Insights into the acylation mechanism of class A β-lactamases from molecular dynamics simulations of the TEM-1 enzyme complexed with benzylpenicillin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 125, Issue 3, 2003, Pages 672-684

  Díaz, Natalia ^a,c   Sordo, Tomás L ^a   Merz Jr , Kenneth M ^b   Suárez, Dimas ^a  

^a UNIVERSITY OF OVIEDO   (Spain)

^b PENNSYLVANIA STATE UNIVERSITY   (United States)

^c INSTITUT DE BIOLOGIE STRUCTURALE   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CONFORMATIONS; HYDROGEN BONDS; HYDROPHILICITY; MOLECULAR DYNAMICS; ORGANIC SOLVENTS;

PENICILLIN;

ENZYMES;

BETA LACTAMASE; PENICILLIN G; PROTEIN TEM 1; UNCLASSIFIED DRUG;

ACYLATION; AQUEOUS SOLUTION; ARTICLE; CATALYSIS; CHEMICAL BOND; CHEMICAL STRUCTURE; COMPLEX FORMATION; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME CONFORMATION; ENZYME SUBSTRATE; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR INTERACTION; QUANTUM MECHANICS; SIMULATION;

ACYLATION; BETA-LACTAMASES; BINDING SITES; COMPUTER SIMULATION; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; KINETICS; MODELS, MOLECULAR; PENICILLIN G; PROTEIN CONFORMATION; SOLUTIONS; THERMODYNAMICS; WATER;

EID: 0037460169     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja027704o     Document Type: Article

References (71)

