Molecular dynamics simulations reveal specific interactions of post-translational palmitoyl modifications with rhodopsin in membranes

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 9, 2012, Pages 4324-4331

  Olausson, Bjoern E S ^a,b   Grossfield, Alan ^c   Pitman, Michael C ^d   Brown, Michael F ^e,f   Feller, Scott E ^g   Vogel, Alexander ^b  

^a MARTIN LUTHER UNIVERSITY HALLE WITTENBERG   (Germany)

^b UNIVERSITY OF LEIPZIG   (Germany)

^c UNIVERSITY OF ROCHESTER MEDICAL CENTER   (United States)

^d IBM T J WATSON RESEARCH CENTER   (United States)

^e University of Arizona   (United States)

^f University of Arizona   (United States)

^g WABASH COLLEGE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COMPLEX FUNCTIONS; CORRELATION TIME; DARK STATE; DYNAMICAL STRUCTURE; G PROTEIN COUPLED RECEPTORS; HEAD GROUPS; INCREASED ORDERS; LIPID MODIFICATIONS; LOW ORDER; MEMBRANE ANCHORING; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; ORDER PARAMETER; PALMITOYLATION; PHOSPHOCHOLINE; PHOSPHOETHANOLAMINE; POLYUNSATURATED LIPIDS; POST-TRANSLATIONAL MODIFICATIONS; SPECIFIC INTERACTION;

ACYLATION; LIPIDS; PROTEINS;

MOLECULAR DYNAMICS;

CHOLESTEROL; G PROTEIN COUPLED RECEPTOR; LIPID; PHOSPHOETHANOLAMINE; PHOSPHORYLCHOLINE; RHODOPSIN;

ARTICLE; MEMBRANE; MOLECULAR DYNAMICS; NONHUMAN; PALMITOYLATION; PARAMETERS; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN PROCESSING; SIMULATION;

CYSTEINE; LIPID BILAYERS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PALMITIC ACIDS; PROTEIN PROCESSING, POST-TRANSLATIONAL; RHODOPSIN;

EID: 84863421997     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja2108382     Document Type: Article

References (73)

