Determination of methyl C13 - N15 dipolar couplings in peptides and proteins by three-dimensional and four-dimensional magic-angle spinning solid-state NMR spectroscopy

Journal of Chemical Physics

Volumn 128, Issue 5, 2008, Pages

  Helmus, Jonathan J ^a   Nadaud, Philippe S ^a   Höfer, Nicole ^a,b   Jaroniec, Christopher P ^a  

^a OHIO STATE UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF LIMERICK   (Ireland)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; CHEMICAL SHIFT; CRYSTAL LATTICES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; SOLID STATE REACTIONS;

MAGIC-ANGLE SPINNING SOLID-STATE NMR SPECTROSCOPY; SEMICONSTANT-TIME TRANSFERRED ECHO DOUBLE RESONANCE (SCT-TEDOR); SPECTRAL FILTERING TECHNIQUES;

PROTEINS;

CARBON; NITROGEN; PEPTIDE; PROTEIN;

ARTICLE; CHEMISTRY; METHODOLOGY; METHYLATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

CARBON ISOTOPES; METHYLATION; NITROGEN ISOTOPES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PEPTIDES; PROTEINS;

EID: 41449083948     PISSN: 00219606     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1063/1.2817638     Document Type: Article

References (124)

1. A. E. McDermott, Curr. Opin. Struct. Biol. 14, 554 (2004).
2. R. W. Martin, E. K. Paulson, and K. W. Zilm, Rev. Sci. Instrum. 74, 3045 (2003).
3. J. A. Stringer, C. E. Bronnimann, C. G. Mullen, D. H. H. Zhou, S. A. Stellfox, Y. Li, E. H. Williams, and C. M. Rienstra, J. Magn. Reson. 173, 40 (2005).
4. S. K. Straus, Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 359, 997 (2004).
5. C. E. Hughes and M. Baldus, Annu. Rep. NMR Spectrosc. 55, 121 (2005).
6. H. B. R. Cole, S. W. Sparks, and D. A. Torchia, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 85, 6362 (1988).
7. R. W. Martin and K. W. Zilm, J. Magn. Reson. 165, 162 (2003).
8. J. Pauli, B. van Rossum, H. Forster, H. J. M. de Groot, and H. Oschkinat, J. Magn. Reson. 143, 411 (2000).
9. A. McDermott, T. Polenova, A. Bockmann, K. W. Zilm, E. K. Paulsen, R. W. Martin, and G. T. Montelione, J. Biomol. NMR 16, 209 (2000).
10. J. Pauli, M. Baldus, B. van Rossum, H. de Groot, and H. Oschkinat, ChemBioChem 2, 272 (2001).
11. A. Bockmann, A. Lange, A. Galinier, S. Luca, N. Giraud, M. Juy, H. Heise, R. Montserret, F. Penin, and M. Baldus, J. Biomol. NMR 27, 323 (2003).
12. T. I. Igumenova, A. E. McDermott, K. W. Zilm, R. W. Martin, E. K. Paulson, and A. J. Wand, J. Am. Chem. Soc. 126, 6720 (2004).
13. A. J. van Gammeren, F. B. Hulsbergen, J. G. Hollander, and H. J. M. de Groot, J. Biomol. NMR 31, 279 (2005).
14. D. Marulanda, M. L. Tasayco, M. Cataldi, V. Arriaran, and T. Polenova, J. Phys. Chem. B 109, 18135 (2005).
