Force-induced change in protein unfolding mechanism: Discrete or continuous switch?

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 115, Issue 6, 2011, Pages 1546-1561

  Graham, Thomas G W ^a   Best, Robert B ^a  

^a UNIVERSITY OF CAMBRIDGE   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BROWNIAN MOVEMENT; FREE ENERGY; MECHANISMS; TWO DIMENSIONAL;

APPLIED FORCES; BROWNIAN DYNAMICS SIMULATIONS; CONTACT FORMATION; DISCRETE SWITCHES; FOLDING KINETICS; FOLDING MECHANISM; FOLDING PATHWAY; FREE ENERGY SURFACE; LOW RESISTANCE; LOW-DIMENSIONAL MODELS; MECHANICAL STRENGTH; MECHANICAL STRETCHING; MECHANICAL UNFOLDING; MOLECULAR SIMULATIONS; PROTEIN G; PROTEIN UNFOLDING; PULLING FORCE; STATISTICAL CLUSTERING; TRANSITION STATE; UNFOLDING KINETICS;

PROTEINS;

EID: 79951529367     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp110738m     Document Type: Article

References (122)

1. Bryngelson, J. D.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1987, 84, 7524-8
2. Matouschek, A.; Kellis, J. T.; Serrano, L.; Fersht, A. R. Nature 1989, 340, 122-126
3. Dill, K. A.; Chan, H. S. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 10-19
4. Oliveberg, M.; Tan, Y. J.; Silow, M.; Fersht, A. R. J. Mol. Biol. 1998, 277, 933-43
5. Wolynes, P. G. Q. Rev. Biophys. 2005, 38, 405-410
6. Onuchic, J. N.; Luthey-Schulten, Z.; Wolynes, P. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 1997, 48, 545-600
7. Borgia, A.; Williams, P. M.; Clarke, J. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 101-125
8. Galera-Prat, A.; Gómez-Sicilia, A.; Oberhauser, A. F.; Cieplak, M.; Carrión-Vázquez, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 63-69
9. Schuler, B.; Lipman, E.; Eaton, W. Nature 2002, 419, 743-747
10. Rhoades, E.; Cohen, M.; Schuler, B.; Haran, G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 14686-14687
11. Nettels, D.; Müller-Späth, S.; Küster, F.; Hofmann, H.; Haenni, D.; Rüegger, S.; Reymond, L.; Hoffmann, A.; Kubelka, J.; Heinz, B.; Gast, K.; Best, R. B.; Schuler, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 20740-20745
12. Cecconi, C.; Shank, E. A.; Bustamante, C.; Marqusee, S. Science 2005, 309, 2057-2060
13. Chung, H. S.; Louis, J. M.; Eaton, W. A. Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 11837-11844
14. Rief, M.; Gautel, M.; Oesterhelt, F.; Fernandez, J. M.; Gaub, H. E. Science 1997, 276, 1109-1112
15. Marszalek, P. E.; Lu, H.; Li, H.; Carrion-Vazquez, M.; Oberhauser, A. F.; Schulten, K.; Fernandez, J. M. Nature 1999, 402, 100-103
16. Carrion-Vazquez, M.; Oberhauser, A. F.; Fowler, S. B.; Marszalek, P. E.; Broedel, S. E.; Clarke, J.; Fernandez, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 3694-3699
17. Tskhovrebova, L.; Trinick, J.; Sleep, J. A.; Simmons, R. M. Nature 1997, 387, 308-312
18. Liu, R.; Garcia-Manyes, S.; Sarkar, A.; Badilla, C. L.; Fernández, J. M. Biophys. J. 2009, 96, 3810-3821
19. Shank, E. A.; Cecconi, C.; Dill, J. W.; Marqusee, S.; Bustamante, C. Nature 2010, 465, 637-640
20. Rief, M.; Fernandez, J. M.; Gaub, H. E. Phys. Rev. Lett. 1998, 81, 4764-4767
