Phosphorylation adjacent to the nuclear localization signal of human dUTPase abolishes nuclear import: Structural and mechanistic insights

Acta Crystallographica Section D: Biological Crystallography

Volumn 69, Issue 12, 2013, Pages 2495-2505

  Róna, Gergely ^a   Marfori, Mary ^b   Borsos, Máté ^a   Scheer, Ildikó ^a   Takács, Eniko ^a   Tóth, Judit ^a   Babos, Fruzsina ^c   Magyar, Anna ^c   Erdei, Anna ^c   Bozóky, Zoltán ^a   Buday, László ^a   Kobe, Bostjan ^b   Vértessy, Beáta G ^a,d  

^a INSTITUTE OF ENZYMOLOGY   (Hungary)

^b UNIVERSITY OF QUEENSLAND   (Australia)

^c EÖTVÖS LORÁND UNIVERSITY   (Hungary)

^d BUDAPEST UNIVERSITY OF TECHNOLOGY AND ECONOMICS   (Hungary)

Author keywords

DUTPase; Importin; Nuclear import; Nuclear localization signal; Phosphorylation

Indexed keywords

DEOXYURIDINE TRIPHOSPHATE PYROPHOSPHATASE; DUTP PYROPHOSPHATASE; INORGANIC PYROPHOSPHATASE; KARYOPHERIN; KARYOPHERIN ALPHA;

ACTIVE TRANSPORT; ARTICLE; CELL CYCLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; HEK293 CELL LINE; HUMAN; METABOLISM; NUCLEAR IMPORT; NUCLEAR LOCALIZATION SIGNAL; PHOSPHORYLATION; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

DUTPASE; IMPORTIN; NUCLEAR IMPORT; NUCLEAR LOCALIZATION SIGNAL; PHOSPHORYLATION;

ACTIVE TRANSPORT, CELL NUCLEUS; ALPHA KARYOPHERINS; CELL CYCLE; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; HEK293 CELLS; HUMANS; MODELS, MOLECULAR; NUCLEAR LOCALIZATION SIGNALS; PHOSPHORYLATION; PYROPHOSPHATASES;

EID: 84889768217     PISSN: 09074449     EISSN: 13990047     Source Type: Journal    
DOI: 10.1107/S0907444913023354     Document Type: Article

References (67)

