Fluoro derivatives of retinal illuminate the decisive role of the C 12-H element in photoisomerization and rhodopsin activation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 131, Issue 49, 2009, Pages 17933-17942

  Bovee Geurts, Petra H M ^a   Fernández, Isabelle Fernández ^b   Liu, Robert S H ^c   Mathies, Richard A ^d   Lugtenburg, Johan ^b   DeGrip, Willem J ^a,b  

^a RADBOUD UNIVERSITY MEDICAL CENTER   (Netherlands)

^b LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

^c UNIVERSITY OF HAWAII   (United States)

^d UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COVALENTLY BOUND; FTIR SPECTROSCOPY; G PROTEIN ACTIVATION; G PROTEIN COUPLED RECEPTORS; H-BONDS; METHYL DERIVATIVES; MIXED EFFECTS; PHOTOACTIVATION; POLARIZABILITIES; RATE LIMITING FACTORS; ROD CELLS; SIGNALING ACTIVITY; STEREOINVERSION; STRUCTURAL TRANSITIONS; TRANS ISOMERS; VISUAL PIGMENTS;

CHROMOPHORES; LIGANDS; LIGHT; MULTIPHOTON PROCESSES; OPHTHALMOLOGY; PAINT; PHOTOISOMERIZATION; PROTEINS; SIGNALING; VISION;

ALDEHYDES;

CARBON; HYDROGEN; RHODOPSIN; VISUAL PIGMENT;

ARTICLE; CHROMATOPHORE; CONTROLLED STUDY; INFRARED SPECTROSCOPY; ISOMERIZATION; NONHUMAN; PHOTOACTIVATION; PHOTON; PHOTOREACTIVITY; PHOTOSENSITIVITY; POLARIZATION; QUANTUM YIELD; STEREOCHEMISTRY; THERMODYNAMICS; TRANS ISOMER; ULTRAVIOLET SPECTROSCOPY;

CARBON; HYDROGEN; MOLECULAR STRUCTURE; PHOTOCHEMISTRY; RETINALDEHYDE; RHODOPSIN; STEREOISOMERISM;

EID: 71749099182     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja907577p     Document Type: Article

References (100)

