Spectral tuning in visual pigments: An ONIOM(QM:MM) study on bovine rhodopsin and its mutants

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 112, Issue 22, 2008, Pages 6814-6827

  Altun, Ahmet ^a   Yokoyama, Shozo ^a   Morokuma, Keiji ^a,b  

^a EMORY UNIVERSITY   (United States)

^b KYOTO UNIVERSITY   (Japan)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ABSORPTION; AMINES; AMINO ACIDS; BOND LENGTH; EXPERIMENTS; METHOD OF MOMENTS; MOLECULAR MECHANICS; ORGANIC ACIDS; ORGANIC COMPOUNDS;

ABSORPTION MAXIMUM; AMBER FORCE-FIELD; BOND LENGTH ALTERNATION; BOVINE RHODOPSIN; DENSITY FUNCTIONALS; DFTB METHODS; ELECTRONIC POLARIZATION EFFECT; ELECTRONIC SPECTRUM; ENERGY CALCULATIONS; NET EFFECT; PROTONATED; QM/MM CALCULATIONS; QUANTUM MECHANICAL/MOLECULAR MECHANICAL CALCULATIONS; RED SHIFTING; SCHIFF-BASE; SPECTRAL SHIFTING; SPECTRAL TUNING; VISUAL PIGMENTS; WILD-TYPE;

EXCITATION ENERGY;

RHODOPSIN;

ANIMAL; ARTICLE; CATTLE; CHEMICAL MODEL; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; COMPUTER SIMULATION; GENETICS; LIGHT; MUTATION; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE; QUANTUM THEORY; RADIATION EXPOSURE; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

ANIMALS; CATTLE; COMPUTER SIMULATION; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; LIGHT; MODELS, CHEMICAL; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR STRUCTURE; MUTATION; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; QUANTUM THEORY; RHODOPSIN;

EID: 46749136452     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp709730b     Document Type: Article

References (83)

