Computational design of thermostabilizing D-amino acid substitutions

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 46, 2011, Pages 18750-18759

  Rodriguez Granillo, Agustina ^a   Annavarapu, Srinivas ^a   Zhang, Lei ^b   Koder, Ronald L ^b   Nanda, Vikas ^a  

^a RUTGERS UNIVERSITY   (United States)

^b CITY COLLEGE OF NEW YORK   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

C-TERMINUS; COMPUTATIONAL DESIGN; COMPUTATIONAL PROTEIN DESIGN; CONFORMATIONAL ENTROPY; D-AMINO ACID; DEGREE OF STABILIZATION; HOMOCHIRAL; INTRAMOLECULAR FORCES; MOLECULAR UNDERSTANDING; NOVEL STRUCTURES; PROTEIN BACKBONE; SIDE CHAIN EFFECTS; SIDE-CHAIN INTERACTIONS; STRUCTURAL BIOINFORMATICS;

BIOINFORMATICS; ISOMERS; PROTEINS;

AMINO ACIDS;

ALANINE; ASPARAGINE; CARBON 13; CARBONYL DERIVATIVE; DEXTRO AMINO ACID; GLUTAMINE; GLYCINE; GUANIDINE; NITROGEN 15; PEPTIDE; PROTON;

AMINO ACID SUBSTITUTION; ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; DIFFERENTIAL SCANNING CALORIMETRY; ENTROPY; HYDROGEN BOND; ISOTOPE LABELING; MASS SPECTROMETRY; MOLECULAR INTERACTION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; NUCLEAR OVERHAUSER EFFECT; PROTEIN DENATURATION; PROTEIN STABILITY; REVERSED PHASE HIGH PERFORMANCE LIQUID CHROMATOGRAPHY; STEREOCHEMISTRY; THERMODYNAMICS; THERMOSTABILITY; ULTRAVIOLET SPECTROSCOPY;

AMINO ACID SUBSTITUTION; AMINO ACIDS; CALORIMETRY, DIFFERENTIAL SCANNING; CIRCULAR DICHROISM; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; TEMPERATURE; THERMODYNAMICS;

EID: 83055186879     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja205609c     Document Type: Article

References (98)

1. Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1993, 32, 3178.
2. Giblin, M. F.; Wang, N.; Hoffman, T. J.; Jurisson, S. S.; Quinn, T. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 12814.
3. Tang, Y.; Ghirlanda, G.; Petka, W. A.; Nakajima, T.; De Grado, W. F.; Tirrell, D. A. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 1494.
4. Tang, Y.; Ghirlanda, G.; Vaidehi, N.; Kua, J.; Mainz, D. T.; Goddard, I. W.; De Grado, W. F.; Tirrell, D. A. Biochemistry 2001, 40, 2790.
5. Naduthambi, D.; Zondlo, N. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12430.
6. Kemp, D. S.; Boyd, J. G.; Muendel, C. C. Nature 1991, 352, 451.
7. Bracken, C.; Gulyas, J.; Taylor, J. W.; Baum, J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 6431-6432.
8. Walensky, L. D.; Kung, A. L.; Escher, I.; Malia, T. J.; Barbuto, S.; Wright, R. D.; Wagner, G.; Verdine, G. L.; Korsmeyer, S. J. Science 2004, 305, 1466.
9. Chapman, R. N.; Dimartino, G.; Arora, P. S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 12252.
10. Chandrasekaran, R.; Ramachandran, G. N. In 2nd American Peptide Symposium, 1st ed.; Lande, S., Ed.; Gordon and Breach: Cleveland, OH, 1970; Vol. 2, p 195.
11. Ramachandran, G. N.; Ramakrishnan, C.; Sasisekharan, V. J. Mol. Biol. 1963, 7, 95.
12. Karle, I. L.; Gopi, H. N.; Balaram, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 13946.
13. Karle, I. L. Biopolymers 2001, 60, 351.
14. Banerjee, A.; Raghothama, S. R.; Karle, I. L.; Balaram, P. Biopolymers 1996, 39, 279.
15. Karle, I. L.; Flippenanderson, J. L.; Uma, K.; Balaram, P. Biopolymers 1993, 33, 401.
16. Karle, I. L.; Flippenanderson, J. L.; Uma, K.; Balaram, P. Biochemistry 1989, 28, 6696.
17. Veber, D. F.; Holly, F. W.; Nutt, R. F.; Bergstrand, S. J.; Brady, S. F.; Hirschmann, R.; Glitzer, M. S.; Saperstein, R. Nature 1979, 280, 512.
18. Veber, D. F.; Holly, F. W.; Paleveda, W. J.; Nutt, R. F.; Bergstrand, S. J.; Torchiana, M.; Glitzer, M. S.; Saperstein, R.; Hirschmann, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1978, 75, 2636.
19. Stanger, H. E.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4236.
20. Imperiali, B.; Fisher, S. L.; Moats, R. A.; Prins, T. J. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 3182.
21. Yan, Y. B.; Erickson, B. W.; Tropsha, A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 7592.
22. Haque, T. S.; Little, J. C.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 6975.
23. Rana, S.; Kundu, B.; Durani, S. Chem. Commun. 2005, 207.
24. Rana, S.; Kundu, B.; Durani, S. Chem. Commun. 2004, 2462.
25. Struthers, M. D.; Cheng, R. P.; Imperiali, B. Science 1996, 271, 342.
26. Valiyaveetil, F. I.; Sekedat, M.; Mackinnon, R.; Muir, T. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 17045.
27. Hermans, J.; Anderson, A. G.; Yun, R. H. Biochemistry 1992, 31, 5646.
28. Fairman, R.; Anthony-Cahill, S. J.; De Grado, W. F. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 5458.
29. Anil, B.; Song, B.; Tang, Y.; Raleigh, D. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 13194.
30. Bang, D.; Gribenko, A. V.; Tereshko, V.; Kossiakoff, A. A.; Kent, S. B.; Makhatadze, G. I. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 139.
31. Williams, D. V.; Barua, B.; Andersen, N. H. Org. Biomol. Chem. 2008, 6, 4287.
32. Schellman, C. In Protein Folding; Jaenicke, R., Ed.; Elsevier/North- Holland: New York, 1980; p 53.
33. Presta, L. G.; Rose, G. D. Science 1988, 240, 1632.
34. Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Science 1988, 240, 1648.
35. Aurora, R.; Srinivasan, R.; Rose, G. D. Science 1994, 264, 1126.
36. Schneider, J. P.; De Grado, W. F. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 2764.
37. Nanda, V.; Degrado, W. F. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 14459.
38. Watanabe, A.; Yoshimura, T.; Mikami, B.; Hayashi, H.; Kagamiyama, H.; Esaki, N. J. Biol. Chem. 2002, 277, 19166.
39. Serrano, L.; Fersht, A. R. Nature 1989, 342, 296.
40. Aurora, R.; Rose, G. D. Protein Sci. 1998, 7, 21.
41. Gunasekaran, K.; Nagarajaram, H. A.; Ramakrishnan, C.; Balaram, P. J. Mol. Biol. 1998, 275, 917.
42. Lu, M.; Shu, W.; Ji, H.; Spek, E.; Wang, L.; Kallenbach, N. R. J. Mol. Biol. 1999, 288, 743.
43. Altschuler, E. L. Med. Hypotheses 2001, 56, 478.
44. Mitchell, J. B.; Smith, J. Proteins 2003, 50, 563.
45. Annavarapu, S.; Nanda, V. BMC Struct. Biol. 2009, 9, 61.
46. Kleywegt, G. J. J. Mol. Biol. 1999, 285, 1887.
47. Watson, J. D.; Milner-White, E. J. J. Mol. Biol. 2002, 315, 171.
