From molecular structure to tissue architecture: Collagen organization probed by SHG microscopy

Journal of Biophotonics

Volumn 6, Issue 2, 2013, Pages 129-142

  Cicchi, Riccardo ^a,b   Vogler, Nadine ^c,d   Kapsokalyvas, Dimitrios ^b   Dietzek, Benjamin ^c,d   Popp, Jürgen ^c,d   Pavone, Francesco Saverio ^a,e  

^a UNIVERSITY OF FLORENCE   (Italy)

^b ISTITUTO NAZIONALE DI OTTICA   (Italy)

^c LEIBNIZ INSTITUTE OF PHOTONIC TECHNOLOGY   (Germany)

^d FRIEDRICH SCHILLER UNIVERSITY JENA   (Germany)

^e UNIVERSITY OF FLORENCE   (Italy)

Author keywords

Collagen; Second harmonic generation (SHG) microscopy; Tissue imaging

Indexed keywords

ARCHITECTURAL LEVELS; CLINICAL APPLICATION; HIERARCHICAL ORGANIZATIONS; IMAGE PATTERNS; MOLECULAR ORGANIZATION; MOLECULAR SCALE; MOLECULAR SIZE; NONLINEAR MICROSCOPY; OPTICAL PROCESS; PROBE STRUCTURES; SCORING METHODS; SHG POLARIZATION; TISSUE ARCHITECTURE; TISSUE IMAGING;

HARMONIC GENERATION; PROBES; TISSUE;

COLLAGEN;

FIBRILLAR COLLAGEN;

ANIMAL; ANISOTROPY; AUTOMATED PATTERN RECOGNITION; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; CONNECTIVE TISSUE; FOURIER ANALYSIS; HUMAN; LIGHT RELATED PHENOMENA; METABOLISM; METHODOLOGY; MICROSCOPY; MOLECULAR IMAGING; MULTIPHOTON MICROSCOPY; POLARIZATION MICROSCOPY; REVIEW; STATISTICS; THEORETICAL MODEL; TISSUE DISTRIBUTION; ULTRASTRUCTURE;

ANIMALS; ANISOTROPY; CONNECTIVE TISSUE; FIBRILLAR COLLAGENS; FOURIER ANALYSIS; HUMANS; MICROSCOPY; MICROSCOPY, FLUORESCENCE, MULTIPHOTON; MICROSCOPY, POLARIZATION; MODELS, THEORETICAL; MOLECULAR IMAGING; MOLECULAR STRUCTURE; OPTICAL PHENOMENA; PATTERN RECOGNITION, AUTOMATED; TISSUE DISTRIBUTION;

EID: 84866518840     PISSN: 1864063X     EISSN: 18640648     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/jbio.201200092     Document Type: Article

References (124)

