Structural and catalytic characterization of a heterovalent Mn(II)Mn(III) complex that mimics purple acid phosphatases

Inorganic Chemistry

Volumn 48, Issue 21, 2009, Pages 10036-10048

  Smith, Sarah J ^a   Riley, Mark J ^a   Noble, Christopher J ^b   Hanson, Graeme R ^b   Stranger, Robert ^c   Jayaratne, Vidura ^c   Germán, Cavigliasso ^c   Schenk, Gerhard ^a   Gahan, Lawrence R ^a  

^a Center for Metals in Biology   (Australia)

^b UNIVERSITY OF QUEENSLAND   (Australia)

^c AUSTRALIAN NATIONAL UNIVERSITY   (Australia)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACID PHOSPHATASE; ACID PHOSPHATASE TARTRATE RESISTANT ISOENZYME; GLYCOPROTEIN; MANGANESE;

ARTICLE; BIOLOGICAL MODEL; CATALYSIS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; MAGNETISM; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

ACID PHOSPHATASE; CATALYSIS; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; GLYCOPROTEINS; MAGNETICS; MANGANESE; MODELS, BIOLOGICAL; MOLECULAR STRUCTURE;

EID: 70350457808     PISSN: 00201669     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic9005086     Document Type: Article

References (119)