15. W. T. Franks, D. H. Zhou, B. J. Wylie, B. G. Money, D. T. Graesser, H. L. Frericks, G. Sahota, and C. M. Rienstra, J. Am. Chem. Soc. 127, 12291 (2005).
16. A. Lange, S. Becker, K. Seidel, K. Giller, O. Pongs, and M. Baldus, Angew. Chem., Int. Ed. 44, 2089 (2005).
17. G. Pintacuda, N. Giraud, R. Pierattelli, A. Bockmann, I. Bertini, and L. Emsley, Angew. Chem., Int. Ed. 46, 1079 (2007).
18. A. Goldbourt, B. J. Gross, L. A. Day, and A. E. McDermott, J. Am. Chem. Soc. 129, 2338 (2007).
19. P. S. Nadaud, J. J. Helmus, and C. P. Jaroniec, Biomol. NMR Assign. 1, 117 (2007).
20. C. M. Rienstra, L. Tucker-Kellogg, C. P. Jaroniec, M. Hohwy, B. Reif, T. Lozano-Perez, B. Tidor, and R. G. Griffin, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 99, 10260 (2002).
21. F. Castellani, B. van Rossum, A. Diehl, M. Schubert, K. Rehbein, and H. Oschkinat, Nature (London) 420, 98 (2002).
22. S. G. Zech, A. J. Wand, and A. E. McDermott, J. Am. Chem. Soc. 127, 8618 (2005).
23. C. P. Jaroniec, C. E. MacPhee, V. S. Bajaj, M. T. McMahon, C. M. Dobson, and R. G. Griffin, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 101, 711 (2004).
24. K. Iwata, T. Fujiwara, Y. Matsuki, H. Akutsu, S. Takahashi, H. Naiki, and Y. Goto, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 103, 18119 (2006).
25. M. Etzkorn, A. Bockmann, A. Lange, and M. Baldus, J. Am. Chem. Soc. 126, 14746 (2004).
26. D. Marulanda, M. L. Tasayco, A. McDermott, M. Cataldi, V. Arriaran, and T. Polenova, J. Am. Chem. Soc. 126, 16608 (2004).
27. E. K. Paulson, C. R. Morcombe, V. Gaponenko, B. Dancheck, R. A. Byrd, and K. W. Zilm, J. Am. Chem. Soc. 125, 14222 (2003).
28. V. Chevelkov, K. Faelber, A. Diehl, U. Heinemann, H. Oschkinat, and B. Reif, J. Biomol. NMR 31, 295 (2005).
29. A. Lesage, L. Emsley, F. Penin, and A. Bockmann, J. Am. Chem. Soc. 128, 8246 (2006).
30. N. Giraud, M. Blackledge, M. Goldman, A. Bockmann, A. Lesage, F. Penin, and L. Emsley, J. Am. Chem. Soc. 127, 18190 (2005).
31. M. Hologne, K. Faelber, A. Diehl, and B. Reif, J. Am. Chem. Soc. 127, 11208 (2005).
32. J. L. Lorieau and A. E. McDermott, J. Am. Chem. Soc. 128, 11505 (2006).
33. A. T. Petkova, Y. Ishii, J. J. Balbach, O. N. Antzutkin, R. D. Leapman, F. Delaglio, and R. Tycko, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 99, 16742 (2002).
34. C. Ritter, M. L. Maddelein, A. B. Siemer, T. Luhrs, M. Ernst, B. H. Meier, S. J. Saupe, and R. Riek, Nature (London) 435, 844 (2005).
35. H. Heise, W. Hoyer, S. Becker, O. C. Andronesi, D. Riedel, and M. Baldus, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 102, 15871 (2005).
36. A. Lange, K. Giller, S. Hornig, M. F. Martin-Eauclaire, O. Pongs, S. Becker, and M. Baldus, Nature (London) 440, 959 (2006).