1. C. J. R. Sheppard, R. Kompfner, J. Gennaway, and D. Walsh, IEEE J. Quantum Electron. 13, 912-912 (1977).
2. W. Denk, H. J. Strickler, and W. W. Webb, Science 248, 73-76 (1990).
3. J. N. Gannaway and C. J. R. Sheppard, Opt. Quant. Elect. 10, 435-439 (1978).
4. F. Helmchen and W. Denk, Nat. Methods. 2, 932-940 (2005).
5. A. K. Dunn, V. P. Wallace, M. Coleno, M. W. Berns, and B. J. Tromberg, Appl. Opt. 39, 1194-1201 (2000).
6. E. Beaurepaire, M. Oheim, and J. Mertz, Opt. Commun. 188, 25-29 (2001).
7. M. Gu, X. Gan, A. Kisteman, and M. G. Xu, Appl. Phys. Lett. 77, 1551-1553 (2000).
8. M. Oheim, E. Beaurepaire, E. Chaigneau, J. Mertz, and S. Charpak, J. Neurosci. Methods. 111, 29-37 (2001).
9. O. Nakamura, Micr. Res. Tech. 47, 165-172 (1999).
10. C. J. R. Sheppard and M. Gu, Optik 3, 104-110 (1990).
11. W. R. Zipfel, R. M. Williams, R. Christie, A. Y. Nikitin, B. T. Hyman, and W. W. Webb, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 7075-7080 (2003).
12. W. R. Zipfel, R. M. Williams, and W. W. Webb, Nat. Biotechnol. 21(11), 1369-1377 (2003).
13. C. Xu, W. Zipfel, J. B. Shear, R. M. Williams, and W. W. Webb, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 93, 10763-10768 (1996).
14. V. E. Centonze and J. G. White, Biophys. J. 75, 2015-2022 (1998).
15. R. Cicchi, D. Massi, D. D. Sampson, and F. S. Pavone, Opt. Express 13, 2337-2344 (2005).
16. S. Plotnikov, V. Juneja, A. B. Isaacson, W. A. Mohler, and P. J. Campagnola, Biophys. J. 90, 328-339 (2006).
17. S. Huang, A. A. Heikal, and W. W. Webb, Biophys. J. 82, 2811-2825 (2002).
18. P. T. C. So, H. Kim, and I. E. Kochevar, Opt. Express 3, 339-351 (1998).
19. B. R. Masters, P. T. C. So, and E. Gratton, Biophys. J. 72, 2405-2412 (1997).
20. B. R. Masters, P. T. C. So, and E. Gratton, Lasers Med. Sci. 13, 196-203 (1998).
21. B. R. Masters and P. T. C. So, Opt. Express. 8, 2-9 (2001).
22. K. König and I. Riemann, J. Biomed. Opt. 8, 432-439 (2003).
23. P. I. H. Bastiaens and A. Squire, Biol. 9, 48-52 (1999).
24. P. J. Tadrous, J. Pathol. 191, 229-234 (2000).
25. K. M. Hanson, M. J. Behne, N. P. Barry, T. H. Mauro, E. Gratton, and R. M. Clegg, Biophys. J. 83, 1682-1690 (2002).
26. E. Gratton, S. Breusegem, J. Sutin, Q. Ruan, and N. Barry, J. Biomed. Opt. 8, 381-390 (2003).
27. M. C. Skala, K. M. Riching, A. Gendron-Fitzpatrick, J. Eickhoff, K. W. Eliceiri, J. G. White, and N. Ramanujam, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 104, 19494-19499 (2007).
28. R. Cicchi, D. Massi, S. Sestini, P. Carli, V. De Giorgi, T. Lotti, and F. S. Pavone, Opt. Express 15(16), 10135-10148 (2007).
29. E. Dimitrow, I. Riemann, A. Ehlers, M. J. Koehler, J. Norgauer, P. Elsner, K. König, and M. Kaatz, Exp. Dermatol. 18, 509-515 (2009).
30. R. Cicchi and F. S. Pavone, Anal. Bioanl. Chem. 400, 2687-2697 (2011).
31. L. H. Laiho, S. Pelet, T. M. Hancewicz, P. D. Kaplan, and P. T. C. So, J. Biomed. Opt. 10, 024016 (2005).
32. A. M. Pena, M. Strupler, T. Boulesteix, and M. C., Opt. Express 13, 6268-6274 (2005).
33. J. A. Palero, H. S. de Bruijn, A. van der Ploeg van den Heuvel, H. J. C. M. Sterenborg, and H. C. Gerritsen, Biophys. J. 93, 992-1007 (2007).
34. A. N. Bader, A. M. Pena, C. J. van Voskuilen, J. A. Palero, F. Leroy, A. Colonna, and H. C. Gerritsen, Biomed. Opt. Express 2, 365-373 (2011).
35. A. Squire, P. J. Verveer, and P. I. H. Bastiaens, J. Microsc. 197, 136 (2000).