1. Dismukes, G. C. Chem. Rev. 1996, 96, 2909.
2. Smith, S. J.; Hadler, K. S.; Hanson, G. R.; Schenk, G.; Mitić, N. Binuclear Mn-dependent enzymes. In Biological Magnetic Resonance: High Resolution EPR: Applications to Metalloenzymes and Metals in Medicine; Hanson, G. R.; Berliner L. J., Eds.; Springer: New York, 2009; Vol.29 (in press).
3. Ash, D. E.; Cox, J. D.; Christiansen, D. W. Arginase: A binuclear manganese metalloenzyme. In Metal Ions in Biological Systems: Manganese and its Role in Biological Processes; Sigel, A., Sigel, H., Eds.; Marcel Dekker, Inc.: New York, 2000; Vol. 37, p 407.
4. Rusnak, F.; Yu, L.; Todorovic, S.; Mertz, P. Biochemistry 1999, 38, 6943.
5. Reiter, T. A.; Reiter, N. J.; Rusnak, F. Biochemistry 2002, 41, 15404.
6. Bagchi, A.; Ghosh, T. C. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 335, 609.
7. Epel, B.; Schaefer, K. O.; Quentmeier, A.; Friedrich, C.; Lubitz, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 636.
8. Mullen, G. P.; Sepersu, E. H.; Ferrin, L. J.; Loeb, L. A.; Midvan, A. S. J. Biol. Chem. 1990, 265, 14327.
9. Mitić N.; Noble, C. J.; Gahan, L. R.; Hanson, G. R.; Schenk, G., J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8173.
10. Barynin, V. V.; Whittaker, M. M.; Antonyuk, S. V.; Lamzin, V. S.; Harrison, P. M.; Artymiuk, P. J.; Whittaker, J. W. Structure 2001, 9, 725.
11. Yoder, D. W.; Hwang, J.; Penner-Hahn, J. E. Manganese catalases. In Metal Ions in Biological Systems; Sigel, A., Sigel, H., Eds.; Marcel Dekker, Inc.: New York, 2000; Vol. 37, p 527.
12. Wu, A. J.;Penner-Hahn, J. E.; Pecoraro, V.L. Chem. Rev. 2004, 104, 903.
13. de Boer, J. W.; Browne, W. R.; Feringa, B. L.; Hage, R. C. R. Chim. 2007, 341.
14. Signorella, S.; Rompel, A.; Buldt-Karentzopoulos, K.; Krebs, B.; Pecora.ro, V. L.; Tuchagues, J.-P. Inorg. Chem. 2007, 46, 10864.
15. Karsten, P.; Neves, A.; Bortoluzzi, A. J.; Strahle, J.; MaichleMossmer, C. Inorg. Chem. Commun. 2002, 5, 434.
16. Neves, A.; de Brito, M. A.; Drago, V.; Griesar, K.; Haase, W. Inorg. Chim. Acta 1995, 237, 131.
17. Bernhardt, P. V.; Schenk, G.; Wilson, G. J. Biochemistry 2004, 43, 10387.
18. Mitić, N.; Smith, S. J.; Neves, A.; Guddat, L. W.; Gahan, L. R.; Schenk, G. Chem. Rev. 2006, 106, 3338.
19. Cox, R. S.; Schenk, G.; Mitić, N.; Gahan, L. R.; Hengge, A. C. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 9550.
20. Schenk, G.; Gahan, L. R.; Carrington, L. E.; Mitić, N.; Valizadeh, M.; Hamilton, S. E.; de Jersey, J.; Guddat, L. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 273.
21. Schenk, G.; Ge, Y.; Carrington, L. E.; Wynne, C. J.; Searle, I. R.; Carroll, B. J.; Hamilton, S.; de Jersey, J. Arch. Biochem. Biophys. 1999, 370, 183.
22. Gahan, L. R.; Smith, S. J.; Neves, A.; Schenk, G., Eur. J. Inorg. Chem. 2009, 2745.
23. Amsterdam Density Functional, Scientific Computing and Modelling; Theoretical Chemistry, Vrije Universiteit: Amsterdam, The Netherlands, 2007.
24. Fonseca Guerra, C.; Snijders, J. G.; te Velde, G.; Baerends, E. J. Theor. Chem. Acc. 1998, 99, 391.
25. te Velde, G.; Bickelhaupt, F. M.; van Gisbergen, S. J. A.; Fonseca Guerra, C.; Baerends, E. J.; Snijders, J. G.; Ziegler, T. J. Comput. Chem. 2001, 22, 931.
26. Vosko, S. H.; WiIk, L.; Nusair, M. Can. J. Phys. 1980, 58,1200.
27. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1998, 58, 98.
28. Perdew, J. P. Phys. Rev B 1986, 33, 8822.
29. Pye, C. C.; Ziegler, T. Theor. Chem. Acc. 1999, 101, 396.
30. MOLEKEL: An Interactive Molecular Graphics Tool.