1. Schoneberg, T.; Schultz, G.; Gudermann, T. Mol. Cell. Endocrinol. 1999, 151, 181-193.
2. Gloriam, D. E.; Foord, S. M.; Blaney, F. E.; Garland, S. L. J. Med. Chem. 2009, 52, 4429-4442.
3. Palczewski, K.; Kumasaka, T.; Hori, T.; Behnke, C. A.; Motoshima, H.; Fox, B. A.; Le Trong, I.; Teller, D. C.; Okada, T.; Stenkamp, R. E.; Yamamoto, M.; Miyano, M. Science 2000, 289, 739-745.
4. Altenbach, C.; Kusnetzow, A. K.; Ernst, O. P.; Hofmann, K. P.; Hubbell, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 7439-7444.
5. Ahuja, S.; Crocker, E.; Eilers, M.; Hornak, V.; Hirshfeld, A.; Ziliox, M.; Syrett, N.; Reeves, P. J.; Khorana, H. G.; Sheves, M.; Smith, S. O. J. Biol. Chem. 2009, 284, 10190-10201.
6. Salgado, G. F.; Struts, A. V.; Tanaka, K.; Krane, S.; Nakanishi, K.; Brown, M. F. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11067-11071.
7. Salgado, G. F. J.; Struts, A. V.; Tanaka, K.; Fujioka, N.; Nakanishi, K.; Brown, M. F. Biochemistry 2004, 43, 12819-12828.
8. Struts, A. V.; Salgado, G. F.; Brown, M. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 8263-8268.
9. Swift, S.; Leger, A. J.; Talavera, J.; Lei, Z.; Bohm, A.; Kuliopulos, A. J. Biol. Chem. 2006, 281, 4109-4116.
10. Chien, E. Y. T.; Liu, W.; Zhao, Q. A.; Katritch, V.; Han, G. W.; Hanson, M. A.; Shi, L.; Newman, A. H.; Javitch, J. A.; Cherezov, V.; Stevens, R. C. Science 2010, 330, 1091-1095.
11. Rasmussen, S. G. F.; Choi, H. J.; Rosenbaum, D. M.; Kobilka, T. S.; Thian, F. S.; Edwards, P. C.; Burghammer, M.; Ratnala, V. R. P.; Sanishvili, R.; Fischetti, R. F.; Schertler, G. F. X.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K. Nature 2007, 450, 383-387.
12. Warne, T.; Serrano-Vega, M. J.; Baker, J. G.; Moukhametzianov, R.; Edwards, P. C.; Henderson, R.; Leslie, A. G. W.; Tate, C. G.; Schertler, G. F. X. Nature 2008, 454, 486-491.
13. Jaakola, V. P.; Griffith, M. T.; Hanson, M. A.; Cherezov, V.; Chien, E. Y. T.; Lane, J. R.; IJzerman, A. P.; Stevens, R. C. Science 2008, 322, 1211-1217.
14. Shimamura, T.; Shiroishi, M.; Weyand, S.; Tsujimoto, H.; Winter, G.; Katritch, V.; Abagyan, R.; Cherezov, V.; Liu, W.; Han, G. W.; Kobayashi, T.; Stevens, R. C.; Iwata, S. Nature 2011, 475, 65-U82.
15. Delos Santos, N. M.; Gardner, L. A.; White, S. W.; Bahouth, S. W. J. Biol. Chem. 2006, 281, 12896-12907.
16. Feng, G. J.; Kellett, E.; Scorer, C. A.; Wilde, J.; White, J. H.; Milligan, G. J. Biol. Chem. 2003, 278, 33400-33407.
17. Phillips, W. J.; Cerione, R. A. J. Biol. Chem. 1992, 267, 17032-17039.
18. Fritze, O.; Filipek, S.; Kuksa, V.; Palczewski, K.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 2290-2295.
19. Ernst, O. P.; Meyer, C. K.; Marin, E. P.; Henklein, P.; Fu, W. Y.; Sakmar, T. P.; Hofmann, K. P. J. Biol. Chem. 2000, 275, 1937-1943.
20. Resh, M. D. Methods 2006, 40, 191-197.
21. Miggin, S. M.; Lawler, O. A.; Kinsella, B. T. J. Biol. Chem. 2003, 278, 6947-6958.
22. O'Dowd, B. F.; Hnatowich, M.; Caron, M. G.; Lefkowitz, R. J.; Bouvier, M. J. Biol. Chem. 1989, 264, 7564-7569.
23. Reid, H. M.; Kinsella, B. T. Cellular Signalling 2007, 19, 1056-1070.
24. Reid, H. M.; Mulvaney, E. P.; Turner, E. C.; Kinsella, B. T. J. Biol. Chem. 2010, 285, 18709-18726.
25. Gehret, A. U.; Jones, B. W.; Tran, P. N.; Cook, L. B.; Greuber, E. K.; Hinkle, P. M. Mol. Pharmacol. 2010, 77, 288-297.
26. Blanpain, C.; Wittamer, V.; Vanderwinden, J. M.; Boom, A.; Renneboog, B.; Lee, B.; Le Poul, E.; El Asmar, L.; Govaerts, C.; Vassart, G.; Doms, R. W.; Parmentier, M. J. Biol. Chem. 2001, 276, 23795-23804.
27. Karnik, S. S.; Ridge, K. D.; Bhattacharya, S.; Khorana, H. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 40-44.
28. Morozova, D.; Weiss, M. Biophys. J. 2010, 98, 800-804.
29. Ovchinnikov, Y. A.; Abdulaev, N. G.; Bogachuk, A. S. FEBS Lett. 1988, 230, 1-5.
30. Park, P. S. H.; Sapra, K. T.; Jastrzebska, B.; Maeda, T.; Maeda, A.; Pulawski, W.; Kono, M.; Lem, J.; Crouch, R. K.; Filipek, S.; Muller, D. J.; Palczewski, K. Biochemistry 2009, 48, 4294-4304.
31. Brown, M. F. Curr. Top. Membr. 1997, 44, 285-356.
32. Botelho, A. V.; Gibson, N. J.; Thurmond, R. L.; Wang, Y.; Brown, M. F. Biochemistry 2002, 41, 6354-6368.
33. Soubias, O.; Teague, W. E.; Hines, K. G.; Mitchell, D. C.; Gawrisch, K. Biophys. J. 2010, 99, 817-824.
34. Zaitseva, E.; Brown, M. F.; Vogel, R. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4815-4821.
35. Grossfield, A.; Feller, S. E.; Pitman, M. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 4888-4893.