1. Walsh, C. Nature 2000, 406, 775-781.
2. Wright, G. D. Chem. Biol. 2000, 7, 127-132.
3. Waley, S. G. β-Lactamases: Mechanism of Action; Page, M. I., Ed.; Blackie Academic & Professional: London, 1992; pp 199-227.
4. Maiti, S. N.; Philips, O. A.; Micetich, R. G.; Livermore, D. M. Curr. Med. Chem. 1998, 5, 441-456.
5. Page, M. I. Chem. Commun. 1998, 1609-1617.
6. Matagne, A.; Lamotte-Brasseur, J.; Frère, J. M. Biochem. J. 1998, 330, 581-598.
7. Ambler, R. P.; Coulson, A. F.; Frére, J. M.; Ghuysen, J. M.; Jaurin, B.; Joris, B.; Levesque, R.; Tiraby, G.; Waley, S. G. Biochem. J. 1991, 276, 269-272.
8. Vijayakumar, S.; Ravishanker, G.; Pratt, R. F.; Beveridge, D. L. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 1722-1730.
9. Lamotte-Brasseur, J.; Jacob-Dubuisson, F.; Dive, G.; Frère, I. M.; Ghuysen, J. M. Biochem. J. 1992, 282, 189-195.
10. Minasov, G.; Wang, X.; Shoichet, B. K. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5333-5340.
11. Strydnadka, N. C. J.; Adachi, H.; Jensen, S. E.; Johns, K.; Sielecki, A.; Betzel, C.; Sutoh, K.; James, M. N. J. Nature 1992, 359, 700-705.
12. Gillaume, G.; Vanhove, M.; Lamotte-Brasseur, J.; Ledent, P.; Jamin, M.; Joris, B.; Frére, J. M. J. Biol. Chem. 1997, 272, 5438-5444.
13. Massova, I.; Mobashery, S. Antimicrob. Agents. Chemother. 1998, 42, 1-17.
14. Zawadzke, L. E.; Chen, C. C. H.; Banerjee, S.; Li, Z.; Wäcsh, S.; Kapadia, G.; Moult, J.; Herzberg, O. Biochemistry 1996, 35, 16 475-16 482.
15. Raquet, X.; Lounnas, V.; Lamotte-Brasseur, J.; Frère, J. M.; Wade, R. C. Biophys. J. 1997, 73, 2416-2426.
16. Lamotte-Brasseur, J.; Lounnas, V.; Raquet, X.; Wade, R. C. Protein Sci. 1999, 8, 404-409.
17. Damblon, C.; Raquet, X.; Lian, L. Y.; Lamotte-Brasseur, J.; Fonzé, E.; Charlier, P.; Roberts, G. C. K.; Frére, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 1747-1752.
18. Ishiguro, M.; Imajo, S. J. Med. Chem. 1996, 39, 2207-2218.
19. Atanasov, B.; Mustafi, D.; Makinen, M. W. Proc. Nat. Acad. Sci 2000, 97, 3160-3165.
20. Díaz, N.; Suárez, D.; Sordo, T. L.; Merz, K. M., Jr. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 11 302-11 313.
21. Meroueh, S. O.; Roblin, P.; Golemi, D.; Maveyraud, L.; Vakulenko, S. B.; Zhang, Y.; Samama, J.-P.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 9422-9430.
22. Matagne, A.; Lamotte-Brasseur, J.; Dive, G.; Knox, J. R.; Frère, J. M. Biochem. J. 1993, 293, 607-611.
23. Lamotte-Brasseur, J.; Dive, G.; Dideberg, O.; Charlier, P.; Frère, J. M.; Ghuysen, J. M. Biochem. J. 1991, 279, 213-221.
24. Jelsch, C.; Mourey, L.; Masson, J. M.; Samama, J. P. Proteins: Struct. Func. Genet. 1993, 16, 364-383.
25. Schafmeister, C.; Ross, W. S.; Romanovski, V. LEap, 1.0 ed.; University of California: San Francisco, 1995.
26. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M., Jr.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197.
27. Case, D. A.; Pearlman, D. A.; Caldwell, J. W.; Cheatham II, T. E.; Ross, W. S.; Simmerling, C. L.; Darden, T. A.; Merz, K. M., Jr.; Stanton, R. V.; Cheng, A. L.; Vincent, J. J.; Crowley, M.; Ferguson, D. M.; Radmer, R. J.; Seibel, G. L.; Singh, U. C.; Weiner, P. K.; Kollman, P. A. AMBER, 5.0 ed.; University of California: San Francisco, 1997.
28. van Gunsteren, W. F.; Berendsen, H. J. C. Mol. Phys. 1977, 34, 1311.
29. Allen, M. P.; Tildesley, D. J. Computer Simulation of Liquids; Clarendon Press: Oxford, 1987.
30. Berendsen, H. J. C.; Potsma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; DiNola, A. D.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690.
31. Essman, V.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593.
32. Petersen, H. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 3668-3679.
33. Kraulis, P. J. J. Appl. Crystallogr. 1991, 24, 946-950.
34. Merritt, E. A.; Bacon, D. J. Methods Enzymol. 1997, 277, 505-524.
35. Boyd, D. B. In Chemistry and Biology of β-Lactam Antibiotics; Morin, R. B., Gorman, M., Eds.; Academic Press: London, 1982; Vol. 1, pp 437-439.
36. Clayden, N. J.; Dobson, C, M.; Lian, L.-Y.; Twyman, J. M. J. Chem. Soc., Perkin Trans. H 1986, 1933-1940.
37. Twyman, J. M.; Fattah, J.; Dobson, C. M. J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1991, 647-649.
38. Keith, D. D.; Tengi, J.; Rossman, P.; Todaro, L.; Weigele, M. Tetrahedron 1983, 39, 2445-2458.
39. Jhoti, H.; Singh, O. M.; Weir, M. P.; Cooke, R.; Murray-Rust, P.; Wonacott, A. Biochemistry 1994, 33, 8417-8427.
