Thermodynamics of transport through the ammonium transporter amt-1 investigated with free energy calculations

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 32, 2012, Pages 9690-9703

  Ullmann, R Thomas ^a   Andrade, Susana L A ^b   Ullmann, G Matthias ^a  

^a UNIVERSITY OF BAYREUTH   (Germany)

^b UNIVERSITY OF FREIBURG   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING ENERGY; BIOLOGICAL MEMBRANES; MICROORGANISMS; PHYSIOLOGY; PROTEINS;

AMMONIUM TRANSPORTERS; ARCHAEOGLOBUS FULGIDUS; BINDING FREE ENERGY; ENVIRONMENTAL CONDITIONS; FREE-ENERGY CALCULATIONS; PHYSIOLOGICAL CONDITION; THERMODYNAMIC DRIVING FORCES; TRANSPORT MECHANISM;

FREE ENERGY;

EID: 84865124149     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp305440f     Document Type: Article

References (137)

1. Kleiner, D. FEMS Microbiol. Lett. 1985, 32, 87-100
2. Howitt, S. M.; Udvardi, M. K. BBA-Biomembr. 2000, 1465, 152-170
3. Wirén, N.; Merrick, M. Regulation and function of ammonium carriers in bacteria, fungi, and plants. In Molecular mechanisms controlling transmembrane transport; Springer: Berlin, 2004; Vol. 9, pp 95-120.
4. Andrade, S. L. A.; Einsle, O. Mol. Membr. Biol. 2007, 24, 357-365
5. Lamoureux, G.; Javelle, A.; Baday, S.; Wang, S.; Bernèche, S. Transfus. Clin. Biol. 2010, 17, 168-175
6. Khademi, S.; Stroud, R. M. Physiol. 2006, 21, 419-429
7. Khademi, S.; Stroud, R. M. Gas channels for ammonia. In Structural biology of membrane proteins; The Royal Society of Chemistry: London, 2006; pp 212-234.
8. Winkler, F. Pflugers Arch. Eur. J. Phy. 2006, 451, 701-707
9. Ludewig, U.; Neuhäuser, B.; Dynowski, M. FEBS Lett. 2007, 581, 2301-2308
10. Ludewig, U.; von Wirén, N.; Rentsch, D.; Frommer, W. Genome Biol. 2001, 2, reviews1010.1-reviews1010.5
11. Boron, W. F. Exp. Physiol. 2010, 95, 1107-1130
12. Conroy, M. J.; Bullough, P. A.; Merrick, M.; Avent, N. D. Br. J. Hamaetol. 2005, 131, 543-551
13. Gruswitz, F.; Chaudhary, S.; Ho, J. D.; Schlessinger, A.; Pezeshki, B.; Ho, C.-M.; Sali, A.; Westhoff, C. M.; Stroud, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 9638-9643
14. Boogerd, F. C.; Ma, H.; Bruggeman, F. J.; van Heeswijk, W. C.; García-Contreras, R.; Molenaar, D.; Krab, K.; Westerhoff, H. V. FEBS Lett. 2011, 585, 23-28
15. Soupene, E.; He, L.; Yan, D.; Kustu, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 7030-7034
16. Khademi, S.; OConnell, J.; Remis, J.; Robles-Colmenares, Y.; Miercke, L. J. W.; Stroud, R. M. Science 2004, 305, 1587-1594
17. Zheng, L.; Kostrewa, D.; Bernèche, S.; Winkler, F. K.; Li, X.-D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17090-17095
18. Andrade, S. L. A.; Dickmanns, A.; Ficner, R.; Einsle, O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 14994-14999
19. Wang, M. Y.; Glass, A. D. M.; Shaff, J. E.; Kochian, L. V. Plant Physiol. 1994, 104, 899-906
20. Ludewig, U.; von Wirén, N.; Frommer, W. B. J. Biol. Chem. 2002, 277, 13548-13555
21. Mayer, M.; Dynowski, M.; Ludewig, U. Biochem. J. 2006, 396, 431-437
22. Mayer, M.; Schaaf, G.; Mouro, I.; Lopez, C.; Colin, Y.; Neumann, P.; Cartron, J.-P.; Ludewig, U. J. Gen. Physiol. 2006, 127, 133-144
23. Søgaard, R.; Alsterfjord, M.; MacAulay, N.; Zeuthen, T. Pflugers Arch. Eur. J. Phy. 2009, 458, 733-743
24. Ortiz-Ramirez, C.; Mora, S. I.; Trejo, J.; Pantoja, O. J. Biol. Chem. 2011, 286, 31113-31122
25. Siewe, R. M.; Weil, B.; Burkovski, A.; Eikmanns, B. J.; Eikmanns, M.; Krämer, R. J. Biol. Chem. 1996, 271, 5398-5403