31. Portmann, S.; Lüthi, H. P. Chimia 2000, 54, 766.
32. Schaftenaar, G.; Noordik, J. H. J. Comput. Aided Mol. Design 2000, 14, 123.
33. Hanson, G. R.; Gates, K. E.; Noble, C. J.; Griffin, M.; Mitchell, A.; Benson, S. J. Inorg. Biochem. 2004, 98, 903.
34. Riley, M. J.; Krausz, E. R.; Stanco, A. J. Inorg. Biochem. 2003, 96, 111.
35. Budimir, N.; Fournier, F.; Bailly, T.; Burgada, R.;Tabet, J.-C. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2005, 19, 1822.
36. Gianelli, L.; Amendola, V.; Fabbrizzi, L.; Pallavicini, P.; Mellerio, G. G. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2001, 15, 2347.
37. Ross, A. R. S.; Ikonomou, M. G.; Thompson, J. A. J.; Orians, K. J. Anal. Chem. 1998, 70, 2225.
38. de Boer, J. W.; Browne, W. R.; Brinksme, J.; Aisters, P. L.; Hage, R.; Feringa, B. L. Inorg. Chem. 2007, 46, 6353.
39. O'Connor, C. J. Prog. Inorg. Chem. 1982, 29, 203.
40. Dubois, L.; Xiang, D.-F.; Tan, X.-S.; Pecaut, J.; Jones, P.; Baudron, S.; Le Pape, L.; Latour, J.-M.; Baffert, C.; Chardon-Noblat, S.; Collomb, M.-N.; Deronzier, A. Inorg. Chem. 2003, 42, 750.
41. Diril, H.; Chang, H.-R.; Nilges, M. J.; Zhang, X.; Potenza, J. A.; Schugar, H. J.; Isied, S. S.; Hendrickson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 5102.
42. Anderlund, M. F.; Hogblom, J.; Shi, W.; Huang, P.; Eriksson, L.; Weihe, H.; Styring, S.; Akermark, B.; Lomoth, R.; Magnuson, A. Eur. J. Inorg. Chem. 2006, 5033.
43. Abragam, A.; Bleaney, B. Electron paramagnetic resonance of transition ions; Clarendon Press: Oxford, 1970.
44. Teutloff, C.; Schafer, K.-O.; Sinnecker, S.; Barynin, V. V.; Bittl, R.; Wieghardt, K.; Lendzian, F.; Lubitz, W. Magn. Reson. Chem. 2005, 43, S51.
45. Whittaker, M. M.; Barynin, V. V.; Antonyuk, S. V.; Whittaker, J. W. Biochemistry. 1999, 38, 9126.
46. Brunold, T. C.; Gamelin, D. R.; Stemmler, T. L.; Mandai, S. K.; Armstrong, W. H.; Penner-Hahn, J. E.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8724.
47. Whittaker, J. W.; Whittaker, M. M. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5528.
48. Neese, F.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 1999, 38, 1847.
49. Jackson, T. A.; Karapetian, A.; Miller, A.-.F.; Brunold, T. C. Biochemistry 2005, 44, 1504.
50. Bortoluzzi, A. J.; Neves, A.; Couto, R. A. A.; Peralta, R. A. Acta Crystallogr. 2006, C62, 11.
51. Gultneh, Y.;Tesema, Y. T.; Yisgedu, T. B.; Butcher, R. J.; Wang, G.; Yee, G. T. Inorg. Chem. 2006, 45, 3023.
52. Mikunya, M.; Fujii, T.; Tokii, T.; Kawamori, A. Bull. Chem. Soc. Jpn. 1993, 66, 1675.
53. Larsen, F. B.; Boisen, A.; Berry, K. J.; Moubaraki, B.; Murray, K. S.; McKee, V.; Scarrow, R. C.; McKenzie, C. J. Eur. J. Inorg. Chem. 2006, 3841.
54. Chang, H.-R.; Larsen, S. K.; Boyd, P. D. W.; Pierpont, C. G.; Hendrickson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 4565.
55. Huang, P.; Shaikh, N.; Anderlund, M. F.; Styring, S.; Hammarstrom, L. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 1139.
56. Diril, H.; Chang, H.-R.; Zhang, X.; Larsen, S. K.; Potenza, J. A.; Pierpont, C. G.; Schugar, H. J.; Isied, S. S.; Hendrickson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 6207.
57. Lomoth, R.; Huang, P.; Zheng, J.; Sun, L.; Hammarstrom, L.; Akermark, B.; Styring, S. Eur. J. Inorg. Chem. 2002, 2965.
58. Buchanan, R. M.; Oberhausen, K. J.; Richardson, J. F. Inorg. Chem. 1988, 27, 971.
59. Magnuson, A.; Liebisch, P.; Hogblom, J.; Anderlund, M. F.; Lomoth, R.; Meyer-Klaucke, W.; Haumann, M.; Dau, H. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 1234.