21. Li, H.; Carrion-Vazquez, M.; Oberhauser, A. F.; Marszalek, P. E.; Fernandez, J. M. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 1117-1120
22. Li, H.; Oberhauser, A. F.; Fowler, S. B.; Clarke, J.; Fernandez, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 6527-6531
23. Brockwell, D.; Beddard, G.; Clarkson, J.; Zinober, R.; Blake, a.; Trinick, J.; Olmsted, P.; Smith, D.; Radford, S. Biophys. J. 2002, 83, 458-472
24. Fowler, S. B.; Best, R. B.; Toca Herrera, J. L.; Rutherford, T. J.; Steward, A.; Paci, E.; Karplus, M.; Clarke, J. J. Mol. Biol. 2002, 322, 841-849
25. Brockwell, D. J.; Paci, E.; Zinober, R. C.; Beddard, G. S.; Olmsted, P. D.; Smith, D. A.; Perham, R. N.; Radford, S. E. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 731-737
26. Carrion-Vazquez, M.; Li, H.; Lu, H.; Marszalek, P. E.; Oberhauser, A. F.; Fernandez, J. M. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 738-43
27. Williams, P. M.; Fowler, S. B.; Best, R. B.; Toca-Herrera, J. L.; Scott, K. A.; Steward, A.; Clarke, J. Nature 2003, 422, 446-449
28. Dietz, H.; Rief, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 16192-16197
29. Schwaiger, I.; Kardinal, A.; Schleicher, M.; Noegel, A. A.; Rief, M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 81-85
30. Brockwell, D. J.; Beddard, G. S.; Paci, E.; West, D. K.; Olmsted, P. D.; Smith, D. A.; Radford, S. E. Biophys. J. 2005, 89, 506-519
31. Forman, J. R.; Qamar, S.; Paci, E.; Sandford, R. N.; Clarke, J. J. Mol. Biol. 2005, 349, 861-871
32. Li, L.; Huang, H. H.-L.; Badilla, C. L.; Fernandez, J. M. J. Mol. Biol. 2005, 345, 817-826
33. Ng, S. P.; Rounsevell, R. W. S.; Steward, A.; Geierhaas, C. D.; Williams, P. M.; Paci, E.; Clarke, J. J. Mol. Biol. 2005, 350, 776-789
34. Dietz, H.; Berkemeier, F.; Bertz, M.; Rief, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 12724-12728
35. Brown, A. E. X.; Litvinov, R. I.; Discher, D. E.; Weisel, J. W. Biophys. J. 2007, 92, L39-41
36. Cao, Y.; Li, H. Nat. Mater. 2007, 6, 109-114
37. Borgia, A.; Steward, A.; Clarke, J. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 6900-6903
38. Sadler, D. P.; Petrik, E.; Taniguchi, Y.; Pullen, J. R.; Kawakami, M.; Radford, S. E.; Brockwell, D. J. J. Mol. Biol. 2009, 393, 237-248
39. Serquera, D.; Lee, W.; Settanni, G.; Marszalek, P. E.; Paci, E.; Itzhaki, L. S. Biophys. J. 2010, 98, 1294-1301
40. Fernandez, J. M.; Li, H. Science 2004, 303, 1674-1678
41. Schlierf, M.; Berkemeier, F.; Rief, M. Biophys. J. 2007, 93, 3989-3998
42. Bell, G. Science 1978, 200, 618-627
43. Evans, E.; Ritchie, K. Biophys. J. 1997, 72, 1541-1555
44. Merkel, R.; Nassoy, P.; Leung, A.; Ritchie, K.; Evans, E. Nature 1999, 397, 50-3
45. Dudko, O.; Hummer, G.; Szabo, A. Phys. Rev. Lett. 2006, 96, 108101
46. Rief, M.; Gautel, M.; Schemmel, A.; Gaub, H. Biophys. J. 1998, 75, 3008-3014
47. Cao, Y.; Kuske, R.; Li, H. Biophys. J. 2008, 95, 782-788
48. Best, R. B.; Paci, E.; Hummer, G.; Dudko, O. K. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 5968-5976
49. Kirmizialtin, S.; Huang, L.; Makarov, D. J. Chem. Phys. 2005, 122, 234915
50. Suzuki, Y.; Dudko, O. K. Phys. Rev. Lett. 2010, 104, 048101
51. Yew, Z. T.; Schlierf, M.; Rief, M.; Paci, E. Phys. Rev. E 2010, 81, 031923