26. Meier-Wagner, J.; Nolden, L.; Jakoby, M.; Siewe, R.; Krämer, R.; Burkovski, A. Microbiol. 2001, 147, 135-143
27. Walter, B.; Kuspert, M.; Ansorge, D.; Krämer, R.; Burkovski, A. J. Bacteriol. 2008, 190, 2611-2614
28. Westhoff, C. M.; Ferreri-Jacobia, M.; Mak, D.-O. D.; Foskett, J. K. J. Biol. Chem. 2002, 277, 12499-12502
29. Ludewig, U. J. Physiol. 2004, 559, 751-759
30. Bakouh, N.; Benjelloun, F.; Hulin, P.; Brouillard, F.; Edelman, A.; Chérif-Zahar, B.; Planelles, G. J. Biol. Chem. 2004, 279, 15975-15983
31. Javelle, A.; Lupo, D.; Li, X.-D.; Merrick, M.; Chami, M.; Ripoche, P.; Winkler, F. K. J. Struct. Biol. 2007, 158, 472-481
32. Bostick, D. L.; Brooks, C. L., III PLoS Comput. Biol. 2007, 3, e22
33. Bostick, D. L.; Brooks, C. L., III Biophys. J. 2007, 92, L103-L105
34. Javelle, A.; Lupo, D.; Zheng, L.; Li, X.-D.; Winkler, F. K.; Merrick, M. J. Biol. Chem. 2006, 281, 39492-39498
35. Javelle, A.; Lupo, D.; Ripoche, P.; Fulford, T.; Merrick, M.; Winkler, F. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5040-5045
36. Luzhkov, V. B.; Almlåf, M.; Nervall, M.; Åqvist, J. Biochemistry 2006, 45, 10807-10814
37. Nygaard, T. P.; Rovira, C.; Peters, H.; Jensen, M. A. Biophys. J. 2006, 91, 4401-4412
38. Liu, Y.; Hu, X. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 1375-1381
39. Lin, Y.; Cao, Z.; Mo, Y. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10876-10884
40. Cao, Z.; Mo, Y.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 6811-6815
41. Yang, H.; Xu, Y.; Zhu, W.; Chen, K.; Jiang, H. Biophys. J. 2007, 92, 877-885
42. Ishikita, H.; Knapp, E.-W. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1210-1215
43. Ishikita, H. FEBS Lett. 2007, 581, 4293-4297
44. Lin, Y.; Cao, Z.; Mo, Y. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 4922-4929
45. Wang, J.; Yang, H.; Zuo, Z.; Yan, X.; Wang, Y.; Luo, X.; Jiang, H.; Chen, K.; Zhu, W. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 15172-15179
46. Lamoureux, G.; Klein, M. L.; Bernèche, S. Biophys. J. 2007, 92, L82-L84
47. Nygaard, T. P.; Alfonso-Prieto, M.; Peters, G. H.; Jensen, M. A.; Rovira, C. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 11859-11865
48. Akgun, U.; Khademi, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 3970-3975
49. Wang, S.; Orabi, E. A.; Baday, S.; Bernèche, S.; Lamoureux, G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 10419-10427
50. Hub, J. S.; Winkler, F. K.; Merrick, M.; de Groot, B. L. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13251-13263
51. Ullmann, R. T.; Ullmann, G. M. J. Comput. Chem. 2012, 33, 887-900
52. Ullmann, G. M.; Knapp, E. W. Eur. Biophys. J. 1999, 28, 533-551
53. Ullmann, G. M.; Kloppmann, E.; Essigke, T.; Krammer, E.-M.; Klingen, A. R.; Becker, T.; Bombarda, E. Photosynth. Res. 2008, 97, 33-53
54. Klingen, A. R.; Bombarda, E.; Ullmann, G. M. Photochem. Photobiol. Sci. 2006, 5, 588-596
55. Bashford, D. Front. Biosci. 2004, 9, 1082-1099
56. Gunner, M. R.; Mao, J.; Song, Y.; Kim, J. Biochim. Biophys. Acta 2006, 1757, 942-968
57. Antosiewicz, J. M.; Shugar, D. Mol. BioSyst. 2011, 7, 2923-2949
58. Becker, T.; Ullmann, R. T.; Ullmann, G. M. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 2957-2968
59. Ferreira, A. M.; Bashford, D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16778-16790
60. Warshel, A. Biochemistry 1981, 20, 3167-3177
61. Bashford, D.; Karplus, M. Biochemistry 1990, 29, 10219-10225
62. Calimet, N.; Ullmann, G. M. J. Mol. Biol. 2004, 339, 571-589
63. Bombarda, E.; Becker, T.; Ullmann, G. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12129-12139