60. Schafer, K.-O. Exchange coupled manganese complexes: Model systems for the active centres of redox proteins investigated with EPR techniques. Doctoral thesis, Technical University Berlin, Berlin, Germany, 2002.
61. Blondin, G.; Girerd, J.-J. Chem. Rev. 1990, 90, 1359.
62. Gerritsen, H. J.; Sabisky, E. S. Phys. Rev. 1963, 132, 1507.
63. Campbell, K. A.; Force, D. A.; Nixon, P. J.; Dole, F.; Diner, B. A.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3754.
64. Kripokapic, I.; Noble, C.; Klitgaard, S.; Tregenna-Piggott, P.; Weihe, H.; Barra, A.-L. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 3613.
65. Boca, R. Coord. Chem. Rev. 2004, 248, 757.
66. Zheng, M.; Khangulov, S. V.; Dismukes, G. C.; Barynin, V. V. Inorg. Chem. 1994, 33, 382.
67. Krzystek, J.; Yeagle, G. J.; Park, J.-H.; Britt, R. D.; Meisel, M. W.; Brunel, L.-C.; Telser, J. Inorg. Chem. 2006, 45, 9926.
68. Krzystek, J.; Ozarowski, A.; Telser, J. Coord. Chem. Rev. 2006, 250, 2308.
69. Sage, J. T.; Xia, Y.-M.; Debrunner, P. G.; Keough, D. T.; de Jersey, J.; Zerner, B. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 7239.
70. Weil, J. A.; Bolton, J. R.; Wertz, J. E. Electron paramagnetic resonance: Elementary theory and practical applications; John Wiley & Sons: New York, 1994.
71. Gamelin, D. R.; Kirk, M. L.; Stemmler, T. L.; Pal, S.; Armstrong, W. H.; Penner-Hahn, J. E.; Solomon, E.I. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 2392.
72. Mathoniere, C.; Kahn, O. Inorg. Chem. 1994, 33, 2103.
73. Gerloch, M.; Constable, E. C. The Intensities of d-d spectra. In Transition Metal Chemistry; VCH: Weinheim, 1994.
74. Kohler, P.; Massa, W.; Reinen, D.; Hofmann, B.; Hoppe, R. Z. Anorg. Allg. Chem. 1978, 446, 131.
75. Brunold, T. C.; Gamelin, D. R.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2000, 22, 8511.
76. Ferguson, J.; Guggenheim, H. J.; Tanabe, Y. J. Phys. Soc. Jpn. 1966, 21, 692.
77. Fujiwara, T.; Gebhardt, W.; Petanides, K.; Tanabe, Y. J. Phys. Soc. Jpn. 1972, 33, 39.
78. Schenker, R.; Weihe, H.; Güdel, H. Inorg. Chem. 2001, 40, 4319.
79. Güdel, H. Comments Inorg. Chem. 1984, 3, 189.
80. Schenker, R.; Weihe, H.; Güdel, H. Inorg. Chem. 1999, 38, 5593.
81. Decurtins, S.; Güdel, H. Inorg. Chem. 1982, 21, 3598.
82. Krzystek, J.; Yeagle, G. J.; Park, J.-H.; Britt, R. D.; Meisel, M. W.; Brunei, L.-C.; Telser, J. Inorg. Chem. 2003, 42, 4610.
83. Scheifele, Q.; RipTnger, C.; Neese, F.; Weihe, H.; Barra, A.-L.; Juranyi, F.; Podlesnyak, A.; Tregenna-Piggott, P. L. W. Inorg. Chem. 2008, 47, 439.
84. Tregenna-Piggott, P. L. W. Inorg. Chem. 2008, 47, 448.
85. Delfs, C. D.; Stranger, R. Inorg. Chem. 2001, 40, 3061.
86. Karsten, P.; Neves, A.; Bortoluzzi, A. J.; Lanznaster, M.; Drago, V. Inorg. Chem. 2002, 41, 4624.
87. Batista, S. C.; Neves, A.; Bortoluzzi, A. J.; Vencato, I.; Peralta, R. A.; Szpoganicz, B.; Aires, V. V. E.; Terenzi, H.; Severino, P. C. Inorg. Chem. Commun. 2003, 5, 1161.
88. Lanznaster, M.; Neves, A.; Bortoluzzi, A. J.; Szpoganicz, B.; Schwingel, E. Inorg. Chem., 2002, 41, 5641.
89. Lanznaster, M.; Neves, A.; Bortoluzzi, A. J.; Aires, V. V. E.; Szpoganicz, B.; Terenzi, H.; Severino, P. C.; Fuller, J. M.; Drew, S. C.; Gahan, L. R.; Hanson, G. R.; Riley, M. J.; Schenk, G. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 319.
90. Schenk, G.; Peralta, R. A.; Batista, S. C.; Bortoluzzi, A. J.; Szpoganicz, B.; Dick, A. K.; Herrald, P.; Hanson, G. R.; Szilagyi, R. K.; Riley, M. J.; Gahan, L. R.; Neves, A. J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 139.