48. Engel, D. E.; De Grado, W. F. J. Mol. Biol. 2004, 337, 1195.
49. Thomas, S. T.; Loladze, V. V.; Makhatadze, G. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 10670.
50. Neidigh, J. W.; Fesinmeyer, R. M.; Andersen, N. H. Nat. Struct. Biol. 2002, 9, 425.
51. Qiu, L.; Pabit, S. A.; Roitberg, A. E.; Hagen, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 12952.
52. Nikiforovich, G. V.; Andersen, N. H.; Fesinmeyer, R. M.; Frieden, C. Proteins 2003, 52, 292.
53. Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Duan, Y. J. Mol. Biol. 2003, 327, 711.
54. Ota, M.; Ikeguchi, M.; Kidera, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 17658.
55. Steinbach, P. J. Proteins 2004, 57, 665.
56. Kaledin, M.; Brown, A.; Kaledin, A. L.; Bowman, J. M. J. Chem. Phys. 2004, 121, 5646.
57. Zhou, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 13280.
58. Pitera, J. W.; Swope, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 7587.
59. Lin, J. C.; Barua, B.; Andersen, N. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 13679.
60. Simmerling, C.; Strockbine, B.; Roitberg, A. E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11258.
61. Snow, C. D.; Zagrovic, B.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14548.
62. Kannan, S.; Zacharias, M. Proteins 2009, 76, 448.
63. Day, R.; Paschek, D.; Garcia, A. E. Proteins 2010, 78, 1889.
64. Streicher, W. W.; Makhatadze, G. I. Biochemistry 2007, 46, 2876.
65. Wafer, L. N.; Streicher, W. W.; Makhatadze, G. I. Proteins 2010, 78, 1376.
66. Jeener, J.; Meier, B. H.; Bachmann, P.; Ernst, R. R. J. Chem. Phys. 1979, 71, 4546.
67. Braunschweiler, L.; Ernst, R. R. J. Magn. Reson. 1983, 53, 521.
68. Rucker, S. P.; Shaka, A. J. Mol. Phys. 1989, 68, 509.
69. Bodenhausen, G.; Ruben, D. J. Chem. Phys. Lett. 1980, 69, 185.
70. Rieping, W.; Habeck, M.; Bardiaux, B.; Bernard, A.; Malliavin, T. E.; Nilges, M. Bioinformatics 2007, 23, 381.
71. Brunger, A. T.; Adams, P. D.; Clore, G. M.; De Lano, W. L.; Gros, P.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Jiang, J. S.; Kuszewski, J.; Nilges, M.; Pannu, N. S.; Read, R. J.; Rice, L. M.; Simonson, T.; Warren, G. L. Acta Crystallogr. 1998, 54, 905.
72. Summa, C. M. prot CAD; University of Pennsylvania School of Medicine: Philadelphia, PA, 2002.
73. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179.
74. Case, D. A.; et al. Amber 10; University of California: San Francisco, CA, 2008.
75. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
76. Wang, J.; Cieplak, P.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 2000, 21, 1049.
77. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins 2006, 65, 712.
78. Berendsen, H. J.; Postma, J. P.; van Gunsteren, W. F.; Di Nola, A.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684.
79. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327.
80. Feig, M.; Karanicolas, J.; Brooks, C. L., 3rd. J. Mol. Graphics Modell. 2004, 22, 377.
81. Leach, A. R. Molecular Modelling. Principles and Applications; Addison-Wesley Longman, Pearson Education Ltd.: London, England, 2001.
82. Schlitter, J. Chem. Phys. Lett. 1993, 215, 617.
83. Andricioaei, I.; Karplus, M. J. Chem. Phys. 2001, 115, 6289.
84. Brooks, B. R.; Janei, D.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2004, 16, 1522.
85. Dixit, S. B.; Andrews, D. Q.; Beveridge, D. L. Biophys. J. 2005, 88, 3147.
86. Walsh, S. T.; Sukharev, V. I.; Betz, S. F.; Vekshin, N. L.; De Grado, W. F. J. Mol. Biol. 2001, 305, 361.
87. Barua, B.; Lin, J. C.; Williams, V. D.; Kummler, P.; Neidigh, J. W.; Andersen, N. H. Protein Eng. Des. Sel. 2008, 21, 171.
88. Makhatadze, G. I.; Privalov, P. L. J. Mol. Biol. 1993, 232, 639.
89. Creamer, T. P. Proteins 2000, 40, 443.
90. Karplus, M.; Ichiye, T.; Pettitt, B. M. Biophys. J. 1987, 52, 1083.
91. Bunagan, M. R.; Yang, X.; Saven, J. G.; Gai, F. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 3759.
92. Lahr, S. J.; Engel, D. E.; Stayrook, S. E.; Maglio, O.; North, B.; Geremia, S.; Lombardi, A.; De Grado, W. F. J. Mol. Biol. 2005, 346, 1441.
93. Effimov, A. V. Curr. Opin. Struct. Biol. 1993, 3, 379.
94. Sibanda, B. L.; Thornton, J. M. Nature 1985, 316, 170.
95. Narayana, N.; Phillips, N. B.; Hua, Q. X.; Jia, W.; Weiss, M. A. J. Mol. Biol. 2006, 362, 414.
96. O'Neil, K. T.; De Grado, W. F. Science 1990, 250, 646.
97. Hovmoller, S.; Zhou, T.; Ohlson, T. Acta Crystallogr., D: Biol. Crystallogr. 2002, 58, 768.
98. Okamoto, Y.; Sugita, Y. Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 141.