64. Roux, B. Biophys. J. 1997, 73, 2980-2989
65. Azzone, G.; Benz, R.; Bertl, A.; Colombini, M.; Crofts, A.; Dilley, R.; Dimroth, P.; Dutton, P.; Felle, H.; Harold, F. BBA-Bioenerg. 1993, 1183, 1-3
66. Brünger, A. T.; Karplus, M. Proteins 1988, 4, 148-156
67. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187-217
68. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616
69. Ullmann, R. T.; Ullmann, G. M. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 10346-10359
70. Bashford, D. An object-oriented programming suite for electrostatic effects in biological molecules An experience report on the MEAD project. In Scientific computing in object-oriented parallel environments; Ishikawa, Y.; Oldehoeft, R.; Reynders, J.; Tholburn, M., Eds.; Springer: Berlin, Gemany, 1997; Vol. 1343, pp 233-240. (Pubitemid 128002991)
71. Metropolis, N.; Rosenbluth, A. W.; Rosenbluth, M. N.; Teller, A. H. J. Chem. Phys. 1953, 21, 1087-1092
72. Zwanzig, R. W. J. Chem. Phys. 1954, 22, 1420-1426
73. Ullmann, R. T.; Ullmann, G. M. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 507-521
74. Bennett, C. H. J. Comput. Phys. 1976, 22, 245-268
75. Orabi, E. A.; Lamoureux, G. J. Chem. Theory Comp. 2012, 8, 182-193
76. Ullmann, R. T.; Ullmann, G. M. unpublished results.
77. Bashford, D.; Case, D. A.; Dalvit, C.; Tennant, L.; Wright, P. E. Biochemistry 1993, 32, 8045-8056
78. te Velde, G.; Bickelhaupt, F. M.; Baerends, E. J.; Fonseca Guerra, C.; van Gisbergen, S. J. A.; Snijders, J. G.; Ziegler, T. J. Comput. Chem. 2001, 22, 931-967
79. Fonseca Guerra, C.; Snijders, J. G.; te Velde, G.; Baerends, E. J. Theor. Chem. Acc. 1998, 99, 391-403
80. Vosko, S. H.; Wilk, L.; Nusair, M. Can. J. Phys. 1980, 58, 1200-1211
81. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3100
82. Perdew, J. P.; Yue, W. Phys. Rev. B 1986, 33, 8800-8802
83. Swart, M.; Th., V. D. P.; Snijders, J. G. J. Comput. Chem. 2001, 22, 79-88
84. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935
85. Warwicker, J.; Watson, H. C. J. Mol. Biol. 1982, 186, 671-679
86. Gilson, M. K.; Sharp, K. A.; Honig, B. H. J. Comput. Chem. 1987, 9, 327-335
87. Lomize, M. A.; Lomize, A. L.; Pogozheva, I. D.; Mosberg, H. I. Bioinformatics 2006, 22, 623-625
88. Klapper, I.; Fine, R.; Sharp, K. A.; Honig, B. H. Proteins 1986, 1, 47-59
89. Beroza, P.; Fredkin, D. R.; Okamura, M. Y.; Feher, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 5804-5808
90. Rabenstein, B.; Ullmann, G. M.; Knapp, E. W. Eur. Biophys. J. 1998, 27, 626-637
91. Valleau, J. P.; Card, D. N. J. Chem. Phys. 1972, 57, 5457-5462
92. Mitchell, P. BBA-Bioenerg. 2011, 1807, 1507-1538
93. Rottenberg, H. BBA-Bioenerg. 1979, 549, 225-253
94. Skulachev, V. P. Eur. J. Biochem. 1992, 208, 203-209
95. Britto, D. T.; Glass, A. D.; Kronzucker, H. J.; Siddiqi, M. Y. Plant Physiol. 2001, 125, 523-526
96. Schmidt, I.; Look, C.; Bock, E.; Jetten, M. S. M. Microbiology 2004, 150, 1405-1412
97. Kashket, E. R. Annu. Rev. Microbiol. 1985, 39, 219-242
98. Ullmann, G. M. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 6293-6301
99. Ullmann, G. M. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 1263-1271
100. Bombarda, E.; Ullmann, G. M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 1994-2003
101. Huggins, D. J. J. Chem. Phys. 2012, 136, 064518
102. Huggins, D. J. J. Comput. Chem. 2012, 33, 1383-1392
103. Fadda, E.; Woods, R. J. J. Chem. Theory Comp. 2011, 7, 3391-3398
104. Kleiner, D. FEBS Lett. 1985, 187, 237-239