91. Smith, S. J.; Casellato, A.; Hacfler, K. S.; Mitić, N.; Riley, M. J.; Bortoluzzi, A. J.; Szpoganicz, B.; Schenk, G.; Neves, A.; Gahan, L. R. J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 1207.
92. Mirams, R. E.; Smith, S. J.; Hadler, K. S.; Ollis, D. L.; Schenk, G.; Gahan, L. R. J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 1065.
93. Bazzicalupi, C.; Bencini, A.; Berni, E.; Bianchi,A.; Fedi, V.; Fusi, V.; Giorgi, C.; Paolettti, P.; Valtancoli, B. Inorg. Chem. 1999, 38, 4115.
94. Hadler, K. S.; Tanifum, E. A.; Yip, S. H.-C.; Mitic, N.; Guddat, L. W.; Jackson, C. J.; Gahan, L. R.; Nguyen, K.; Carr, P. D.; Ollis, D. L.; Hengge, A. C.; Larrabee, J. A.; Schenk, G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 14129.
95. Aubert, S. D.; Li, Y.; Raushel, F. M. Biochemistry 2004, 43, 5707.
96. Burgess, J. Metal Ions in Solution; Ellis Horwood: Chichester, 1978.
97. Yashiro, M.; Higuchi, M.; Komiyama, M.; Ishii, Y. Bull. Chem. Soc. Jpn. 2003, 76, 1813.
98. Bigbee, W. L.; Dahlquist, F. W. Biochemistry 1977, 16, 3798.
99. Li, J.-Z.; Li, H.-B.; Feng, F.-M.; Xie, J.-Q.; Li, S.-X.; Zhou, B.; Qin, S.-Y. Chin. J. Chem. 2005, 23, 678.
100. Kuhn, N. J.; Ward, S.; Piponski, M.; Young, T. W. Arch. Biochem. Biophys. 1995, 320, 24.
101. Kuhn, N. J.; Talbot, J.; Ward, S. Arch. Biochem. Biophys. 1991, 286, 111.
102. Badarau, A.; Page, M. I. Biochemistry 2006, 45, 10654.
103. Hoff, R. H.; Mertz, P.; Rusnak, F.; Hengge, A. C. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 6382.
104. Samples, C. R.; Howard, T.; Raushel, F. M.; DeRose, V. J. Biochemistry 2005, 44, 11005.
105. Krebs, J. F.; Ippolito, J. A.; Christiansen, D. W.; Fierke, C. A. J. Biol. Chem. 1993, 268, 27459.
106. Horton, N. C.; Newberry, K. J.; Perona, J. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13489.
107. Bauer-Siebenlist, B.; Meyer, F.; Farkas, E.; Vidovic, D.; Dechert, S. Chem. Eur. J. 2005, 11, 4249.
108. Erhardt, S.; Jaime, E.; Weston, J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3654.
109. Suarez, D.; Brothers, W. N.; Merz, K. M. Biochemistry 2002, 41, 6615.
110. Bauer-Siebenlist, B.; Meyer, F.; Farkas, E.; Vidovic, D.; CuestaSeijo, J. A.; Herbst-Irmer, R.; Pritzkow, H. Inorg. Chem. 2004, 43, 4189.
111. Meyer, F.; Rutsch, P. Chem. Commun. 1998, 1037.
112. Buchler, S.; Meyer, F.; Kaifer, E.; Pritzkow, H. Inorg. Chim. Acta 2002, 337, 371.
113. Neves, A.; de Brito, M. A.; Vencato, I.; Drago, V.; Griesar, K.; Haase, W. Inorg. Chem. 1.996, 35, 2360.
114. Neves, A.; Lanznaster, M.; Bortoluzzi, A. J.; Peralta, R. A.; Casellato, A.; Castellano, E. E.; Herrald, P.; Riley, M. J.; Schenk, G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 7486.
115. Xavier, F. R.; Neves, A.; Casellato, A.; Peralta, R. A.; Bortoluzzi, A. J.; Szpoganicz, B.; Severino, P. C.; Terenzi, H.; Tomkowicz, Z.; Ostrovsky, S.; Haase, W.; Ozarowski, A.; Krzystek, J.; Telser, J.; Schenk, G.; Gahan, L. R. Inorg. Chem. 2009, 48, 7905.
116. Greatti, A.; Scarpellini, M.; Peralta, R. A.; Casellato, A.; Bortoluzzi, A. J.; Xavier, F. R.; Jovito, R.; de Brito, M. A.; Szpoganicz, B.; Tomkowicz, Z.; Rams, M.; Haase, W.; Neves, A. Inorg. Chem. 2008, 47, 1107.
117. Klabunde, T.; Sträter, N.; Fröhlich, R.; Witzel, H.; Krebs, B. J. Mol. Biol. 1996, 259, 737.
118. Sarrou, J.; Ioannidis, N.; Deligiannakis, Y.; Petrouleas, V. Biochemistry 1998, 37, 3581.
119. Suzuki,M.; Mikuriya,M.;Murata,S.; Uehara,A.; Oshio,H.;Kida, S.; Saito, K. Bull. Chem. Soc. Jpn. 1987, 60, 4305.