36. D. K. Bird, K. W. Eliceiri, C. H. Fan, and J. G. White, Appl. Opt. 43, 5173-5184 (2004).
37. R. Cicchi, A. Crisci, A. Cosci, G. Nesi, D. Kapsokalyvas, S. Giancane, M. Carini, and F. S. Pavone, Opt. Express 18, 3840-3849 (2010).
38. P. Maker and R. Terhune, Phys. Rev. 137, A801-A818 (1965).
39. C. L. Evans and X. S. Xie, Annual Rev. Anal. Chem. 1, 883-909 (2008).
40. M. Mueller and A. Zumbusch, Chem. Phys. Chem. 8, 2156-2170 (2007).
41. H. W. Wang, T. T. Le, and J. X. Cheng, Opt. Commun. 281, 1813-1822 (2008).
42. X. L. Nan, J. X. Cheng, and X. S. Xie, J. Lipid Res. 44, 2202-2208 (2003).
43. E. O. Potma and X. S. Xie, J. Raman Spectrosc. 34, 642-650 (2003).
44. N. Vogler, A. Medyukhina, I. Latka, S. Kemper, M. Boehm, B. Dietzek, and J. Popp, Laser Phys. Lett. 8, 617-624 (2011).
45. T. Meyer, N. Bergner, C. Bielecki, C. Krafft, D. Akimov, B. F. M. Romeike, R. Reichart, R. Kalff, B. Dietzek, and J. Popp, J. Biomed. Opt. 16, 021113 (2011).
46. C. L. Evans, X. Xu, S. Kesari, X. S. Xie, S. T. C. Wong, and G. S. Young, Opt. Express 15, 12076-12087 (2007).
47. C. L. Evans, E. O. Potma, M. Puoris'haag, D. Coté, C. P. Lin, and X. S. Xie, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 102, 16807-16812 (2005).
48. S. Bégin, E. Bélanger, S. Laffray, R. Vallée, and D. Coté, J. Biophoton. 2, 632-642 (2009).
49. C. Krafft, A. A. Ramoji, C. Bielecki, N. Vogler, T. Meyer, D. Akimov, P. Roesch, M. Schmitt, B. Dietzek, I. Petersen, A. Stallmach, and J. Popp, J. Biophoton. 2, 303-312 (2009).
50. B. C. Chen, J. Sung, and S. H. Lim, J. Phys. Chem. B 114, 16871-16880 (2010).
51. C. J. R. Sheppard, R. Kompfner, J. Gannaway, and D. Walsh, IEEE J. Quantum Electron. 13E, 100D (1977).
52. S. Fine and W. P. Hansen, Appl. Opt. 10, 2350-2353 (1971).
53. W. A. Mohler, A. C. Millard, and P. J. Campagnola, Methods 29, 97-109 (2003).
54. S. Roth and I. Freund, J. Chem. Phys. 70, 1637-1643 (1979).
55. I. Freund, M. Deutsch, and A. Sprecher, Biophys. J. 50, 693-712 (1986).
56. M. Both, M. Vogel, O. Friedrich, F. Von Wegner, T. Kunsting, R. H. A. Fink, and D. Uttenweiler, J. Biomed. Opt. 87, 882-892 (2004).
57. T. Boulesteix, E. Beaurepaire, M. P. Sauviat, and M. C. Schanne-Klein, Opt. Lett. 29, 2031-2033 (2004).
58. M. E. Llewellyn, R. P. J. Barretto, S. L. Delp, and M. J. Schnitzer, Nat. Lett. 454, 784-788 (2008).
59. V. Nucciotti, C. Stringari, L. Sacconi, F. Vanzi, L. Fusi, M. Linari, G. Piazzesi, V. Lombardi, and F. S. Pavone, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 107, 7763-7768 (2010).
60. S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, Biophys J. 90, 693-703 (2006).
61. D. A. Dombeck, K. A. Kasischke, H. D. Vishwasrao, M. Ingelsson, B. T. Hyman, and W. W. Webb, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 7081-7086 (2003).
62. P. J. Campagnola, M. D. Wei, A. Lewis, and L. M. Loew, Biophys. J. 77, 3341-3349 (1999).
63. P. J. Campagnola, H. A. Clark, W. A. Mohler, A. Lewis, and L. M. Loew, J. Biomed. Opt. 6, 277-286 (2001).
64. Y. Guo, P. P. Ho, H. Savage, D. Harris, P. Sacks, S. Schantz, F. Liu, N. Zhadin, and R. R. Alfano, Opt. Lett. 22, 1323-1325 (1997).
65. G. Cox, E. Kable, A. Jones, I. Fraser, F. Manconi, and M. D. Gorrell, J. Struct. Biol. 141, 53-62 (2003).
66. M. Han, G. Giese, and J. F. Bille, Opt. Express 13, 5791-5797 (2005).
67. A. Yeh, N. Nassif, A. Zoumi, and B. J. Tromberg, Opt. Lett. 27, 2082-2084 (2002).