1. Wald, G. Nature 1968, 219, 800-807.
2. Ernst, O. P.; Hofmann, K. P.; Palczewski, K. In Photoreceptors and Light Signalling; Batschauert, A., Ed.; Royal Society of Chemistry: Cambridge, U.K., 2003; pp 77-123.
3. Palczewski, K. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 743-767.
4. Bownds, M. D. Nature 1967, 216 (121), 1178-1181.
5. Eyring, G.; Mathies, R. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1979, 76 (1), 33-37.
6. Wang, K.; McDowell, J. H.; Hargrave, P. A. Biochemistry 1980, 19 (22), 5111-5117.
7. Hofmann, K. P. In Molecular Mechanisms in Visual Transduction; Stavenga, D. G., DeGrip, W. J., Pugh, E. N., Jr., Eds.; Elsevier Science: Amsterdam, The Netherlands, 2000; pp 91-142.
8. Cooper, A. Nature 1979, 282, 531-533.
9. Schick, G. A.; Cooper, T. M.; Holloway, R. A.; Murray, L. P.; Birge, R. R. Biochemistry 1987, 26 (9), 2556-2562.
10. Birge, R. R.; Vought, B. W. Methods Enzymol. 2000, 315, 143-163.
11. Kühn, H. Prog. Retinal Eye Res. 1984, 3, 123-156.
12. Yoshizawa, T.; Wald, G. Nature 1963, 197, 1279-1286.
13. Yoshizawa, T. Adv. Biophys. 1984, 17, 5-67.
14. Kliger, D. S.; Lewis, J. W. Isr. J. Chem. 1995, 35 (3-4), 289-307.
15. Mathies, R. A.; Lugtenburg, J. In Molecular Mechanisms in Visual Transduction; Stavenga, D. G., DeGrip, W. J., Pugh, E. N., Jr., Eds.; Elsevier Science: Amsterdam, The Netherlands, 2000; pp 55-90.
16. Kukura, P.; McCamant, D. W.; Yoon, S.; Wandschneider, D. B.; Mathies, R. A. Science 2005, 310 (5750), 1006-1009.
17. Nakamichi, H.; Okada, T. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45 (26), 4270-4273.
18. Wang, Q.; Schoenlein, R. W.; Peteanu, L. A.; Mathies, R. A.; Shank, C. V. Science 1994, 266 (5184), 422-424.
19. Kandori, H.; Furutani, Y.; Nishimura, S.; Shichida, Y.; Chosrowjan, H.; Shibata, Y.; Mataga, N. Chem. Phys. Lett. 2001, 334 (4-6), 271-276.
20. Bifone, A.; de Groot, H. J. M.; Buda, F. J. Phys. Chem. B 1997, 101 (15), 2954-2958.
21. Creemers, A. F. L.; Kiihne, S. R.; Bovee-Geurts, P. H. M.; DeGrip, W. J.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99 (14), 9101-9106.
22. Yan, E. C. Y.; Ganim, Z.; Kazmi, M. A.; Chang, B. S. W.; Sakmar, T. P.; Mathies, R. A. Biochemistry 2004, 43 (34), 10867-10876.
23. Gascón, J. A.; Sproviero, E. M.; Batista, V. S. Acc. Chem. Res. 2006, 39 (3), 184-193.
24. Crozier, P. S.; Stevens, M. J.; Woolf, T. B. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2007, 66 (3), 559-574.
25. Frutos, L. M.; Andruniów, T.; Santoro, F.; Ferré, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104 (19), 7764-7769.
26. Weingart, O. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129 (35), 10618-10619.
27. Coto, P. B.; Strambi, A.; Olivucci, M. Chem. Phys. 2008, 347 (1-3), 483-491.
28. Tomasello, G.; Olaso-González, G.; Altoè, P.; Stenta, M.; Serrano-Andrés, L.; Merchán, M.; Orlandi, G.; Bottoni, A.; Garavelli, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131 (14), 5172-5186.
29. Hayashi, S.; Taikhorshid, E.; Schulten, K. Biophys. J. 2009, 96 (2), 403-416.
30. Gansmüller, A.; Concistrè, M.; McLean, N.; Johannessen, O. G.; Marín-Montesinos, I.; Bovee-Geurts, P. H. M.; Verdegem, P. J. E.; Lugtenburg, J.; Brown, R. C. D.; DeGrip, W. J.; Levitt, M. H. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2009, 1788 (6), 1350-1357.
31. Schreiber, M.; Sugihara, M.; Okada, T.; Buss, V. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45 (26), 4274-4277.
32. DeLange, F.; Bovee-Geurts, P. H. M.; VanOostrum, J.; Portier, M. D.; Verdegem, P. J. E.; Lugtenburg, J.; DeGrip, W. J. Biochemistry 1998, 37, 1411-1420.
33. Verhoeven, M. A.; Bovee-Geurts, P. H. M.; de Groot, H. J. M.; Lugtenburg, J.; DeGrip, W. J. J. Mol. Biol. 2006, 363 (1), 98-113.
34. Sheves, M.; Albeck, A.; Ottolenghi, M.; Bovee-Geurts, P. H. M.; DeGrip, W. J.; Einterz, C. M.; Lewis, J. W.; Schaechter, L. E.; Kliger, D. S. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 6440-6441.
