1425
104. E. Brucker J. Olson M. Ikeda-Saito G. Phillips Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 1998 30 352 356
105. S. M. Decatur S. Franzen G. D. DePillis R. B. Dyer W. H. Woodruff S. G. Boxer Biochemistry 1996 35 4939 4944
106. M. Sundararajan F. Neese J. Chem. Theory Comput. 2012 8 563 574
107. S. M. Decatur K. L. Belcher P. K. Rickert S. Franzen S. G. Boxer Biochemistry 1999 38 11086 11092
108. S. E. V. Phillips J. Mol. Biol. 1980 142 531 554
109. L. Powers J. L. Sessler G. L. Woolery B. Chance Biochemistry 1984 23 5519 5523
110. M. Unno H. Chen S. Kusama S. Shaik M. Ikeda-Saito J. Am. Chem. Soc. 2007 129 13394 13395
111. S. Phillips B. Schoenborn Nature 1981 292 81 82
112. J. A. Lukin V. Simplaceanu M. Zou N. T. Ho C. Ho Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000 97 10354 10358
113. C. D. C. Linus Pauling Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1936 22 210
114. J. J. Weiss Nature 1964 203 183
115. W. A. Goddard B. D. Olafson Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1975 72 2335 2339
116. H. Chen M. Ikeda-Saito S. Shaik J. Am. Chem. Soc. 2008 130 14778 14790
117. S. A. Wilson E. Green I. I. Mathews M. Benfatto K. O. Hodgson B. Hedman R. Sarangi Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 16333 16338
118. J. Helbing L. Bonacina R. Pietri J. Bredenbeck P. Hamm F. van Mourik F. Chaussard A. Gonzalez-Gonzalez M. Chergui C. Ramos-Alvarez C. Ruiz J. Lopez-Garriga Biophys. J. 2004 87 1881 1891
119. F. Gruia M. Kubo X. Ye P. M. Champion Biophys. J. 2008 94 2252 2268
120. R. Schweitzer-Stenner A. Cupane M. Leone C. Lemke J. Schott W. Dreybrodt J. Phys. Chem. B 2000 104 4754 4764
121. M. Bolognesi C. Rosano R. Losso A. Borassi M. Rizzi J. B. Wittenberg A. Boffi P. Ascenzi Biophys. J. 1999 77 1093 1099
122. T. Tanaka N. T. Yu C. K. Chang Biophys. J. 1987 52 801
123. T. Kitagawa Y. Kyogoku T. Iizuka M. I. Saito J. Am. Chem. Soc. 1976 98 5169 5173
124. M. Cheng A. Rich R. Armstrong P. Ellis P. Lay Inorg. Chem. 1999 38 5703 5708
125. C. Scherk A. Ostermann K. Achterhold O. Iakovleva C. Nazikkol B. Krebs E. Knapp W. Meyer-Klaucke F. Parak Eur. Biophys. J. 2001 30 393 403
126. S. V. Evans G. D. Brayer J. Mol. Biol. 1990 213 885 897
127. S. Franzen B. Bohn C. Poyart G. DePillis S. G. Boxer J.-L. Martin J. Biol. Chem. 1995 270 1718 1720
128. A. Arcovito, M. Benfatto, P. D'Angelo and S. D. Longa, AIP Conference Proceedings-XAFS13, 2007, 882, 306-310
129. A. Rich R. Armstrong P. Ellis H. Freeman Inorg. Chem. 1998 37 5743 5753