mRNA openers and closers: Modulating AU-rich element-controlled mRNA stability by a molecular switch in mRNA secondary structure

ChemBioChem

Volumn 5, Issue 10, 2004, Pages 1432-1447

  Meisner, Nicole Claudia ^a   Hackermüller, Jörg ^b,c   Uhl, Volker ^a   Aszódi, András ^b   Jaritz, Markus ^b   Auer, Manfred ^a  

^a Novartis Inst Biomed Res Vienna   (Austria)

^b Novartis Inst Biomed Res Vienna   (Austria)

^c UNIVERSITY OF VIENNA   (Austria)

Author keywords

AU rich elements; Functional RNAs; HUR; RNA recognition; RNA structures; Systems biology

Indexed keywords

ADENINE; CD28 ANTIGEN; HUR PROTEIN; INTERLEUKIN 2; MESSENGER RNA; OLIGONUCLEOTIDE; TRANS ACTING FACTOR; TUMOR NECROSIS FACTOR ALPHA; URACIL;

3' UNTRANSLATED REGION; ARTICLE; AU RICH ELEMENT; BINDING SITE; BIOLOGY; COMPLEX FORMATION; CYTOLOGY; DNA RESPONSIVE ELEMENT; DRUG TARGETING; GENE ACTIVATION; GENE EXPRESSION REGULATION; GENE FUNCTION; GENE SILENCING; METHODOLOGY; MODULATION; MOLECULAR BIOLOGY; MOLECULAR RECOGNITION; MOLECULAR SWITCH; MOLECULAR WEIGHT; NUCLEOTIDE SEQUENCE; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN RNA BINDING; RNA CONFORMATION; RNA DEGRADATION; RNA STABILITY; RNA STRUCTURE; SINGLE MOLECULE SPECTROSCOPY; SPECTROSCOPY; T LYMPHOCYTE; VALIDATION PROCESS;

ANTIGENS, SURFACE; BASE PAIRING; BASE SEQUENCE; BINDING SITES; HUMANS; MOLECULAR SEQUENCE DATA; NUCLEIC ACID CONFORMATION; RNA STABILITY; RNA, MESSENGER; RNA-BINDING PROTEINS; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP; TIME FACTORS;

EID: 5644245066     PISSN: 14394227     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbic.200400219     Document Type: Article

References (116)