68. P. Stoller, B. M. Kim, A. M. Rubenchik, K. M. Reiser, and L. B. Da Silva, J. Biomed. Opt. 7(2), 205-214 (2002).
69. T. Theodossiou, C. Thrasivoulou, C. Ekwobi, and D. Becker, Biophys. J. 91, 4665-4677 (2006).
70. A. Zoumi, X. Lu, G. S. Kassab, and B. J. Tromberg, Biophys. J. 87, 2778-2786 (2004).
71. P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubenchik, Biophys. J. 82, 3330-3342 (2002).
72. T. Yasui, Y. Tohno, and T. Araki, J. Biomed. Opt. 9, 259-264 (2004).
73. P. J. Su, W. L. Chen, J. B. Hong, T. H. Li, R. Wu, C. K. Chou, S. J. Chen, C. Hu, S. J. Lin, and C. Y. Dong, Opt. Express 17, 11161-11171 (2009).
74. R. Cicchi, S. Sestini, V. De Giorgi, D. Massi, T. Lotti, and F. S. Pavone, J. Biophoton. 1, 62-73 (2008).
75. A. Pena, D. Fagot, C. Olive, J. F. Michelet, J. B. Galey, F. Leroy, E. Beaurepaire, J. L. Martin, A. Colonna, and M. C. Schanne-Klein, J. Biomed. Opt. 15, 056018 (2010).
76. R. Cicchi, D. Kapsokalyvas, V. De Giorgi, V. Maio, A. Van Wiechen, D. Massi, T. Lotti, and F. S. Pavone, J. Biophoton. 3, 34-43 (2010).
77. J. Chen, S. Zhuo, X. Jiang, X. Zhu, L. Zheng, S. Xie, B. Lin, and H. Zeng, J. Biomed. Opt. 16, 051305 (2011).
78. A. Medyukhina, N. Vogler, I. Latka, S. Kemper, M. Böhm, B. Dietzek, and J. Popp, J. Biophoton. 4, 627-636 (2011).
79. M. Strupler, A. M. Pena, M. Hernest, P. L. Tharaux, J. L. Martin, E. Beaurepaire, and M. C. Schanne-Klein, Opt. Express 15, 4054-4065 (2007).
80. T. Guilbert, C. Odin, Y. Le Grand, L. Gailhouste, B. Turlin, F. Ezan, Y. Désille, G. Baffet, and D. Guyader, Opt. Express 18, 25794-25807 (2010).
81. L. Gailhouste, Y. Grand, C. Odin, D. Guyader, B. Turlin, F. Ezan, Y. Désille, T. Guilbert, A. Bessard, C. Fremin, N. Theret, and G. Baffet, J. Hepathol. 52, 398-406 (2010).
82. S. J. Lin, C. Y. Hsiao, Y. Sun, W. Lo, W. C. Lin, G. J. Jan, S. H. Jee, and C. Y. Dong, Opt. Lett. 30, 622-624 (2005).
83. P. Matteini, F. Ratto, F. Rossi, R. Cicchi, C. Stringari, D. Kapsokalyvas, F. S. Pavone, and R. Pini, Opt. Express 17(6), 4868-4878 (2009).
84. T. Theodossiou, G. S. Rapti, V. Hovhannisyan, E. Georgiou, K. Politopoulos, and D. Yova, Lasers Med. Sci. 17, 34-41 (2002).
85. W. Lo, Y. L. Chang, J. S. Liu, C. M. Hseuh, V. Hovhannisyan, S. J. Chen, H. Y. Tan, and C. Y. Dong, J. Biomed. Opt. 14, 054003 (2009).
86. Y. Sun, W. L. Chen, S. J. Lin, S. H. Jee, Y. F. Chen, L. C. Lin, P. T. C. So, and C. Y. Dong, Biophys. J. 91, 2620-2625 (2006).
87. Y. Guo, H. E. Savage, F. Liu, S. P. Schantz, P. P. Ho, and R. R. Alfano, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96, 10854-10856 (1999).
88. E. Brown, T. McKee, E. DiTomaso, A. Pluen, B. Seed, Y. Boucher, and R. K. Jain, Nat. Med. 9, 796-800 (2003).
89. S. J. Lin, S. H. Jee, C. J. Kuo, R. J. Wu, W. C. Lin, J. S. Chen, Y. H. Liao, C. J. Hsu, T. F. Tsai, Y. F. Chen, and C. Y. Dong, Opt. Lett. 31, 2756-2758 (2006).
90. P. P. Provenzano, K. W. Eliceiri, J. M. Campbell, D. R. Inman, J. G. White, and P. J. Keely, BMC Med. 4(1), 38-53 (2006).
91. X. Han, R. M. Burke, M. L. Zettel, P. Tang, and E. B. Brown, Opt. Express 16, 1846-1859 (2008).
92. A. M. Raja, S. Xu, W. Sun, J. Zhou, D. C. S. Tai, C. S. Chen, J. C. Rajapakse, P. T. C. So, and H. Yu, J. Biomed. Opt. 15, 056016 (2010).
93. O. Nadiarnykh, R. B. LaComb, M. A. Brewer, and P. J. Campagnola, BMC Cancer 10, 94 (2010).
