Tuning stability of coiled-coil heterotrimers by selection of steric matching partners

Organic Letters

Volumn 6, Issue 23, 2004, Pages 4219-4222

  Travisano, Philip ^a   Kennan, Alan J ^a  

^a Veterinary Dentistry and Oral Surgery   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ARTICLE; ENERGY TRANSFER; HYDROPHOBICITY; MOLECULAR MODEL; STEREOCHEMISTRY;

EID: 9444269224     PISSN: 15237060     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ol048352o     Document Type: Article

References (54)

1. Reviews: (a) MacPhee, C. E.; Woolfson, D. N. Curr. Opin. Solid State Mater. Sci. 2004, 8, 141-149. (b) Holmes, T. C. Trends Biotechnol. 2002, 20, 16-21. (c) Yates, T. O.; Padilla J. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2002, 12, 464-470.
2. Reviews: (a) MacPhee, C. E.; Woolfson, D. N. Curr. Opin. Solid State Mater. Sci. 2004, 8, 141-149. (b) Holmes, T. C. Trends Biotechnol. 2002, 20, 16-21. (c) Yates, T. O.; Padilla J. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2002, 12, 464-470.
3. Reviews: (a) MacPhee, C. E.; Woolfson, D. N. Curr. Opin. Solid State Mater. Sci. 2004, 8, 141-149. (b) Holmes, T. C. Trends Biotechnol. 2002, 20, 16-21. (c) Yates, T. O.; Padilla J. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2002, 12, 464-470.
4. Reviews: (a) Mason, J. M.; Arndt, K. M. ChemBioChem 2004, 5, 170-176. (b) Micklatcher, C.; Chmielewski, J. Cur. Op. Chem. Biol. 1999, 3, 724-729. (c) Oakley, M. G.; Hollenbeck, J. J. Curr. Op. Struct. Biol. 2001, 11, 450-457. (d) DeGrado, W. F.; Summa, C. M.; Pavone, V.; Nastri, F.; Lombardi, A. Annu. Rev. Biochem. 1999, 68, 779-819.
5. Reviews: (a) Mason, J. M.; Arndt, K. M. ChemBioChem 2004, 5, 170-176. (b) Micklatcher, C.; Chmielewski, J. Cur. Op. Chem. Biol. 1999, 3, 724-729. (c) Oakley, M. G.; Hollenbeck, J. J. Curr. Op. Struct. Biol. 2001, 11, 450-457. (d) DeGrado, W. F.; Summa, C. M.; Pavone, V.; Nastri, F.; Lombardi, A. Annu. Rev. Biochem. 1999, 68, 779-819.
6. Reviews: (a) Mason, J. M.; Arndt, K. M. ChemBioChem 2004, 5, 170-176. (b) Micklatcher, C.; Chmielewski, J. Cur. Op. Chem. Biol. 1999, 3, 724-729. (c) Oakley, M. G.; Hollenbeck, J. J. Curr. Op. Struct. Biol. 2001, 11, 450-457. (d) DeGrado, W. F.; Summa, C. M.; Pavone, V.; Nastri, F.; Lombardi, A. Annu. Rev. Biochem. 1999, 68, 779-819.
7. Reviews: (a) Mason, J. M.; Arndt, K. M. ChemBioChem 2004, 5, 170-176. (b) Micklatcher, C.; Chmielewski, J. Cur. Op. Chem. Biol. 1999, 3, 724-729. (c) Oakley, M. G.; Hollenbeck, J. J. Curr. Op. Struct. Biol. 2001, 11, 450-457. (d) DeGrado, W. F.; Summa, C. M.; Pavone, V.; Nastri, F.; Lombardi, A. Annu. Rev. Biochem. 1999, 68, 779-819.
8. (a) Ashkenasy, G.; Jagasia, R.; Yadav, M.; Ghadiri, M. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 10872-10877.
9. (b) Kammerer, R. A.; Kostrewa, D.; Zurdo, J.; Detken, A.; Garcia-Echeverria, C.; Green, J. D.; Müller, S. A.; Meier, B. H.; Winkler, F. K.; Dobson, C. M.; Steinmetz, M. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 4435-4440.
10. (c) Stevens, M. M.; Flynn, N. T.; Wang, C.; Tirrell, D. A.; Langer, R. Adv. Mater. 2004, 16, 915-918.
11. (d) Zhou, M.; Bentley, D.; Ghosh, I. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 734-735.
12. (e) Lee, K.-H.; Matzapetakis, M.; Mitra, S.; Marsh, E. N. G.; Pecoraro, V. L. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9178-9179.
13. (f) Ryadnov, M. G.; Woolfson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7454-7455.
14. (g) Boon, C. L.; Frost, D.; Chakrabartty, A. Biopolymers 2004, 76, 244-257.
15. (h) Ryadnov, M. G.; Ceyhan, B.; Niemeyer, C. M.; Woolfson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9388-9394.
16. (i) Li, X.; Chmielewski, J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11820-11821.
17. (j) Farrer, B. T.; Pecoraro, V. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3760-3765.
18. (k) Campbell, K. M.; Lumb, K. J. Biochemistry 2002, 41, 7169-7175.
19. (l) Kim, B.-M.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8237-8244.
20. (m) Akey, D. L.; Malashkevich, V. N.; Kim, P. S. Biochemistry 2001, 40, 6352-6360.
21. (n) McClain, D. L.; Woods, H. L.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3151-3152.
22. (o) Zhu, H.; Celinski, S. A.; Scholtz, J. M.; Hu, J. C. J. Mol. Biol. 2000, 300, 1377-1387.
23. (p) Eckert, D. M.; Malashkevich, V. N.; Kim, P. S. J. Mol. Biol. 1998, 284, 859-865.
24. (q) Oakley, M. G.; Kim, P. S. Biochemistry 1998, 37, 12603-12610.
25. (r) Gonzalez, L., Jr.; Woolfson, D. N.; Alber, T. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 1011-1018.
26. (s) Lumb, K. J.; Kim, P. S. Biochemistry 1995, 34, 8642-8648.