1. C. M. Brennan, J. A. Steitz, Cell. Mol. Life Sci. 2001, 58, 266-277.
2. A. Bevilacqua, M. C. Ceriani, S. Capaccioli, A. Nicolin, J. Cell. Physiol. 2003, 195, 356-372.
3. T. Bakheet, M. Frevel, B. R. G. Williams, W. Greer, K. S. A. Khabar, Nucleic Acids Res. 2001, 29, 246-254.
4. N. S. Levy, S. Chung, H. Furneaux, A. P. Levy, J. Biol. Chem. 1998, 273, 6417-6423.
5. J. L. E. Dean, R. Wait, K. R. Mahtani, G. Sully, A. Clark, J. Saklatvala, Mol. Cell. Biol. 2001, 21, 721-730.
6. W. Wang, H. Furneaux, H. Cheng, C. Caldwell, D. Hutter, Y. Liu, N. Holbrook, M. Gorospe, Mol. Cell. Biol. 2000, 20, 760-769.
7. K. Mazan-Mamczarz, S. Galbán, I. López de Silanes, J. L. Martindale, U. Atasoy, J. D. Keene, M. Gorospe, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 8354-8359.
8. F. Rodriguez-Pascal, M. Hausding, I. Ihrig-Biedert, H. Furneaux, A. P. Levy, U. Förstermann, H. Kleinert, J. Biol. Chem. 2000, 275, 26040-26049.
9. W. Wang, C. Caldwell, S. Lon, H. Furneaux, M. Gorospe, EMBO J. 2000, 19, 2340-2350.
10. C. Y. Chen, N. Xu, A. B. Shyu, Mol. Cell. Biol. 2002, 22, 7268-7278.
11. P. Kask, K. Palo, D. Ullmann, K. Gall, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 13756-13761.
12. I. López de Silanes, J. Fan, X. Yang, A. B. Zonderman, O. Potapova, E. S. Pizer, M. Gorospe, Oncogene 2003, 22, 7146-7154.
13. V. E. Myer, X. C Fan, J. A. Steitz, EMBO J. 1997, 16, 2130-2139.
14. B. B. Yeap, D. C. Voon, J. P. Vivian, R. K. McCulloch, A. M. Thomson, K. M. Giles, M. F. Czyzyk-Krzeska, H. Furneaux, M. C. J. Wilce, J. A. Wilce, P. J. Leedman, J. Biol. Chem. 2002, 277, 27 183-27 192.
15. X. Wang, T. M. Tanaka Hall, Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 141-145.
16. N. Xu, C. Y. Chen, A. B. Shyu, Mol. Cell. Biol. 1997, 17, 4611-4621.
17. N. Manda, O. Nureki, K. Kurimoto, I. Kim, H. Sakamoto, Y. Shimura, Y. Muto, S. Yokoyama, Nature 1999, 398, 579-585.
18. G. Varani, K. Nagai, Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1998, 27, 407-445.
19. Z. Liu, I. Luyten, M. J. Bottomley, A. C. Messias, S. Houngninou-Molango, R. Sprangers, K. Zanier, A. Kramer, M. Sattler, Science 2001, 294, 1098-1102.
20. D. Cooper, I. Dunsmore, J. Gower, P. Jones, I. Lloyd, E. O'Connell, A. Smith, G. Tunnicliffe-Wilson, D. Warren, J. Whittaker in Statistics Part B, Vol. VI (Eds.: E. Lloyd), Wiley, New York, 1984, pp. 689-725.
21. A. Raghavan, R. L. Robison, J. McNabb, C. R. Miller, D. A. Williams, P. R. Bohjanen, J. Biol. Chem. 2001, 276, 47958-47965.
22. L. P. Ford, J. Watson, J. D. Keene, J. Wilusz, Genes Dev. 1999, 73, 188-201.
23. H. Tran, F. Maurer, Y. Nagamine, Mol. Cell. Biol. 2003, 23, 7177-7188.
24. W.-J. Ma, S. Chung, H. Furneaux, Nucleic Acids Res. 1997, 25, 3564-3569.
25. G. Wein, M. Rossler, R. Klug, T. Herget, Eur. J. Biochem. 2003, 270, 350-365.
26. Y. Seko, H. Azmi, R. Fariss, J. A. Ragheb, J. Biol. Chem. 2004, 279, 33 359-33 367.
27. Z. Zhao, F.-C. Chang, H. Furneaux, Nucleic Acids Res. 2000, 28, 2695-2701.