52. Socci, N. D.; Onuchic, J. N.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 2031-2035
53. Itzhaki, L. S.; Otzen, D. E.; Fersht, A. R. J. Mol. Biol. 1995, 254, 260-88
54. Best, R. B.; Fowler, S. B.; Herrera, J. L. T.; Steward, A.; Paci, E.; Clarke, J. J. Mol. Biol. 2003, 330, 867-877
55. Best, R. B.; Bin, L.; Steward, A.; Daggett, V.; Clarke, J. Biophys. J. 2001, 81, 2344-2356
56. Forman, J. R.; Yew, Z. T.; Qamar, S.; Sandford, R. N.; Paci, E.; Clarke, J. Structure 2009, 17, 1582-90
57. West, D. K.; Olmsted, P. D.; Paci, E. J. Chem. Phys. 2006, 124, 154909
58. Alexander, P.; Fahnestock, S.; Lee, T.; Orban, J.; Bryan, P. Biochemistry 1992, 31, 3597-3603
59. Alexander, P.; Orban, J.; Bryan, P. Biochemistry 1992, 31, 7243-7248
60. Kuszewski, J.; Clore, G. M.; Gronenborn, A. M. Protein Sci. 1994, 3, 1945-52
61. Park, S. H.; ONeil, K. T.; Roder, H. Biochemistry 1997, 36, 14277-83
62. Sheinerman, F. B.; Brooks, C. L. J. Mol. Biol. 1998, 278, 439-56
63. Park, S. H.; Shastry, M. C.; Roder, H. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 943-7
64. McCallister, E. L.; Alm, E.; Baker, D. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 669-73
65. Cao, Y.; Balamurali, M. M.; Sharma, D.; Li, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 15677-81
66. Cao, Y.; Yoo, T.; Zhuang, S.; Li, H. J. Mol. Biol. 2008, 378, 1132-41
67. Cao, Y.; Li, H. Nat. Nanotechnol. 2008, 3, 512-6
68. Li, H.; Wang, H.-C.; Cao, Y.; Sharma, D.; Wang, M. J. Mol. Biol. 2008, 379, 871-80
69. Li, P.-C.; Makarov, D. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 745-749
70. West, D. K.; Brockwell, D. J.; Olmsted, P. D.; Radford, S. E.; Paci, E. Biophys. J. 2006, 90, 287-297
71. Li, P.-C.; Huang, L.; Makarov, D. E. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 14469-74
72. Glyakina, A. V.; Balabaev, N. K.; Galzitskaya, O. V. J. Chem. Phys. 2009, 131, 045102
73. Glyakina, A. V.; Balabaev, N. K.; Galzitskaya, O. V. Biochemistry (Moscow) 2009, 74, 316-328
74. Glyakina, A. V.; Balabaev, N. K.; Galzitskaya, O. V. Open Biochem. J. 2009, 3, 66-77
75. Lv, S.; Dudek, D. M.; Cao, Y.; Balamurali, M. M.; Gosline, J.; Li, H. Nature 2010, 465, 69-73
76. Levy, Y.; Wolynes, P. G.; Onuchic, J. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 511-516
77. Levy, Y.; Cho, S. S.; Onuchic, J. N.; Wolynes, P. G. J. Mol. Biol. 2005, 346, 1121-1145
78. Yang, S.; Cho, S. S.; Levy, Y.; Cheung, M. S.; Levine, H.; Wolynes, P. G.; Onuchic, J. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 13786-13791
79. Cieplak, M.; Szymczak, P. J. Chem. Phys. 2006, 124, 194901
80. Mickler, M.; Dima, R. I.; Dietz, H.; Hyeon, C.; Thirumalai, D.; Rief, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 20268-20273
81. Socci, N. D.; Onuchic, J. N.; Wolynes, P. G. J. Chem. Phys. 1996, 104, 5860-5868
82. Karanicolas, J.; Brooks, C. L. Protein Sci. 2002, 11, 2351-2361
83. Mittal, J.; Best, R. B. Biophys. J. 2010, 98, 315-320
84. Best, R. B.; Hummer, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 1088-1093
85. Ding, K.; Louis, J. M.; Gronenborn, A. M. J. Mol. Biol. 2004, 335, 1299-1307