40. Miyashita, K.; Massova, I.; Taibi, P.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 11 055-11 059.
41. Maveyraud, L.; Massova, I.; Birck, C.; Miyashita, K.; Samama, J. P.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7435-7440.
42. Chen, C. C. H.; Herzberg, O. Biochemistry 2001, 40, 2351-2358.
43. Nangia, A.; Desiraju, G. R. J. Mol. Struct. 1999, 474, 65-79.
44. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Zakrzewski, V. G.; Montgomery, J. A.; Stratmann, J., R. E.; Burant, J. C.; Dapprich, S.; Millam, J. M.; Daniels, A. D.; Kudin, K. N.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Tomasi, J.; Barone, V.; Cossi, M.; Cammi, R.; Mennucci, B.; Pomelli, C.; Adamo, C.; Clifford, S.; Ochterski, J.; Petersson, G. A.; Ayala, P. Y.; Cui, Q.; Morokuma, K.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Cioslowski, J.; Ortiz, J. V.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Gomperts, R.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Gonzalez, C.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Andres, J. L.; Gonzalez, C.; Head-Gordon, M.; Replogle, E. S.; Pople, J. A. Gaussian 98, revision A.6; Gaussian, Inc.: Pittsburgh, PA, 1998.
45. Fox, T.; Kollman, P. A. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 8070-8079.
46. Bayly, C. A.; Cieplak, P.; Cornell, W. D.; Kollman, P. A. J. Phys. Chem. 1993, 97, 10 269-10 280.
47. Dewar, M. J. S.; Zoebisch, E. G.; Healy, E. F.; Stewart, J. J. P. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 3902-3909.
48. Taibi-Tronche, P.; Massova, I.; Vakulenko, S. B.; Lerner, S. A.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7441-7448.
49. Frau, J.; Coll, M.; Donoso, J.; Muñoz, F. J. Mol. Struct. (THEOCHEM) 1991, 231, 109-124.
50. Frau, J.; Donoso, J.; Muñoz, F.; García-Blanco, F. J. Mol. Struct. (THEOCHEM) 1991, 251, 205-218.
51. Cheng, A.; Stanton, R. S.; Vincent, J. J.; van der Vaart, A.; Damodaran, K. V.; Dixon, S. L.; Hartsough, D. S.; Mori, M.; Best, S. A.; Monard, G.; Garcia, M.; Van Zant, L. C.; Merz, K. M. J. ROAR 2.0; The Pennsylvania State University, 1999.
52. Yang, W.; Lee, T.-S. J. Chem. Phys. 1995, 103, 5674-5678.
53. Gogonea, V.; Merz, K. M., Jr. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 5171-5178.
54. Li, J.; Cramer, C. J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 1820-1831.
55. Dixon, S. L.; van der Vaart, A.; Gogonea, V.; Vincent, J. J.; Brothers, E. N.; Suárez, D.; Westerhoff, L. M.: Merz, K. M. J. DIVCON99; The Pennsylvania State University, 1999.
56. van der Vaart, A.; Suárez, D.; Merz, K. M., Jr. J. Chem. Phys. 2000, 113, 10 512-10 523.
57. Lui, D. C.; Nocedal, J. Mathematical Programming 1989, 45, 503-528.
58. Chong, L. T.; Duan, Y.; Wang, L.; Massova, I.; Kollman, P. A. Proc. Natl. Acad. Sci. 1999, 96, 14 330-14 335.
59. Becke, A. D. Exchange-Correlation Approximation in Density-Functional Theory; Yarkony, D. R., Ed.; World Scientific: Singapore, 1995.
60. Wang, W.; Donini, O.; Reyes, C. M.; Kollman, P. A. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2001, 30, 211-243.
61. Kollman, P. A.; Massova, I.; Reyes, C.; Kuhn, B.; Huo, S.; Chong, L.; Lee, M.; Lee, T.; Duan, Y.; Wang, W.; Donini, O.; Cieplak, P.; Srinivasan, J.; Case, D. A.; Cheatham, T. E. Acc. Chem. Res. 2000, 33, 889-897.
62. Fonzé, E.; Charlier, P.; To'th, Y.; Vermiere, M.; Raquet, X.; Dubus, A.; Frère, J.-M. Acta Crystallogr., Sect. D 1995, 51, 682-694.
63. Imtiaz, U.; Billings, E. M.; Knox, J. R.; Manavathu, E. K.; Lerner, S. A.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 4435-4442.
64. Mustafi, D.; Sosa-Peinado, A.; Makinen, M. W. Biochemistry 2001, 40, 2397-2409.
65. Hokenson, M. J.; Cope, G. A.; Lewis, E. R.; Oberg, K. A.; Fink, A. L. Biochemistry 2000, 39, 6538-6545.
66. Lim, D.; Sanschagrin, F.; Passmore, L.; De Castro, L.; Levesque, R. C.; Strydnadka, N. C. J. Biochemistry 2001, 40, 395-402.
67. Matagne, A.; Frère, J. M. Biochim. Biophys. Acta 1995, 1246, 109-127.
68. Delaire, M.; Labia, R.; Samama, J. P.; Masson, J. M. J. Biol. Chem. 1992, 267, 20 600-20 606.
69. Beadle, B. M.; Trehan, I.; Focia, P. J.; Shoichet, B. K. Structure 2002, 10, 413-414.
70. Bulychev, A.; Massova, I.; Miyashita, K.; Mobashery, S. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 7619-7625.
71. Laws, A. P.; Page, M. I. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 11 1989, 1577-1581.