28. M. Kullmann, U. Gopfert, B. Siewe, L. Hengst, Genes Dev. 2002, 16, 3087-3099.
29. C. O. Jacob, S. K. Lee, G. Strassmann, J. Immunol. 1996, 156, 3043-3050.
30. S. Di Marco, Z. Hel, C. Lachance, H. Furneaux, D. Radzioch, Nucleic Acids Res. 2001, 29, 863-871.
31. K. A. LeCuyer, D. M. Crothers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 3373-3377.
32. J. L. Childs, M. D. Disney, D. H. Turner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 11 091-11 096.
33. Y. Komatsu, Biol. Pharm. Bull. 2004, 27, 457-462.
34. Y. Komatsu, S. Yamashita, N. Kazama, K. Nobuoka, E. Ohtsuka, J. Mol. Biol. 2000, 299, 1231-1243.
35. T. A. Perkins, D. E. Wolf, J. Goodchild, Biochemistry 1996, 35, 16370-16377.
36. P. J. Blackshear, W. S. Lai, E. A. Kennington, G. Brewer, G. M. Wilson, X. Guan, P. Zhou, J. Biol. Chem. 2003, 278, 19 947-19 955.
37. J. D. Powell, J. A. Ragheb, S. Kitagawa-Sakakida, R. H. Schwartz, Immunol Rev. 1998, 165, 287-300.
38. J. Shim, H. Lim, R. Yates, M. Karin, Mol. Cell 2002, 10, 1331-1344.
39. A. Raghavan, R. L. Ogilvie, C. Reilly, M. L. Abelson, S. Raghavan, J. Vasdewani, M. Krathwohl, P. R. Bohjanen, Nucleic Acids Res. 2002, 30, 5529-5538.
40. P. D. Zamore, T. Tuschl, P. A. Sharp, D. P. Bartel, Cell 2000, 101, 25-33.
41. S. M. Elbashir, W. Lendeckel, T. Tuschl, Genes Dev. 2001, 15, 188-200.
42. A. M. Denli, G. J. Hannon, Trends Biochem. Sci. 2003, 28, 196-201.
43. N. Agrawal, P. V. Dasaradhi, A. Mohmmed, P. Malhotra, R. K. Bhatnagar, S. K. Mukherjee, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2003, 67, 657-685.
44. M. A. Carmell, G. J. Hannon, Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 214-218.
45. T. Bakheet, B. R. Williams, K. S. Khabar, Nucleic Acids Res. 2003, 31, 421-423.
46. M. R. Koller, E. G. Hanania, G. Sasaki, B. O. Palsson, http://www.cyntellect.com
47. N. Nitin, P. J. Santangelo, G. Kim, S. Nie, G. Bao, Nucleic Acids Res. 2004, 32, e58.
48. M. Mandal, B. Boese, J. E. Barrick, W. C. Winkler, R. R. Breaker, Cell 2003, 113, 577-586.
49. W. C. Winkler, R. R. Breaker, ChemBioChem 2003, 4, 1024-1032.
50. W. C. Winkler, A. Nahvi, A. Roth, J. A. Collins, R. R. Breaker, Nature 2004, 428, 281-286.
51. C. Chaix, A. M. Duplaa, D. Gasparutto, D. Molko, R. Teoule, Nucleic Acids Symp. Ser. 1989, 45-46.
52. S. A. Scaringe, C. Francklyn, N. Usman, Nucleic Acids Res. 1990, 18, 5433-5441.
53. D. M. Gray, S. H. Hung, K. H. Johnson, Methods Enzymol. 1995, 246, 19-34.
54. P. Z. Qin, A. M. Pyle, Methods 1999, 18, 60-70.
55. S. Chong, F. B. Perler, Intein-Mediated Protein Purification in Methods and Tools in Biosciences and Medicine, (Ed.: M. Blot), Birkhauser, Basel, 2003, pp. 173-193.
56. X. Manival, L. Ghisolfi-Nieto, G. Joseph, P. Bouvet, M. Erard, Nucleic Acids Res. 2001, 29, 2223-2233.
57. S. C. Gill, P. H. von Hippel, Anal. Biochem. 1989, 182, 319-326.
58. Evotec BioSystems AG, 2D-FIDA-Quick-Guide, Evotec Biosystems, Hamburg, 2001, pp. 10.
59. J. R. Lakowicz, Principles of Fluorescence Spectroscopy, Plenum, New York, 1999, pp. 291-319