1. Adams, P. D. et al. (2010). Acta Cryst. D66, 213-221.
2. Beeckmans, S. (1999). Methods, 19, 278-305.
3. Békési, A., Zagyva, I., Hunyadi-Gulyás, E., Pongrácz, V., Kovári, J., Nagy, A. O., Erdei, A., Medzihradszky, K. F. & Vértessy, B. G. (2004). J. Biol. Chem. 279, 22362-22370.
4. Bozóky, Z., Róna, G., Klement, É., Medzihradszky, K. F., Merényi, G., Vértessy, B. G. & Friedrich, P. (2011). PLoS One, 6, e19546.
5. Chen, V. B., Arendall, W. B., Headd, J. J., Keedy, D. A., Immormino, R. M., Kapral, G. J., Murray, L. W., Richardson, J. S. & Richardson, D. C. (2010). Acta Cryst. D66, 12-21.
6. Cowtan, K., Emsley, P. & Wilson, K. S. (2011). Acta Cryst. D67, 233-234.
7. Duncan, B. K. & Weiss, B. (1982). J. Bacteriol. 151, 750-755.
8. Emsley, P. & Cowtan, K. (2004). Acta Cryst. D60, 2126-2132.
9. Enquist-Newman, M., Sullivan, M. & Morgan, D. O. (2008). Mol. Cell, 30, 437-446.
10. Falces, J., Arregi, I., Konarev, P. V., Urbaneja, M. A., Svergun, D. I., Taneva, S. G. & Bañuelos, S. (2010). Biochemistry, 49, 9756-9769.
11. Fontes, M. R., Teh, T., Jans, D., Brinkworth, R. I. & Kobe, B. (2003). J. Biol. Chem. 278, 27981-27987.
12. Fontes, M. R., Teh, T. & Kobe, B. (2000). J. Mol. Biol. 297, 1183-1194.
13. Fontes, M. R., Teh, T., Toth, G., John, A., Pavo, I., Jans, D. A. & Kobe, B. (2003). Biochem. J. 375, 339-349.
14. Fornerod, M., Ohno, M., Yoshida, M. & Mattaj, I. W. (1997). Cell, 90, 1051-1060.
15. Gadsden, M. H., McIntosh, E. M., Game, J. C., Wilson, P. J. & Haynes, R. H. (1993). EMBO J. 12, 4425-4431.
16. Galperin, M. Y., Moroz, O. V., Wilson, K. S. & Murzin, A. G. (2006). Mol. Microbiol. 59, 5-19.
17. Geymonat, M., Spanos, A., Wells, G. P., Smerdon, S. J. & Sedgwick, S. G. (2004). Mol. Cell. Biol. 24, 2277-2285.
18. Görlich, D., Vogel, F., Mills, A. D., Hartmann, E. & Laskey, R. A. (1995). Nature (London), 377, 246-248.
19. Hagen, L., Kavli, B., Sousa, M. M., Torseth, K., Liabakk, N. B., Sundheim, O., Pena-Diaz, J., Otterlei, M., Hørning, O., Jensen, O. N., Krokan, H. E. & Slupphaug, G. (2008). EMBO J. 27, 51-61.
20. Harreman, M. T., Kline, T. M., Milford, H. G., Harben, M. B., Hodel, A. E. & Corbett, A. H. (2004). J. Biol. Chem. 279, 20613-20621.
21. Hennekes, H., Peter, M., Weber, K. & Nigg, E. A. (1993). J. Cell Biol. 120, 1293-1304.
22. Huynh, M. A., Stegmüller, J., Litterman, N. & Bonni, A. (2009). J. Neurosci. 29, 4322-4327.
23. Ikuta, T., Kobayashi, Y. & Kawajiri, K. (2004). Biochem. Biophys. Res. Commun. 317, 545-550.
24. Jans, D. A., Ackermann, M. J., Bischoff, J. R., Beach, D. H. & Peters, R. (1991). J. Cell Biol. 115, 1203-1212.
25. Jans, D. A. & Hübner, S. (1996). Physiol. Rev. 76, 651-685.
26. Jans, D. A., Moll, T., Nasmyth, K. & Jans, P. (1995). J. Biol. Chem. 270, 17064-17067.
27. Jaquenoud, M., van Drogen, F. & Peter, M. (2002). EMBO J. 21, 6515-6526.
28. Kabsch, W. (2010). Acta Cryst. D66, 125-132.
29. Kaffman, A., Rank, N. M. & O'Shea, E. K. (1998). Genes Dev. 12, 2673-2683.
30. Koehler, S. E. & Ladner, R. D. (2004). Mol. Pharmacol. 66, 620-626.
31. Kosugi, S., Hasebe, M., Tomita, M. & Yanagawa, H. (2009). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 106, 10171-10176.
32. Kovári, J., Barabás, O., Varga, B., Békési, A., Tölgyesi, F., Fidy, J., Nagy, J. & Vértessy, B. G. (2008). Proteins, 71, 308-319.
33. Ladner, R. D. & Caradonna, S. J. (1997). J. Biol. Chem. 272, 19072-19080.
34. Ladner, R. D., Carr, S. A., Huddleston, M. J., McNulty, D. E. & Caradonna, S. J. (1996). J. Biol. Chem. 271, 7752-7757.
35. Ladner, R. D., McNulty, D. E., Carr, S. A., Roberts, G. D. & Caradonna, S. J. (1996). J. Biol. Chem. 271, 7745-7751.
36. Lange, A., Mills, R. E., Lange, C. J., Stewart, M., Devine, S. E. & Corbett, A. H. (2007). J. Biol. Chem. 282, 5101-5105.
37. Lee, M. K., Tong, W. M., Wang, Z. Q. & Sabapathy, K. (2010). Cell Death Differ. 18, 214-221.