37. Y. Li, D. A. Berthold, H. L. Frericks, R. B. Gennis, and C. M. Rienstra, ChemBioChem 8, 434 (2007).
38. M. Hiller, L. Krabben, K. R. Vinothkumar, F. Castellani, B. J. van Rossum, W. Kuhlbrandt, and H. Oschkinat, ChemBioChem 6, 1679 (2005).
39. G. Cornilescu, F. Delaglio, and A. Bax, J. Biomol. NMR 13, 289 (1999).
40. H. Heise, K. Seidel, M. Etzkorn, S. Becker, and M. Baldus, J. Magn. Reson. 173, 64 (2005).
41. L. L. Chen, R. A. Olsen, D. W. Elliott, J. M. Boettcher, D. H. H. Zhou, C. M. Rienstra, and L. J. Mueller, J. Am. Chem. Soc. 128, 9992 (2006).
42. M. Schubert, T. Manolikas, M. Rogowski, and B. H. Meier, J. Biomol. NMR 35, 167 (2006).
43. M. Baldus, A. T. Petkova, J. Herzfeld, and R. G. Griffin, Mol. Phys. 95, 1197 (1998).
44. M. Hong, J. Magn. Reson. 139, 389 (1999).
45. V. Ladizhansky, C. P. Jaroniec, A. Diehl, H. Oschkinat, and R. G. Griffin, J. Am. Chem. Soc. 125, 6827 (2003).
46. W. T. Franks, B. J. Wylie, S. A. Stellfox, and C. M. Rienstra, J. Am. Chem. Soc. 128, 3154 (2006).
47. J. D. Gehman, E. K. Paulson, and K. W. Zilm, J. Biomol. NMR 27, 235 (2003).
48. A. E. Bennett, R. G. Griffin, and S. Vega, in Solid State NMR IV: Methods and Applications of Solid-State NMR, edited by, B. Blumich, (Springer-Verlag, Berlin, 1994), Vol. 33, p. 1.
49. S. Dusold and A. Sebald, Annu. Rep. NMR Spectrosc. 41, 185 (2000).
50. L. M. McDowell and J. Schaefer, Curr. Opin. Struct. Biol. 6, 624 (1996).
51. F. A. Kovacs, D. J. Fowler, G. J. Gallagher, and L. K. Thompson, Concepts Magn. Reson. 30A, 21 (2007).
52. C. P. Jaroniec, C. Filip, and R. G. Griffin, J. Am. Chem. Soc. 124, 10728 (2002).
53. A. Grommek, B. H. Meier, and M. Ernst, Chem. Phys. Lett. 427, 404 (2006).
54. M. Hohwy, C. M. Rienstra, C. P. Jaroniec, and R. G. Griffin, J. Chem. Phys. 110, 7983 (1999).
55. P. Hodgkinson and L. Emsley, J. Magn. Reson. 139, 46 (1999).
56. V. Ladizhansky and S. Vega, J. Chem. Phys. 112, 7158 (2000).
57. D. P. Raleigh, M. H. Levitt, and R. G. Griffin, Chem. Phys. Lett. 146, 71 (1988).
58. K. Takegoshi, K. Nomura, and T. Terao, Chem. Phys. Lett. 232, 424 (1995).
59. P. R. Costa, B. Q. Sun, and R. G. Griffin, J. Am. Chem. Soc. 119, 10821 (1997).
60. P. T. F. Williamson, A. Verhoeven, M. Ernst, and B. H. Meier, J. Am. Chem. Soc. 125, 2718 (2003).
61. R. Ramachandran, V. Ladizhansky, V. S. Bajaj, and R. G. Griffin, J. Am. Chem. Soc. 125, 15623 (2003).
62. V. Ladizhansky and R. G. Griffin, J. Am. Chem. Soc. 126, 948 (2004).
63. A. K. Paravastu and R. Tycko, J. Chem. Phys. 124, 194303 (2006).
64. I. Marin-Montesinos, G. Mollica, M. Carravetta, A. Gansmuller, G. Pilelo, M. Bechmann, A. Sebald, and M. H. Levitt, Chem. Phys. Lett. 432, 572 (2006).