1. Vikram, R. R.; Oprian, D. D. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1996, 25, 287-314.
2. Sakmar, T. P.; Menon, S. T.; Marin, E. P.; Awad, E. S. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2002, 31, 443-484.
3. Filipek, S.; Stenkamp, R. E.; Teller, D. C.; Palczewski, K. Annu. Rev. Physiol. 2003, 65, 851-879.
4. Logunov, S. L.; Song. L.; El-Sayed, M. A. J. Phys. Chem. 1996, 100, 18586-18591.
5. Andersen, L. H.; Nielsen, I. B.; Kristensen, M. B.; El Ghazaly, M. O. A.; Haacke, S.; Nielsen, M. B.; Petersen, M. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12347-12350.
6. Vreven, T.; Morokuma, K. Theor. Chem. Acc. 2003, 109, 125-132.
7. Wanko, M.; Hoffmann, M.; Strodel, P.; Koslowski, A.; Thiel, W.; Neese, F.; Frauenheim, T.; Elstner, M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 3606-3615.
8. Hoffmann, M.; Wanko, M.; Strodel, P.; König, P. H.; Frauenheim, T.; Schulten, K.; Thiel, W.; Tajkhorshid, E.; Elstner, M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10808-10818.
9. Ferre, N.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6868-6869.
10. Andruniow, T.; Ferre, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17908-17913.
11. Ferre, N.; Cembran, A.; Garavelli, M.; Olivucci, M. Theor. Chem. Acc. 2004, 112, 335-341.
12. Gascon, J. A.; Sproviero, E. M.; Batista, V. S. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 184-193.
13. Gascon, J. A.; Batista, V. S. Biophys. J. 2004, 87, 2931-2941.
14. Tachikawa, H.; Kawabata, H. J. Photochem. Photobiol. B: Biol. 2005, 79, 191-195.
15. Blomgren, F.; Larsson, S. J. Comput. Chem. 2005, 26, 738-742.
16. Hufen, J.; Sugihara, M.; Buss, V. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 20419-20426.
17. Kazutomo, K.; Yamato, T. Chem. Phys. Lett. 2006, 430, 386-390.
18. Ren, L.; Martin, C. H.; Wise, K. J.; Gillespie, N. B.; Luecke, H.; Lanyi, J. K.; Spudich, J. L.; Birge, R. R. Biochemistry 2001, 40, 13906-13914.
19. Kusnetzow, A.; Dukkipati, A.; Babu, K. R.; Singh, D.; Vought, B. W.; Knox, B. E.; Birge, R. R. Biochemistry 2001, 40, 7832-7844.
20. Rajamani, R.; Gao, J. J. Comput. Chem. 2002, 23, 96-105.
21. Sekharan, S.; Sugihara, M.; Buss, V. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 269-271.
22. Cembran, A.; Gonzalez-Luque, R.; Altoe, P.; Merchan, M.; Bernardi, F.; Olivucci, M.; Garavelli, M. J. Phys. Chem. A 2005, 109, 6597-6605.
23. Sekharan, S.; Weingart, O.; Buss, V. Biophys. J.: 2006, 91, L07-L09.
24. Coto, P. B.; Strambi, A.; Ferre, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17154-17159.
25. Fujimoto, K.; Hasegawa, J. -Y.; Hayashi, S.; Kato, S.; Nakatsuji, H. Chem. Phys. Lett. 2005, 414, 239-242.
26. Bravaya, K.; Bochenkova, A.; Granowsky, A.; Nemukhin, A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13035-13042.
27. Fujimoto, K.; Hayashi, S.; Hasegawa, J. -Y.; Nakatsuji, H. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 605-618.
28. Houjou, H.; Inoue, Y.; Sakurai, M. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 867-879.
29. Okada, T.; Sugihara, M.; Bondar, A. N.; Elstner, M.; Entel, P.; Buss, V. J. Mol. Biol. 2004, 342, 571-583.
30. Li, H.; Robertson, A. D.; Jensen, J. H. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2005, 61, 704-721.
31. (a) Laskowski, R. A.; MacArthur, M. W.; Moss, D. S.; Thornton, J. M. J. Appl. Crystallogr. 1993, 26, 283-291.
32. (b) Morris, A. L.; MacArthur, M. W.; Hutchinson, E. G.; Thornton, J. M. Proteins 1992, 12, 345-364.
33. Yan, E. C. Y.; Kazmi, M. A.; De, S.; Chang, B. S. W.; Seibert, C.; Marin, E. P.; Mathies, R. A.; Sakmar, T. P. Biochemistry 2002, 41, 3620-3637.
34. Fahmy, K.; Jäger, F.; Beck, M.; Zvyaga, T. A.; Sakmar, T. P.; Sieben, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 10206-10210.
35. Sakmar, T. P.; Franke, R. R.; Khorana, H. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 8309-8313.
36. Zhukovsky, E. A.; Oprian, D. D. Science 1989, 246, 928-930.
37. Okada, T.; Fujiyoshi, Y.; Silow, M.; Navarro, J.; Landau, E. M.; Shichida, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 5982-5987.
38. Palczewski, K.; Kumasaka, T.; Hori, T.; Behnke, C. A.; Motoshima, H.; Fox, B. A.; Le Trong, I.; Teller, D. C.; Okada, T.; Stenkamp, R. E.; Yamamoto, M.; Miyano, M. Science 2000, 289, 739-745.
39. Teller, D. C.; Okada, T.; Behnke, C. A.; Palczewski, K.; Stenkamp, R. E. Biochemistry 2001, 40, 7761-7772.
40. Yeagle, P. L.; Choi, G.; Albert, A. D. Biochemistry 2001, 40, 11932-11937.
41. Gröbner, G.; Burnett, I. J.; Glaubitz, C.; Choi, G.; Mason, A. J.; Watts, A. Nature 2000, 405, 810-813.
42. Mathies, R. A.; Lugtenburg, J. , In Handbook of Biological Physics; Stavenga, D. G., DeGrip, W. J., Pugh, Jr. E. N., Eds.; North-Holland: Amsterdam, 2000; Vol. 3, Chapter 2, pp 55-90.