27. (a) Burkhard, P.; Strelkov, S. V.; Stetefeld, J. Trends Cell Biol. 2001, 11, 82-88.
28. (b) Lupas, A. Trends Biochem. Sci. 1996, 21, 375-382.
29. (a) Kwok, S. C.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 2004, 279, 21576-21588.
30. (b) Ibarra-Molero, B.; Zitzewitz, J. A.; Matthews, C. R. J. Mol. Biol. 2004, 336, 989-996.
31. (c) Walshaw, J.; Woolfson, D. N. J. Struct. Biol. 2003, 144, 349-361.
32. (d) Kohn, W. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Mol. Biol. 1998, 283, 993-1012.
33. (e) Harbury, P. B.; Zhang, T.; Kim, P. S.; Alber, T. Science 1993, 262, 1401-1407.
34. (f) O'Shea, E. K.; Klemm, J. D.; Kim, P. S.; Alber, T. Science 1991, 254, 539-544.
35. (a) Schnarr, N. A.; Kennan, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13046-13051.
36. (b) Schnarr, N. A.; Kennan, A. J.; J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6364-6365.
37. (c) Schnarr, N. A.; Kennan, A. J., J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 667-671.
38. (d) Schnarr, N. A.; Kennan, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 9779-9783.
39. (e) Schnarr, N. A.; Kennan, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11081-11082.
40. Other steric matching systems: (a) Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7518-7519. (b) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1996, 40, 495-504. (c) Betz, S. F.; DeGrado W. F. Biochemistry 1996, 35, 6955-6962. (d) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Lavigne, P.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3995-4001. (e) Monera, O. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1994, 33, 3862-3871. (f) Lovejoy, B.; Choe, S.; Casico, D.; McRorie, D. K.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Science 1993, 259, 1288-1293. (g) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 19218-19227.
41. Other steric matching systems: (a) Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7518-7519. (b) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1996, 40, 495-504. (c) Betz, S. F.; DeGrado W. F. Biochemistry 1996, 35, 6955-6962. (d) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Lavigne, P.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3995-4001. (e) Monera, O. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1994, 33, 3862-3871. (f) Lovejoy, B.; Choe, S.; Casico, D.; McRorie, D. K.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Science 1993, 259, 1288-1293. (g) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 19218-19227.
42. Other steric matching systems: (a) Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7518-7519. (b) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1996, 40, 495-504. (c) Betz, S. F.; DeGrado W. F. Biochemistry 1996, 35, 6955-6962. (d) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Lavigne, P.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3995-4001. (e) Monera, O. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1994, 33, 3862-3871. (f) Lovejoy, B.; Choe, S.; Casico, D.; McRorie, D. K.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Science 1993, 259, 1288-1293. (g) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 19218-19227.
43. Other steric matching systems: (a) Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7518-7519. (b) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1996, 40, 495-504. (c) Betz, S. F.; DeGrado W. F. Biochemistry 1996, 35, 6955-6962. (d) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Lavigne, P.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3995-4001. (e) Monera, O. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1994, 33, 3862-3871. (f) Lovejoy, B.; Choe, S.; Casico, D.; McRorie, D. K.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Science 1993, 259, 1288-1293. (g) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 19218-19227.
44. Other steric matching systems: (a) Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7518-7519. (b) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1996, 40, 495-504. (c) Betz, S. F.; DeGrado W. F. Biochemistry 1996, 35, 6955-6962. (d) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Lavigne, P.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3995-4001. (e) Monera, O. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1994, 33, 3862-3871. (f) Lovejoy, B.; Choe, S.; Casico, D.; McRorie, D. K.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Science 1993, 259, 1288-1293. (g) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 19218-19227.