60. P. Kask, K. Palo, N. Fay, L. Brand, U. Mets, D. Ullmann, J. Jungmann, J. Pschorr, K. Gall, Biophys. J. 2000, 78, 1703-1713.
61. T. J. Daly, R. C. Doten, J. R. Rusche, M. Auer, J. Mol. Biol. 1995, 253, 243-258.
62. P. Kask, K. Palo, D. Ullmann, K. Gall, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 13 756-13 761.
63. I. L. Hofacker, W. Fontana, P. F. Stadler, S. Bonhoeffer, M. Tacker, P. Schuster, Monatsh. Chem. 1994, 125, 167-188.
64. P. De Rijk, J. Wuyts, R. De Wachter, Bioinformatics 2003, 19, 299-300.
65. J. S. McCaskill, Biopolymers 1990, 29, 1105-1119.
66. Applied Biosystems, 2000, ABI PRISM 7700 Sequence Detection System, Users Manual, P/N904989B.
67. D. J. Adams, D. J. Beveridge, L. van der Weyden, H. Mangs, P. J. Leedman, B. J. Morris, J. Biol. Chem. 2003, 278, 44894-44903.
68. L. B. Nabors, G. Y. Gillespie, L. Harkins, P. H. King, Cancer Res. 2001, 61, 2154-2161.
69. U. Atasoy, S. L. Curry, I. López de Silanes, A. B. Shyu, V. Casolaro, M. Gorospe, C. Stellato, J. Immunol. 2003, 171, 4369-4378.
70. I, Raineri, D. Wegmueller, B. Gross, U. Certa, C. Moroni, Nucleic Acids Res. 2004, 32, 1279-1288.
71. S. Esnault, J. S. Malter, J. Immunol. 2003, 171, 6780-6787.
72. U. Atasoy, J. Watson, D. Patel, J. D. Keene, J. Cell Sci. 1998, 111, 3145-3156.
73. R. Manjithaya, R. R. Dighe, Biol. Reprod. 2004, in press.
74. C. Abraham, J. Miller, J. Immunol. 2001, 167, 5193-5201.
75. W.-J. Ma, S. Cheng, C. Campbell, A. Wright, H. Furneaux, J. Biol. Chem. 1996, 271, 8144-8151.
76. X. F. Ming, G. Stoecklin, M. Lu, R. Looser, C. Moroni, Mol. Cell. Biol. 2001, 21, 5778-5789.
77. R. Winzen, G. Gowrishankar, F. Bollig, N. Redich, K. Resch, H. Holtmann, Mol. Cell. Biol. 2004, 24, 4835-4847.
78. L. B. Nabors, E. Suswam, Y. Huang, X. Yang, M. J. Johnson, P. H. King, Cancer Res. 2003, 63, 4181-4187.
79. A. Figueroa, A. Cuadrado, J. Fan, U. Atasoy, G. E. Muscat, P. Muñoz-Canoves, M. Gorospe, A. Muñoz, Mol. Cell. Biol. 2003, 23, 4991-5004.
80. K. van der Giessen, S. DiMarco, E. Clair, I. Gallouzi, J. Biol. Chem. 2003, 278, 47 119-47 128.
81. J. Haeussler, J. Haeusler, A. M. Striebel, G. Assum, W. Vogel, H. Furneaux, W. Krone, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2000, 267, 726-732.
82. P. Briata, C. Ilengo, G. Corte, C. Moroni, M. G. Rosenfeld, C. Y. Chen, R. Gherzi, Mol. Cell 2003, 12, 1201-1211.
83. M. R. McMullen, E. Cocuzzi, M. Hatzoglou, L. E. Nagy, J. Biol. Chem. 2003, 278, 38 333-38 341.
84. Z. Hel, S. DiMarco, D. Radzioch, Nucl. Acids. Res. 1998, 26, 2803-2812.
85. K. Sakai, Y. Kitagawa, G. Hirose, FEBS Lett. 1999, 446, 157-162.
86. I. Goldberg-Cohen, H. Furneauxb, A. P. Levy, J. Biol. Chem. 2002, 277, 13635-13640.
87. A. P. Levy, Trends Cardiovasc. Med. 1998, 8, 246-250.
88. K. Tang, E. C. Breen, P. D. Wagner, Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2002, 283, H1497-H1504.
89. D. A. Dixon, N. D. Tolley, P. H. King, L. B. Nabors, T. M. McIntyre, G. A. Zimmerman, S. M. Prescott, J. Clin. Invest. 2001, 108, 1657-1665.