65. A. E. Bennett, C. M. Rienstra, P. T. Lansbury, and R. G. Griffin, J. Chem. Phys. 105, 10289 (1996).
66. C. A. Michal and L. W. Jelinski, J. Am. Chem. Soc. 119, 9059 (1997).
67. T. Gullion and C. H. Pennington, Chem. Phys. Lett. 290, 88 (1998).
68. C. P. Jaroniec, B. A. Tounge, C. M. Rienstra, J. Herzfeld, and R. G. Griffin, J. Am. Chem. Soc. 121, 10237 (1999).
69. O. Liivak and D. B. Zax, J. Chem. Phys. 115, 402 (2001).
70. A. K. Mehta and J. Schaefer, J. Magn. Reson. 163, 188 (2003).
71. C. P. Jaroniec, B. A. Tounge, J. Herzfeld, and R. G. Griffin, J. Am. Chem. Soc. 123, 3507 (2001).
72. A. Lange, S. Luca, and M. Baldus, J. Am. Chem. Soc. 124, 9704 (2002).
73. B. Reif, B. J. van Rossum, F. Castellani, K. Rehbein, A. Diehl, and H. Oschkinat, J. Am. Chem. Soc. 125, 1488 (2003).
74. R. Tycko and Y. Ishii, J. Am. Chem. Soc. 125, 6606 (2003).
75. S. Balayssac, I. Bertini, M. Lelli, C. Luchinat, and M. Maletta, J. Am. Chem. Soc. 129, 2218 (2007).
76. P. S. Nadaud, J. J. Helmus, N. Hofer, and C. P. Jaroniec, J. Am. Chem. Soc. 129, 7502 (2007).
77. J. Cavanagh, W. J. Fairbrother, A. G. Palmer, and N. J. Skelton, Protein NMR Spectroscopy: Principles and Practice (Academic, San Diego, 1996).
78. T. Gullion, D. B. Baker, and M. S. Conradi, J. Magn. Reson. (1969-1992) 89, 479 (1990).
79. N. Sinha, K. Schmidt-Rohr, and M. Hong, J. Magn. Reson. 168, 358 (2004).
80. T. Gullion and J. Schaefer, Adv. Magn. Reson. 13, 57 (1989).
81. A. W. Hing, S. Vega, and J. Schaefer, J. Magn. Reson. (1969-1992) 96, 205 (1992).
82. V. Tugarinov and L. E. Kay, ChemBioChem 6, 1567 (2005).
83. C. R. Morcombe, V. Gaponenko, R. A. Byrd, and K. W. Zilm, J. Am. Chem. Soc. 126, 7196 (2004).
84. S. G. Zech, E. Olejniczak, P. Hajduk, J. Mack, and A. E. McDermott, J. Am. Chem. Soc. 126, 13948 (2004).
85. P. McCaldon and P. Argos, Proteins 4, 99 (1988).
86. M. Eilers, S. C. Shekar, T. Shieh, S. O. Smith, and P. J. Fleming, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 97, 5796 (2000).
87. I. T. Arkin and A. T. Brunger, Biochim. Biophys. Acta 1429, 113 (1998).
88. M. B. Ulmschneider and M. S. P. Sansom, Biochim. Biophys. Acta 1512, 1 (2001).
89. J. Janin, S. Miller, and C. Chothia, J. Mol. Biol. 204, 155 (1988).
90. R. Sprangers and L. E. Kay, Nature (London) 445, 618 (2007).
91. A. T. Petkova, W. M. Yau, and R. Tycko, Biochemistry 45, 498 (2006).
92. T. Sato, P. Kienlen-Campard, M. Ahmed, W. Liu, H. L. Li, J. I. Elliott, S. Aimoto, S. N. Constantinescu, J. N. Octave, and S. O. Smith, Biochemistry 45, 5503 (2006).
93. A. Bax, G. W. Vuister, S. Grzesiek, F. Delaglio, A. C. Wang, R. Tschudin, and G. Zhu, Methods Enzymol. 239, 79 (1994).