86. Li, P.-C.; Makarov, D. J. Chem. Phys. 2004, 121, 4826-4832
87. Dietz, H.; Rief, M. Phys. Rev. Lett. 2008, 100, 098101
88. Wright, C. F.; Lindorff-Larsen, K.; Randles, L. G.; Clarke, J. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 658-662
89. Wright, C. F.; Steward, A.; Clarke, J. J. Mol. Biol. 2004, 338, 445-451
90. Gin, B. C.; Garrahan, J. P.; Geissler, P. L. J. Mol. Biol. 2009, 392, 1303-1314
91. Kazmirski, S. L.; Li, A.; Daggett, V. J. Mol. Biol. 1999, 290, 283-304
92. Kumar, S.; Rosenberg, J. M.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 1011-1021
93. Hummer, G. J. Chem. Phys. 2004, 120, 516-523
94. Matouschek, A.; Kellis, J. T.; Serrano, L.; Fersht, A. R. Nature 1989, 340, 122-126
95. Sangha, A. K.; Keyes, T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 15886-15894
96. Huang, L.; Makarov, D. E. J. Chem. Phys. 2008, 128, 114903
97. Best, R. B.; Hummer, G. Phys. Rev. Lett. 2006, 96, 228104
98. Yang, S.; Onuchic, J. N.; Levine, H. J. Chem. Phys. 2006, 125, 054910
99. Chahine, J.; Oliveira, R. J.; Leite, V. B. P.; Wang, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 14646-14651
100. Marinelli, F.; Pietrucci, F.; Laio, A.; Piana, S. PLoS Comput. Biol. 2009, 5, e1000452
101. Hummer, G. New J. Phys. 2005, 7, 516-523
102. Evans, E.; Leung, A.; Heinrich, V.; Zhu, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 11281-11286
103. Lang, M. J.; Fordyce, P. M.; Engh, A. M.; Neuman, K. C.; Block, S. M. Nat. Methods 2004, 1, 133-139
104. Best, R. B.; Fowler, S. B.; Toca-Herrera, J. L.; Clarke, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 12143-8
105. Chodera, J. D.; Singhal, N.; Pande, V. S.; Dill, K. A.; Swope, W. C. J. Chem. Phys. 2007, 126, 155101
106. Noé, F.; Horenko, I.; Schütte, C.; Smith, J. C. J. Chem. Phys. 2007, 126, 155102
107. Noé, F.; Schütte, C.; Vanden-Eijnden, E.; Reich, L.; Weikl, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 19011-19016
108. Berezhkovskii, A.; Hummer, G.; Szabo, A. J. Chem. Phys. 2009, 130, 205102
109. Li, H. Org. Biomol. Chem. 2007, 5, 3399-3406
110. Li, H. Adv. Funct. Mater. 2008, 18, 2643-2657
111. Gallagher, T.; Alexander, P.; Bryan, P.; Gilliland, G. L. Biochemistry 1994, 33, 4721-4729
112. Karanicolas, J.; Brooks, C. L., III. J. Mol. Biol. 2003, 334, 309-325
113. Hess, B.; Kutzner, C.; van Der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theor. Comput. 2008, 4, 435-447
114. Van Gunsteren, W. F.; Berendsen, H. J. C. Mol. Simul. 1988, 1, 173-185
115. Torrie, G.; Valleau, J. J. Comput. Phys. 1977, 23, 187-199
116. Chodera, J. D.; Swope, W. C.; Pitera, J. W.; Seok, C.; Dill, K. A. J. Chem. Theor. Comput. 2007, 3, 26-41
117. Bowman, G. R.; Beauchamp, K. A.; Boxer, G.; Pande, V. S. J. Chem. Phys. 2009, 131, 124101
118. Voelz, V. A.; Bowman, G. R.; Beauchamp, K.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1526-1528
119. Ota, M.; Ikeguchi, M.; Kidera, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17658-17663
120. Kamada, T.; Kawai, S. Inf. Process. Lett. 1989, 31, 7-15
121. Best, R. B.; Hummer, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 6732-6737
122. Ermak, D. L.; McCammon, J. A. J. Chem. Phys. 1978, 69, 1352-1360