94. S. V. Plotnikov, A. M. Kenny, S. J. Walsh, B. Zubrowski, C. Joseph, V. L. Scranton, G. A. Kuchel, D. Dauser, M. Xu, C. C. Pilbeam, D. J. Adams, R. P. Dougherty, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biomed. Opt. 13, 044018 (2008).
95. O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
96. R. LaComb, O. Nadiarnykh, and P. J. Campagnola, Biophys. J. 94, 4504-4514 (2008).
97. K. M. Reiser, C. Bratton, D. R. Yankelevich, A. Knoesen, I. Rocha-Mendoza, and J. Lotz, J. Biomed. Opt. 12, 064019 (2007).
98. N. Tiwari, S. Chabra, S. Mehdi, P. Sweet, T. B. Krasieva, R. Pool, B. Andrews, and G. M. Peavy, J. Biomed. Opt. 15(056001), (2010).
99. S. J. Lin, R. J. Wu, H. Y. Tan, W. Lo, W. C. Lin, T. H. Young, C. J. Hsu, J. S. Chen, S. H. Jee, and C. Y. Dong, Opt. Lett. 30, 2275-2277 (2005).
100. M. J. Koehler, K. König, P. Elsner, R. Buckle, and M. Kaatz, Opt. Lett. 31, 2879-2881 (2006).
101. M. J. Koehler, S. Hahn, A. Preller, P. Elsner, M. Ziemer, A. Bauer, K. König, R. Bückle, J. W. Fluhr, and M. Kaatz, Exp. Dermatol. 17, 519-523 (2008).
102. M. J. Koehler, A. Preller, N. Kindler, P. Elsner, K. Konig, R. Buckle, and M. Kaatz, Skin Res. Tech. 15, 357-363 (2009).
103. J. Paoli, M. Smedh, A.-M. Wennberg, and M. B. Ericson, J. Investigative Dermatology 128, 1248-1255 (2008).
104. P. J. Campagnola, and C. Y. Dong, Laser & Photonics Rev. 5, 13-26 (2011).
105. M. J. Buehler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 102, 12285-12290 (2006).
106. C. P. Pfeffer, B. R. Olsen, and F. Légaré, Opt. Express 15, 7296-7302 (2007).
107. L. Moreaux, O. Sandre, S. Charpak, M. Blanchard-Desce, and J. Mertz, Biophys. J. 80, 1568-1574 (2001).
108. J. Mertz, and L. Moreaux, Opt. Comm. 196, 325-330 (2001).
109. R. M. Williams, W. R. Zipfel, and W. W. Webb, Biophys. J. 88, 1377-1386 (2005).
110. F. Tiaho, G. Recher, and D. Rouede, Opt. Express 15, 12286-12295 (2007).
111. S. W. Chu, S. Y. Chen, G. W. Chern, T. H. Tsai, Y. C. Chen, B. L. Lin, and C. K. Sun, Biophys. J. 86, 3914-3922 (2004).
112. S. Psilodimitrakopoulos, S. I. Santos, I. Amat-Roldan, A. K. Thayil, D. Artigas, and P. Loza-Alvarez, J. Biomed. Opt. 14, 014001 (2009).
113. S. Psilodimitrakopoulos, D. Artigas, G. Soria, I. Amat-Roldan, A. M. Planas, and P. Loza-Alvarez, Opt. Express 17, 10168-10176 (2009).
114. F. Vanzi, L. Sacconi, R. Cicchi, and F. S. Pavone, J. Biomed. Opt. 17, 060901 (2012).
115. P. J. Su, W. L. Chen, Y. F. Chen, and C. Y. Dong, Biophys J. 100, 2053-2062 (2011).
116. I. Rocha-Mendoza, D. Yankelevich, M. Wang, K. Reiser, C. Frank, and A. Knoesen, Biophys. J. 93, 4433-4444 (2007).
117. A. Erikson, J. Örtegren, T. Hompland, C. L. Davies, and M. Lindgren, J. Biomed. Opt. 12, 044002 (2007).
118. M. Strupler, M. Hernest, C. Fligny, J. L. Martin, P. L. Tharaux, and M. C. Schanne-Klein, J. Biomed. Opt. 13, 054041 (2008).
119. M. Hall-Beyer, The GLCM Tutorial Homepage, http://www.fp.ucalgary.ca/mhallbey/tutorial.htm (2007).
120. W. Hu, H. Li, C. Wang, S. Gou, and L. Fu, J. Biomed. Opt. 17, 026007 (2012).
121. S. Wu, H. Li, H. Yang, X. Zhang, Z. Li, and S. Xu, JBO Lett. 16, 040502 (2011).
122. I. Gusachenko, G. Latour, and M. C. Schanne-Klein, Opt. Express 18, 19939-19352 (2010).
123. G. Latour, I. Gusachenko, L. Kowalczuk, I. Lamarre, and M. C. Schanne-Klein, Biomed. Opt. Express 3, 1-15 (2012).
124. C. K. Chou, W. L. Chen, P. T. Fwu, S. J. Lin, H. S. Lee, and C. Y. Dong, J. Biomed. Opt. 13(1), 014005 (2008).