35. Lewis, J. W.; Pinkas, I.; Sheves, M.; Ottolenghi, M.; Kliger, D. S. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117 (3), 918-923.
36. Pauling, L. The Nature of the Chemical Bond and the Structure of Molecules and Crystals: An Introduction to Modern Structural Chemistry, 3rd (rev) ed.; Cornell University Press: Ithaca, NY, 1960.
37. Bondi, A. J. Phys. Chem. 1964, 68 (3), 441-451.
38. Liu, R. S. H.; Denny, M.; Zingoni, J. P.; Mead, D.; Matsumoto, H.; Asato, A. E. In Biophysical Studies of Retinal Proteins; Ebrey, T. G., Frauenfelder, H., Honig, B., Nakanishi, K., Eds.; University of Illinois Press: Champaign, IL, 1987; pp 59-63.
39. Karnaukhova, E. N.; Hu, S. H.; Boonyasai, R.; Tan, Q.; Nakanishi, K. Bioorg. Chem. 1999, 27, 372-382.
40. Vogel, R.; Siebert, F.; Yan, E. C. Y.; Sakmar, T. P.; Hirshfeld, A.; Sheves, M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128 (32), 10503-10512.
41. Asato, A. E.; Matsumoto, H.; Denny, M.; Liu, R. S. H. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100 (18), 5957-5960.
42. Liu, R. S. H.; Matsumoto, H.; Asato, A. E.; Denny, M.; Shichida, Y.; Yoshizawa, T.; Dahlquist, F. W. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 7195-7201.
43. Shichida, Y.; Ono, T.; Yoshizawa, T.; Matsumoto, H.; Asato, A. E.; Zingoni, J. P.; Liu, R. S. H. Biochemistry 1987, 26 (14), 4422-4428.
44. Steinberg, G.; Ottolenghi, M.; Sheves, M. Biophys. J. 1993, 64, 1499-1502.
45. Kochendoerfer, G. G.; Verdegem, P. J. E.; Van der Hoef, I.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. Biochemistry 1996, 35 (50), 16230-16240.
46. Cembran, A.; Bernardi, F.; Olivucci, M.; Garavelli, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102 (18), 6255-6260.
47. Rothschild, K. J.; Cantore, W. A.; Marrero, H. Science 1983, 219, 1333-1335.
48. Siebert, F. Isr. J. Chem. 1995, 35 (3-4), 309-323.
49. DeGrip, W. J.; Rothschild, K. J. In Molecular Mechanisms in Visual Transduction; Stavenga, D. G., DeGrip, W. J., Pugh, E. N., Jr., Eds.; Elsevier Science: Amsterdam, The Netherlands, 2000; pp 1-54.
50. Mahalingam, M.; Martínez-Mayorga, K.; Brown, M. F.; Vogel, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105 (46), 17795-17800.
51. Lugtenburg, J. Pure Appl. Chem. 1985, 57 (5), 753-762.
52. DeGrip, W. J.; Van Oostrum, J.; Bovee-Geurts, P. H. M.; VanDer- Steen, R.; Van Amsterdam, L.J. P.; Groesbeek, M.; Lugtenburg, J. Eur. J. Biochem. 1990, 191, 211-220.
53. DeGrip, W. J.; Van Oostrum, J.; Bovee-Geurts, P. H. M. Biochem. J. 1998, 330 (2), 667-674.
54. DeLange, F.; Merkx, M.; Bovee-Geurts, P. H. M.; Pistorius, A. M. A.; DeGrip, W. J. Eur. J. Biochem. 1997, 243 (1-2), 174-180.
55. Clark, N. A.; Rothschild, K. J.; Simon, B. A.; Luippold, D. A. Biophys. J. 1980, 31, 65-96.
56. Dartnall, H. J. A. In Photochemistry of Vision, Handb. Sens. Physiol.; Dartnall, H. J. A., Ed.; Springer-Verlag: Berlin, 1972; Vol.VII/1, pp 122-145.
57. Hurley, J. B.; Ebrey, T. G.; Honig, B.; Ottolenghi, M. Nature 1977, 270 (5637), 540-542.
58. Birge, R. R.; Einterz, C. M.; Knapp, H. M.; Murray, L. P. Biophys. J. 1988, 53 (3), 367-385.
59. Kim, J. E.; Tauber, M. J.; Mathies, R. A. Biochemistry 2001, 40 (46), 13774-13778.
60. Phillips, W. J.; Cerione, R. A. J. Biol. Chem. 1988, 263 (30), 15498-15505.
61. Fahmy, K.; Sakmar, T. P. Biochemistry 1993, 32, 7229-7236.
62. Verdegem, P. J. E.; Bovee-Geurts, P. H. M.; DeGrip, W. J.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M. Biochemistry 1999, 38 (35), 11316-11324.
63. Okada, T.; Sugihara, M.; Bondar, A.-N.; Elstner, M.; Entel, P.; Buss, V. J. Mol. Biol. 2004, 342 (2), 571-583.
64. Eyring, G.; Curry, B.; Broek, A.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. Biochemistry 1982, 21 (2), 384-393.
65. Palings, I.; VanDenBerg, E. M. M.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. Biochemistry 1989, 28, 1498-1507.
66. Lin, S. W.; Groesbeek, M.; Van der Hoef, I.; Verdegem, P. J. E.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. J. Phys. Chem. B 1998, 102 (15), 2787-2806.