94. L. Mueller, J. Am. Chem. Soc. 101, 4481 (1979).
95. A. Bax, M. Ikura, L. E. Kay, D. A. Torchia, and R. Tschudin, J. Magn. Reson. (1969-1992) 86, 304 (1990).
96. J. C. Madsen and O. W. Sorensen, J. Magn. Reson. (1969-1992) 100, 431 (1992).
97. G. W. Vuister and A. Bax, J. Am. Chem. Soc. 115, 7772 (1993).
98. S. R. Van Doren and E. R. P. Zuiderweg, J. Magn. Reson., Ser. B 104, 193 (1994).
99. S. Grzesiek, H. Kuboniwa, A. P. Hinck, and A. Bax, J. Am. Chem. Soc. 117, 5312 (1995).
100. M. A. McCoy, J. Magn. Reson. 130, 341 (1998).
101. S. Jehle, M. Hiller, K. Rehbein, A. Diehl, H. Oschkinat, and B. J. van Rossum, J. Biomol. NMR 36, 169 (2006).
102. A. Bielecki and D. P. Burum, J. Magn. Reson., Ser. A 116, 215 (1995).
103. A. Pines, M. G. Gibby, and J. S. Waugh, J. Chem. Phys. 59, 569 (1973).
104. G. Metz, X. Wu, and S. O. Smith, J. Magn. Reson., Ser. A 110, 219 (1994).
105. B. M. Fung, A. K. Khitrin, and K. Ermolaev, J. Magn. Reson. 142, 97 (2000).
106. E. L. Hahn, Phys. Rev. 80, 580 (1950).
107. D. Suter and R. R. Ernst, Phys. Rev. B 32, 5608 (1985).
108. M. Hohwy, C. M. Rienstra, and R. G. Griffin, J. Chem. Phys. 117, 4973 (2002).
109. A. E. Bennett, C. M. Rienstra, M. Auger, K. V. Lakshmi, and R. G. Griffin, J. Chem. Phys. 103, 6951 (1995).
110. R. R. Ernst, G. Bodenhausen, and A. Wokaun, Principles of Nuclear Magnetic Resonance in One and Two Dimensions (Clarendon, Oxford, 1987).
111. C. P. Jaroniec, B. A. Tounge, C. M. Rienstra, J. Herzfeld, and R. G. Griffin, J. Magn. Reson. 146, 132 (2000).
112. K. Takegoshi and T. Terao, J. Chem. Phys. 117, 1700 (2002).
113. E. Fry, V. Phan, and K. W. Zilm, presented at the 48th Experimental Nuclear Magnetic Resonance Conference, Daytona Beach, FL, 2007.
114. J. S. Hu and A. Bax, J. Biomol. NMR 9, 323 (1997).
115. K. Takegoshi, S. Nakamura, and T. Terao, Chem. Phys. Lett. 344, 631 (2001).
116. K. T. Mueller, J. Magn. Reson., Ser. A 113, 81 (1995).
117. P. J. Carroll, P. L. Stewart, and S. J. Opella, Acta Crystallogr. C46, 243 (1990).
118. T. Gallagher, P. Alexander, P. Bryan, and G. L. Gilliland, Biochemistry 33, 4721 (1994).
119. J. J. Barchi, B. Grasberger, A. M. Gronenborn, and G. M. Clore, Protein Sci. 3, 15 (1994).
120. R. L. Dunbrack and M. Karplus, J. Mol. Biol. 230, 543 (1993).
121. D. J. States, R. A. Haberkorn, and D. J. Ruben, J. Magn. Reson. (1969-1992) 48, 286 (1982).
122. D. Marion and K. Wüthrich, Biochem. Biophys. Res. Commun. 113, 967 (1983).
123. J. J. Helmus (unpublished).
124. H. L. Frericks-Schmidt, L. J. Sperling, Y. G. Gao, B. J. Wylie, J. M. Boettcher, S. R. Wilson, C. M. Rienstra, J. Phys. Chem. B (2007), ASAP article (doi: 10.1021/jp075531p).