105. Gazzarrini, S.; Lejay, L.; Gojon, A.; Ninnemann, O.; Frommer, W. B.; von Wirén, N. Plant Cell 1999, 11, 937-948
106. Rawat, S. R.; Silim, S. N.; Kronzucker, H. J.; Siddiqi, M. Y.; Glass, A. D. M. Plant J. 1999, 19, 143-152
107. Pérez-Tienda, J.; Testillano, P. S.; Balestrini, R.; Fiorilli, V.; Azcón-Aguilar, C.; Ferrol, N. Fungal Genet. Biol. 2011, 48, 1044-1055
108. Beeder, J.; Nilsen, R. K.; Rosnes, J. T.; Torsvik, T.; Lien, T. Appl. Environ. Microbiol. 1994, 60, 1227-1231
109. Klenk, H.-P.; Clayton, R. A.; Tomb, J.-F.; White, O.; Nelson, K. E.; Ketchum, K. A.; Dodson, R. J.; Gwinn, M.; Hickey, E. K.; Peterson, J. D. Nature 1997, 390, 364-370
110. Li, X.; Jayachandran, S.; Nguyen, H.-H. T.; Chan, M. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 19279-19284
111. Lupo, D.; Li, X.-D.; Durand, A.; Tomizaki, T.; Cherif-Zahar, B.; Matassi, G.; Merrick, M.; Winkler, F. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 19303-19308
112. Ripoche, P.; Bertrand, O.; Gane, P.; Birkenmeier, C.; Colin, Y.; Cartron, J.-P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17222-17227
113. Mouro-Chanteloup, I.; Cochet, S.; Chami, M.; Genetet, S.; Zidi-Yahiaoui, N.; Engel, A.; Colin, Y.; Bertrand, O.; Ripoche, P. PLoS ONE 2010, 5, e8921
114. Musa-Aziz, R.; Jiang, L.; Chen, L.-M.; Behar, K.; Boron, W. J. Membr. Biol. 2009, 228, 15-31
115. Hall, J. A.; Kustu, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, not supplied.
116. Tremblay, P.-L.; Hallenbeck, P. C. Mol. Microbiol. 2009, 71, 12-22
117. McDonald, T.; Dietrich, F.; Lutzoni, F. Mol. Biol. Evol. 2011, 29, 51-60
118. Till, M. S.; Essigke, T.; Becker, T.; Ullmann, G. M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 13401-13410
119. Pflock, T. J.; Oellerich, S.; Southall, J.; Cogdell, R. J.; Ullmann, G. M.; Köhler, J. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 8813-8820
120. Pflock, T. J.; Oellerich, S.; Krapf, L.; Southall, J.; Cogdell, R. J.; Ullmann, G. M.; Köhler, J. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 8821-8831
121. Bombarda, E.; Ullmann, G. M. Faraday Discuss. 2011, 148, 173-193
122. Clark, T. J. Comput. Aided Mol. Des. 2010, 24, 605-611
123. Malde, A.; Mark, A. J. Comput. Aid. Mol. Des. 2011, 25, 1-12
124. Donnini, S.; Villa, A.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Wierenga, R. K.; Juffer, A. H. Proteins 2009, 76, 138-150
125. Aguilar, B.; Anandakrishnan, R.; Ruscio, J. Z.; Onufriev, A. V. Biophys. J. 2010, 98, 872-880
126. Wright, E.; Serpersu, E. H. J. Thermodyn. Catal. 2011, 2, 105
127. Aleksandrov, A.; Simonson, T. J. Comput. Chem. 2010, 31, 1550-1560
128. Aleksandrov, A.; Proft, J.; Hinrichs, W.; Simonson, T. ChemBioChem 2007, 8, 675-685
129. Park, M.-S.; Gao, C.; Stern, H. A. Proteins 2011, 79, 304-314
130. Søndergaard, C. R.; Olsson, M. H. M.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comp. 2011, 7, 2284-2295
131. Muddana, H.; Daniel Varnado, C.; Bielawski, C.; Urbach, A.; Isaacs, L.; Geballe, M.; Gilson, M. J. Comput. Aid. Mol. Des. 2012, 26, 475-487
132. Natesan, S.; Subramaniam, R.; Bergeron, C.; Balaz, S. J. Med. Chem. 2012, 55, 2035-2047
133. ten Brink, T.; Exner, T. J. Comput. Aided Mol. Des. 2010, 24, 935-942
134. Czodrowski, P. Bioorgan. Med. Chem. 2012, doi: 10.1016/j.bmc.2012.03.009.
135. Donnini, S.; Tegeler, F.; Groenhof, G.; Grubmüller, H. J. Chem. Theory Comp. 2011, 7, 1962-1978
136. Wallace, J. A.; Shen, J. K. J. Chem. Theory Comp. 2011, 7, 2617-2629
137. Goh, G. B.; Knight, J. L.; Brooks, C. L. J. Chem. Theory Comp. 2012, 8, 36-46