67. The Sadtler Handbook of Infrared Spectra; Sadtler Research Laboratories: Philadelphia, 1978.
68. Eremenko, L. T.; Zhitomirskaya, N. G. Izv. Akad. Nauk SSSR, Ser. Khim. 1969, 12, 2631-2633.
69. Buchhold, K.; Reimann, B.; Djafari, S.; Barth, H.-D.; Brutschy, B.; Tarakeshwar, P.; Kim, K. S. J. Chem. Phys. 2000, 112 (4), 1844-1858.
70. Kryachko, E. S.; Karpfen, A. Chem. Phys. 2006, 329 (1-3), 313-328.
71. DeGrip, W. J. Methods Enzymol. 1982, 81, 256-265.
72. Kusnetzow, A. K.; Altenbach, C.; Hubbell, W. L. Biochemistry 2006, 45 (17), 5538-5550.
73. Matthews, R. G.; Hubbard, R.; Brown, P. K.; Wald, G. J. Gen. Physiol. 1963, 47, 215-240.
74. Parkes, J. H.; Gibson, S. K.; Liebman, P. A. Biochemistry 1999, 38 (21), 6862-6878.
75. Pan, D. H.; Ganim, Z.; Kim, J. E.; Verhoeven, M. A.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124 (17), 4857-4864.
76. Lamola, A. A.; Yamane, T.; Zipp, A. Biochemistry 1974, 13 (4), 738-745.
77. DeGrip, W. J.; Gray, D.; Gillespie, J.; Bovee-Geurts, P. H. M.; VanDenBerg, E. M. M.; Lugtenburg, J.; Rothschild, K. J. Photochem. Photobiol. 1988, 48, 497-504.
78. Farrens, D. L.; Altenbach, C. A.; Yang, K.; Hubbell, W. L.; Khorana, H. G. Science 1996, 274 (5288), 768-770.
79. Sheikh, S. P.; Zvyaga, T. A.; Lichtarge, O.; Sakmar, T. P.; Bourne, H. R. Nature 1996, 383 (6598), 347-350.
80. Klein-Seetharaman, J.; Hwa, J.; Cai, K. W.; Altenbach, C. A.; Hubbell, W. L.; Khorana, H. G. Biochemistry 1999, 38 (25), 7938-7944.
81. Hubbell, W. L.; Altenbach, C.; Hubbell, C. M.; Khorana, H. G. Adv. Prot. Chem. 2003, 63, 243-290.
82. Scheerer, P.; Park, J. H.; Hildebrand, P. W.; Kim, Y. J.; Krauss, N.; Choe, H.-W.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P. Nature 2008, 455 (7212), 497-502.
83. Ahuja, S.; Crocker, E.; Eilers, M.; Hornak, V.; Hirshfeld, A.; Ziliox, M.; Syrett, N.; Reeves, P. J.; Khorana, H. G.; Sheves, M.; Smith, S. O. J. Biol. Chem. 2009, 284 (15), 10190-10201.
84. Angel, T. E.; Chance, M. R.; Palczewski, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106 (21), 8555-8560.
85. Angel, T. E.; Gupta, S.; Jastrzebska, B.; Palczewski, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106 (34), 14367-14372.
86. DeLange, F.; Bovee-Geurts, P. H. M.; Pistorius, A. M. A.; Rothschild, K. J.; DeGrip, W. J. Biochemistry 1999, 38 (40), 13200-13209.
87. Hug, S. J.; Lewis, J. W.; Einterz, C. M.; Thorgeirsson, T. E.; Kliger, D. S. Biochemistry 1990, 29 (6), 1475-1485.
88. Ganter, U. M.; Kashima, T.; Sheves, M.; Siebert, F. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 4087-4092.
89. Randall, C. E.; Lewis, J. W.; Hug, S. J.; Bjorling, S. C.; Eisnershanas, I.; Friedman, N.; Ottolenghi, M.; Sheves, M.; Kliger, D. S. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 3473-3485.
90. Mah, T. L.; Lewis, J. W.; Sheves, M.; Ottolenghi, M.; Kliger, D. S. Photochem. Photobiol. 1995, 62 (2), 356-360.
91. Strassburger, J. M.; Gärtner, W.; Braslavsky, S. E. Biophys. J. 1997, 72 (5), 2294-2303.
92. Wang, Y.-J.; Bovee-Geurts, P. H. M.; Lugtenburg, J.; DeGrip, W. J. Photochem. Photobiol. 2008, 84 (4), 889-894.
93. Ganter, U. M.; Gärtner, W.; Siebert, F. Biochemistry 1988, 27 (19), 7480-7488.
94. Pan, D. H.; Mathies, R. A. Biochemistry 2001, 40 (26), 7929-7936.
95. Lüdeke, S.; Fonfría, V. A. L.; Siebert, F.; Vogel, R. Biopolymers 2006, 83 (2), 159-169.
96. Vogel, R.; Siebert, F.; Lüdeke, S.; Hirshfeld, A.; Sheves, M. Biochemistry 2005, 44 (35), 11684-11699.
97. Bartl, F. J.; Fritze, O.; Ritter, E.; Herrmann, R.; Kuksa, V.; Palczewski, K.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P. J. Biol. Chem. 2005, 280 (40), 34259-34267.
98. Vogel, R.; Lüdeke, S.; Siebert, F.; Sakmar, T. P.; Hirshfeld, A.; Sheves, M. Biochemistry 2006, 45 (6), 1640-1652.
99. Liu, R. S. H.; Colmenares, L. U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100 (25), 14639-14644.
100. Kandori, H.; Maeda, A. Biochemistry 1995, 34 (43), 14220-14229.