38. Liku, M. E., Nguyen, V. Q., Rosales, A. W., Irie, K. & Li, J. J. (2005). Mol. Biol. Cell, 16, 5026-5039.
39. MacFarlane, A. J., Anderson, D. D., Flodby, P., Perry, C. A., Allen, R. H., Stabler, S. P. & Stover, P. J. (2011). J. Biol. Chem. 286, 44015-44022.
40. Marfori, M., Lonhienne, T. G., Forwood, J. K. & Kobe, B. (2012). Traffic, 13, 532-548.
41. Marfori, M., Mynott, A., Ellis, J. J., Mehdi, A. M., Saunders, N. F., Curmi, P. M., Forwood, J. K., Bodén, M. & Kobe, B. (2011). Biochim. Biophys. Acta, 1813, 1562-1577.
42. McCoy, A. J., Grosse-Kunstleve, R. W., Adams, P. D., Winn, M. D., Storoni, L. C. & Read, R. J. (2007). J. Appl. Cryst. 40, 658-674.
43. McPhillips, T. M., McPhillips, S. E., Chiu, H.-J., Cohen, A. E., Deacon, A. M., Ellis, P. J., Garman, E., Gonzalez, A., Sauter, N. K., Phizackerley, R. P., Soltis, S. M. & Kuhn, P. (2002). J. Synchrotron Rad. 9, 401-406.
44. Merényi, G., Kovári, J., Tóth, J., Takács, E., Zagyva, I., Erdei, A. & Vértessy, B. G. (2011). Nucleosides Nucleotides Nucleic Acids, 30, 369-390.
45. Mol, C. D., Harris, J. M., McIntosh, E. M. & Tainer, J. A. (1996). Structure, 4, 1077-1092.
46. Moll, T., Tebb, G., Surana, U., Robitsch, H. & Nasmyth, K. (1991). Cell, 66, 743-758.
47. Muha, V., Horváth, A., Békési, A., Pukáncsik, M., Hodoscsek, B., Merényi, G., Róna, G., Batki, J., Kiss, I., Jankovics, F., Vilmos, P., Erdélyi, M. & Vértessy, B. G. (2012). PLoS Genet. 8, e1002738.
48. Muha, V., Zagyva, I., Venkei, Z., Szabad, J. & Vértessy, B. G. (2009). Biochem. Biophys. Res. Commun. 381, 271-275.
49. Nagy, G. N., Marton, L., Krámos, B., Oláh, J., Révész, A., Vékey, K., Delsuc, F., Hunyadi-Gulyás, É., Medzihradszky, K. F., Lavigne, M., Vial, H., Cerdan, R. & Vértessy, B. G. (2013). FEBS J. 280, 3132-3148.
50. Nardozzi, J. D., Lott, K. & Cingolani, G. (2010). Cell Commun. Signal. 8, 32.
51. Németh-Pongrácz, V., Barabás, O., Fuxreiter, M., Simon, I., Pichová, I., Rumlová, M., Zábranská, H., Svergun, D., Petoukhov, M., Harmat, V., Klement, E., Hunyadi-Gulyás, E., Medzihradszky, K. F., Kónya, E. & Vértessy, B. G. (2007). Nucleic Acids Res. 35, 495-505.
52. Pecsi, I., Hirmondo, R., Brown, A. C., Lopata, A., Parish, T., Vertessy, B. G. & Tóth, J. (2012). PLoS One, 7, e37461.
53. Pecsi, I., Leveles, I., Harmat, V., Vertessy, B. G. & Toth, J. (2010). Nucleic Acids Res. 38, 7179-7186.
54. Pécsi, I., Szabó, J. E., Adams, S. D., Simon, I., Sellers, J. R., Vértessy, B. G. & Tóth, J. (2011). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 108, 14437-14442.
55. Poon, I. K. & Jans, D. A. (2005). Traffic, 6, 173-186.
56. Sidorova, J. M., Mikesell, G. E. & Breeden, L. L. (1995). Mol. Biol. Cell, 6, 1641-1658.
57. Stephen, A. G., Trausch-Azar, J. S., Handley-Gearhart, P. M., Ciechanover, A. & Schwartz, A. L. (1997). J. Biol. Chem. 272, 10895-10903.
58. Tagawa, T., Kuroki, T., Vogt, P. K. & Chida, K. (1995). J. Cell Biol. 130, 255-263.
59. Takács, E., Barabás, O., Petoukhov, M. V., Svergun, D. I. & Vértessy, B. G. (2009). FEBS Lett. 583, 865-871.
60. Takács, E., Grolmusz, V. K. & Vértessy, B. G. (2004). FEBS Lett. 566, 48-54.
61. Tarrant, M. K. & Cole, P. A. (2009). Annu. Rev. Biochem. 78, 797-825.
62. Tinkelenberg, B. A., Fazzone, W., Lynch, F. J. & Ladner, R. D. (2003). Exp. Cell Res. 287, 39-46.
63. Tóth, J., Varga, B., Kovács, M., Málnási- Csizmadia, A. & Vértessy, B. G. (2007). J. Biol. Chem. 282, 33572-33582.
64. Varga, B., Barabás, O., Kovári, J., Tóth, J., Hunyadi-Gulyás, E., Klement, E., Medzihradszky, K. F., Tölgyesi, F., Fidy, J. & Vértessy, B. G. (2007). FEBS Lett. 581, 4783-4788.
65. Vértessy, B. G. & Tóth, J. (2009). Acc. Chem. Res. 42, 97-106.
66. Winn, M. D. et al. (2011). Acta Cryst. D67, 235-242.
67. Zhou, Y., Ching, Y.-P., Chun, A. C. S. & Jin, D.-Y. (2003). J. Biol. Chem. 278, 12530-12536.