36. Feller, S. E.; Gawrisch, K.; Woolf, T. B. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4434-4435.
37. Rajamoorthi, K.; Petrache, H. I.; McIntosh, T. J.; Brown, M. F. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 1576-1588.
38. Petrache, H. I.; Salmon, A.; Brown, M. F. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 12611-12622.
39. Feller, S. E.; Gawrisch, K.; MacKerell, A. D. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 318-326.
40. Wassall, S. R.; Brzustowicz, M. R.; Shaikh, S. R.; Cherezov, V.; Caffrey, M.; Stillwell, W. Chem. Phys. Lipids 2004, 132, 79-88.
41. Moench, S. J.; Moreland, J.; Stewart, D. H.; Dewey, T. G. Biochemistry 1994, 33, 5791-5796.
42. Standfuss, J.; Edwards, P. C.; D'Antona, A.; Fransen, M.; Xie, G.; Oprian, D. D.; Schertler, G. F., X Nature 2011, 471, 656-660.
43. Makino, C. L.; Riley, C. K.; Looney, J.; Crouch, R. K.; Okada, T. Biophys. J. 2010, 99, 2366-2373.
44. Scheerer, P.; Park, J. H.; Hildebrand, P. W.; Kim, Y. J.; Krauss, N.; Choe, H. W.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P. Nature 2008, 455, 497-U30.
45. Shimamura, T.; Hiraki, K.; Takahashi, N.; Hori, T.; Ago, H.; Masuda, K.; Takio, K.; Ishiguro, M.; Miyano, M. J. Biol. Chem. 2008, 283, 17753-17756.
46. Nakamichi, H.; Buss, V.; Okada, T. Biophys. J. 2007, 92, L106-L108.
47. Salom, D.; Lodowski, D. T.; Stenkamp, R. E.; Le Trong, I.; Golczak, M.; Jastrzebska, B.; Harris, T.; Ballesteros, J. A.; Palczewski, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 16123-16128.
48. Nakamichi, H.; Okada, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 12729-12734.
49. Li, J.; Edwards, P. C.; Burghammer, M.; Villa, C.; Schertler, G. F. X. J. Mol. Biol. 2004, 343, 1409-1438.
50. Okada, T.; Fujiyoshi, Y.; Silow, M.; Navarro, J.; Landau, E. M.; Shichida, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 5982-5987.
51. Teller, D. C.; Okada, T.; Behnke, C. A.; Palczewski, K.; Stenkamp, R. E. Biochemistry 2001, 40, 7761-7772.
52. Huster, D.; Vogel, A.; Katzka, C.; Scheidt, H. A.; Binder, H.; Dante, S.; Gutberlet, T.; Zschörnig, O.; Waldmann, H.; Arnold, K. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4070-4079.
53. Vogel, A.; Katzka, C. P.; Waldmann, H.; Arnold, K.; Brown, M. F.; Huster, D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12263-12272.
54. Vogel, A.; Tan, K. T.; Waldmann, H.; Feller, S. E.; Brown, M. F.; Huster, D. Biophys. J. 2007, 93, 2697-2712.
55. Dror, R. O.; Arlow, D. H.; Borhani, D. W.; Jensen, M. O.; Piana, S.; Shaw, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 4689-4694.
56. Roy, J.; Laughton, C. A. Biophys. J. 2010, 99, 218-226.
57. Lau, P. W.; Grossfield, A.; Feller, S. E.; Pitman, M. C.; Brown, M. F. J. Mol. Biol. 2007, 372, 906-917.
58. Okada, T.; Sugihara, M.; Bondar, A. N.; Elstner, M.; Entel, P.; Buss, V. J. Mol. Biol. 2004, 342, 571-583.
59. Berman, H. M.; Westbrook, J.; Feng, Z.; Gilliland, G.; Bhat, T. N.; Weissig, H.; Shindyalov, I. N.; Bourne, P. E. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 235-242.
60. Petrache, H. I.; Dodd, S. W.; Brown, M. F. Biophys. J. 2000, 79, 3172-3192.
61. MacKerell, A. D.; et al. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616.
62. Klauda, J. B.; Brooks, B. R.; MacKerell, A. D.; Venable, R. M.; Pastor, R. W. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 5300-5311.
63. Pitman, M. C.; Suits, F.; MacKerell, A. D.; Feller, S. E. Biochemistry 2004, 43, 15318-15328.
64. Hockney, R. W.; Eastwood, J. W. Computer simulation using particles; McGraw-Hill: New York, 1981.
65. Pollock, E. L.; Glosli, J. Comput. Phys. Commun. 1996, 95, 93-110.
66. Andersen, H. C. J. Comput. Phys. 1983, 52, 24-34.
67. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-&.
68. Petrache, H. I.; Tu, K. C.; Nagle, J. F. Biophys. J. 1999, 76, 2479-2487.
69. Vogel, A.; Reuther, G.; Weise, K.; Triola, G.; Nikolaus, J.; Tan, K. T.; Nowak, C.; Herrmann, A.; Waldmann, H.; Winter, R.; Huster, D. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 8784-8787.
70. Grossfield, A.; Feller, S. E.; Pitman, M. C. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 8907-8909.
71. Dunphy, J. T.; Linder, M. E. Biochim. Biophys. Acta 1998, 1436, 245-261.
72. Ames, J. B.; Ishima, R.; Tanaka, T.; Gordon, J. I.; Stryer, L.; Ikura, M. Nature 1997, 389, 198-202.
73. Scheidt, H. A.; Huster, D. Biophys. J. 2009, 96, 3663-3672.