90. W. Wang, J. Fan, X. Yang, S. Furer-Galban, I. López de Silanes, C. von Kobbe, J. Guo, S. N. Georas, F. Foufelle, D. G. Hardie, D. Carling, M. Gorospe, Mol. Cell. Biol. 2002, 22, 3425-3436.
91. J. Hauber, A. T. Prechtel, US 2002/165 186 A1.
92. K. M. Giles, J. M. Daly, D. J. Beveridge, A. M. Thomson, D. C. Voon, H. M. Furneaux, J. A. Jazayeri, P. J. Leedman, J. Biol. Chem. 2003, 278, 2937-2946.
93. I. López de Silanes, M. Zhan, A. Lal, X. Yang, M. Gorospe, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 2987-2992.
94. S. S.-Y. Peng, C.-Y. A. Chen, N. Xu, A.-B. Shyu, EMBO J. 1998, 17, 3461-3470.
95. W. Wang, X. Yang, V. J. Cristofalo, N. J. Holbrook, M. Gorospe, Mol. Cell. Biol. 2001, 21, 5889-5898.
96. I. Lafon, F. Carballes, G. Brewer, M. Poiret, D. Morello, Oncogene 1998, 16, 3413-3421.
97. A. Gouble, D. Morello, Oncogene 2000, 19, 5377-5384.
98. C. F. Manohar, M. L. Short, A. Nguyen, N. N. Nguyen, D. Chagnovich, Q. Yang, S. L. Cohn, J. Biol. Chem. 2002, 277, 1967-1973.
99. S. Galban, J. L. Martindale, K. Mazan-Mamczarz, I. López de Silanes, I. J. Fan, W. Wang, J. Decker, M. Gorospe, Mol. Cell. Biol. 2003, 23, 7083-7095.
100. E.-S. Akool, H. Kleinert, F. M. Hamada, M. H. Abdelwahab, U. Forstermann, J. Pfeilschifter, W. Eberhardt, Mol. Cell. Biol. 2003, 23, 4901-4916.
101. A. Huwiler, E.-S. Akool, A. Aschrafi, F. M. Hamada, J. Pfeilschifter, W. Eberhardt, J. Biol. Chem. 2003, 278, 51 758-51 769.
102. S. J. Cok, S. J. Acton, A. E. Sexton, A. R. Morrison, J. Biol. Chem. 2004, 279, 8196-8205.
103. K. Subbaramaiah, T. P. Marmao, D. A. Dixon, A. J. Dannenberg, J. Biol. Chem. 2003, 278, 37 637-37 647.
104. S. Sengupta, B. C. Jang, M. T. Wu, J. H. Paik, H. Furneaux, T. Hla, J. Biol. Chem. 2003, 278, 25 227-25 233.
105. C. Denkert, W. Weichert, S. Pest, I. Koch, D. Licht, M. Kobel, A. Reles, J. Sehouli, M. Dietel, S. Hauptmann, Cancer Res. 2004, 64, 189-195.
106. F. Maurer, M. Tierney, R. L. Medcalf, Nucleic Acids Res. 1999, 27, 1664-1673.
107. B. C. Blaxall, A. C. Pellett, S. C. Wu, A. Pende, J. D. Port, J. Biol. Chem. 2000, 275, 4290-4297.
108. B. C. Blaxall, J. D. Port, Methods Mol. Biol. 2000, 126, 453-465.
109. J. A. Wilce, P. J. Leedman, M. C. Wilce, IUBMB Life 2002, 54, 345-349.
110. S. Yasuda, S. Wada, Y. Arao, M. Kogawa, F. Kayama, S. Katayama, Endocrinology 2004, 145, 1730-1738.
111. S. Chung, M. Eckrich, N. Perrone-Bizzozero, D. T. Kohn, H. Furneaux, J. Biol. Chem. 1997, 272, 6593-6598.
112. R. G. Jain, L. G. Andrews, K. M. McGowan, F. Gao, J. D. Keene, P. P. Pekala, Nucleic Acids Symp. Ser. 1995, 209-211.
113. P. Loflin, J. E. Lever, FEBS Lett. 2001, 509, 267-271.
114. K. Sakai, Y. Kitagawa, M. Saiki, S. Saiki, G. Hirose, Mol. Immunol. 2003, 39, 879-883.
115. I. Yaman, J. Fernandez, H. Liu, M. Caprara, A. A. Komar, A. E. Koromilas, L. Zhou, M. D. Snider, D. Scheuner, R. J. Kaufman, M. Hatzoglou, Cell 2003, 113, 519-531.
116. d of 1 nM, we henceforth refer to this > 100000-fold difference in the affinity as "all-or-nothing").