43. Creemers, A. F. L.; Kiihne, S.; Bovee-Geurts, P. H. M.; DeGrip, W. J.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 9101-9106.
44. Smith, S. O.; Courtin, J.; de Groot, H.; Gebhard, R.; Lugtenburg, J. Biochemistry 1991, 30, 7409-7415.
45. Spooner, P. J. R.; Sharpies, J. M.; Verhoeven, M. A.; Lugtenburg, J.; Glaubitz, C.; Watts, A. Biochemistry 2002, 41, 7549-7555.
46. Singh, D.; Hudson, B. S.; Middleton, C.; Birge, R. R. Biochemistry 2001, 40, 4201-4204.
47. Sugihara, M.; Buss, V.; Entel, P.; Elstner, M.; Frauenheim, T. Biochemistry 2002, 41, 15259-15266.
48. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M., Jr.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197.
49. Birge, R. R.; Knox, B. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 9105-9107.
50. Maseras, F.; Morokuma, K. J. Comput. Chem. 1995, 16, 1170-1179.
51. Dapprich, S.; Komáromi, I.; Byun, S.; Morokuma, K.; Frisch, M. J. J. Mol. Struct.: THEOCHEM 1999, 461, 1-21.
52. Vreven, T.; Byun, K. S.; Komáromi, I.; Dapprich, S.; Montgomery, Jr. J. A.; Morokuma, K.; Frisch, M. J. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 815-826.
53. Bakowies, D.; Thiel, W. J. Phys. Chem. 1996, 100, 10580-10594.
54. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3100.
55. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789.
56. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652.
57. Elstner, M.; Porezag, D.; Jungnickel, G.; Eisner, J.; Haugk, M.; Frauenheim, T.; Suhai, S.; Seifert, G. Phys. Rev. B 1998, 58, 7260-7268.
58. (a) Ditchfield, R.; Hehre, W. J.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1971, 54, 724-728.
59. (b) Hehre, W. J.; Ditchfield, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1972, 56, 2257-2261.
60. (c) Hariharan, P. C.; Pople, J. A. Theor. Chim. Acta 1973, 28, 213-222.
61. (d) Clark, T.; Chandrasekhar, J.; Spitznagel, G. W.; Schleyer, P. v. R. J. Comput. Chem. 1983, 4, 294-301.
62. Frisch, M. J. ; Tracks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, Jr., J. A.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman; J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A., Gaussian03 development version, Revisions F.01 for DFTB geometry optimizations and D.01 for all other calculations, Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2007.
63. Fujimoto, K.; Hasegawa, J. -Y.; Hayashi, S.; Nakatsuji, H. Chem. Phys. Lett. 2006, 432, 252-256.
64. Page, C. S.; Olivucci, M. J. Comput. Chem. 2003, 24, 298-309.
65. Froese, R. D. J.; Komaromi, I.; Byun, K. S.; Morokuma, K. Chem. Phys. Lett. 1997, 272, 335-340.
66. Carravetta, M.; Zhao, X.; Johannessen, O. G.; Lai, W. C.; Verhoeven, M. A.; Bovee-Geurts, P. H. M.; Verdegem, P. J. E.; Kiihne, S.; Luthman, H.; de Groot, H. J. M.; de-Grip, W. J.; Lugtenburg, J.; Levitt, M. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3948-3953.
67. For Rh with SBR and protonated Glu113, geometry parameters of the chromophore and excitation energies computed are not affected much by the choice of side chain oxygen atoms of Glu113 (OE1 and OE2) for protonation. However, the structure with protonated OE2 is ca. 2 kcal/mol more stable. Hence, we present the results with protonated OE2 throughout the paper
68. Gonzalez-Luque, R.; Garavelli, M.; Bernardi, M.; Merchan, M.; Robb, M. A.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 9379-9384.
69. Garavelli, M.; Negri, F.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 1023-1029.
70. Lewis, J. W.; Szundi, I.; Fu, W.-Y.; Sakmar, T. P.; Kliger, D. S. Biochemistry 2000, 39, 599-606.
71. Sakmar, T. P.; Franke, R. R.; Khorana, H. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 3079-3083.
72. Rao, V. R.; Cohen, G. B.; Oprian, D. D. Nature 1994, 367, 639-642.
73. Lin, S. W.; Kochendoerfer, G. G.; Carroll, K. S.; Wang, D.; Mathies, R. A.; Sakmar, T. P. J. Biol. Chem. 1998, 273, 24583-24591.
74. Chan, T.; Lee, M.; Sakmar, T. P. J. Biol. Chem. 1992, 267, 9478-9480.
75. Nathans, J. Biochemistry 1990, 29, 937-942.
76. Nathans, J. Biochemistry 1990, 29, 9746-9752.
77. Terakita, A.; Yamashita, T.; Shichida, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 14263-14267.
78. Kochendoerfer, G. G.; Wang, D.; Oprian, D. D.; Mathies, R. A. Biochemistry 1997, 36, 6577-6587.
79. Kochendoerfer, G. G.; Lin, S. W.; Sakmar, T. P.; Mathies, R. A. Trends Biochem. Sci. 1999, 24, 300-305.
80. Baasov, T.; Sheves, M. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 7524-7533.
81. Lin, S. W.; Imamoto, Y.; Fukada, Y.; Shichida, Y.; Yoshizawa, T.; Mathies, R. A. Biochemistry 1994, 33, 2151-2160.
82. Heyde, M. E.; Gill, D.; Kilponen, R. G.; Rimai, L. J. Am. Chem. Soc. 1979, 93, 6776-6780.
83. Warshel, A.; Chu, Z. T. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 9857-9871.