45. Other steric matching systems: (a) Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7518-7519. (b) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1996, 40, 495-504. (c) Betz, S. F.; DeGrado W. F. Biochemistry 1996, 35, 6955-6962. (d) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Lavigne, P.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3995-4001. (e) Monera, O. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1994, 33, 3862-3871. (f) Lovejoy, B.; Choe, S.; Casico, D.; McRorie, D. K.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Science 1993, 259, 1288-1293. (g) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 19218-19227.
46. Other steric matching systems: (a) Gurnon, D. G.; Whitaker, J. A.; Oakley, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7518-7519. (b) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1996, 40, 495-504. (c) Betz, S. F.; DeGrado W. F. Biochemistry 1996, 35, 6955-6962. (d) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Lavigne, P.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3995-4001. (e) Monera, O. D.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. Biochemistry 1994, 33, 3862-3871. (f) Lovejoy, B.; Choe, S.; Casico, D.; McRorie, D. K.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Science 1993, 259, 1288-1293. (g) Monera, O. D.; Zhou, N. E.; Kay, C. M.; Hodges, R. S. J. Biol. Chem. 1993, 268, 19218-19227.
47. Other approaches to heterotrimer design: (a) Kiyokawa, T.; Kanaori, K.; Tajima, K.; Tanaka, T. Biopolymers 2001, 55, 407-414. (b) Kashiwada, A.; Hiroaki, H.; Kohda, D.; Nango, M.; Tanaka, T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 212-215. (c) Nautiyal, S.; Alber, T. Protein Sci. 1999, 8, 84-90. (d) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1997, 40, 495-504. (e) Gonzalez, L., Jr.; Plecs, J. J.; Alber, T. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 510-515. (f) Nautiyal, S.; Woolfson, D. N.; King, D. S.; Alber, T. Biochemistry 1995, 34, 11645-11651
48. Other approaches to heterotrimer design: (a) Kiyokawa, T.; Kanaori, K.; Tajima, K.; Tanaka, T. Biopolymers 2001, 55, 407-414. (b) Kashiwada, A.; Hiroaki, H.; Kohda, D.; Nango, M.; Tanaka, T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 212-215. (c) Nautiyal, S.; Alber, T. Protein Sci. 1999, 8, 84-90. (d) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1997, 40, 495-504. (e) Gonzalez, L., Jr.; Plecs, J. J.; Alber, T. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 510-515. (f) Nautiyal, S.; Woolfson, D. N.; King, D. S.; Alber, T. Biochemistry 1995, 34, 11645-11651
49. Other approaches to heterotrimer design: (a) Kiyokawa, T.; Kanaori, K.; Tajima, K.; Tanaka, T. Biopolymers 2001, 55, 407-414. (b) Kashiwada, A.; Hiroaki, H.; Kohda, D.; Nango, M.; Tanaka, T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 212-215. (c) Nautiyal, S.; Alber, T. Protein Sci. 1999, 8, 84-90. (d) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1997, 40, 495-504. (e) Gonzalez, L., Jr.; Plecs, J. J.; Alber, T. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 510-515. (f) Nautiyal, S.; Woolfson, D. N.; King, D. S.; Alber, T. Biochemistry 1995, 34, 11645-11651
50. Other approaches to heterotrimer design: (a) Kiyokawa, T.; Kanaori, K.; Tajima, K.; Tanaka, T. Biopolymers 2001, 55, 407-414. (b) Kashiwada, A.; Hiroaki, H.; Kohda, D.; Nango, M.; Tanaka, T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 212-215. (c) Nautiyal, S.; Alber, T. Protein Sci. 1999, 8, 84-90. (d) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1997, 40, 495-504. (e) Gonzalez, L., Jr.; Plecs, J. J.; Alber, T. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 510-515. (f) Nautiyal, S.; Woolfson, D. N.; King, D. S.; Alber, T. Biochemistry 1995, 34, 11645-11651
51. Other approaches to heterotrimer design: (a) Kiyokawa, T.; Kanaori, K.; Tajima, K.; Tanaka, T. Biopolymers 2001, 55, 407-414. (b) Kashiwada, A.; Hiroaki, H.; Kohda, D.; Nango, M.; Tanaka, T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 212-215. (c) Nautiyal, S.; Alber, T. Protein Sci. 1999, 8, 84-90. (d) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1997, 40, 495-504. (e) Gonzalez, L., Jr.; Plecs, J. J.; Alber, T. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 510-515. (f) Nautiyal, S.; Woolfson, D. N.; King, D. S.; Alber, T. Biochemistry 1995, 34, 11645-11651
52. Other approaches to heterotrimer design: (a) Kiyokawa, T.; Kanaori, K.; Tajima, K.; Tanaka, T. Biopolymers 2001, 55, 407-414. (b) Kashiwada, A.; Hiroaki, H.; Kohda, D.; Nango, M.; Tanaka, T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 212-215. (c) Nautiyal, S.; Alber, T. Protein Sci. 1999, 8, 84-90. (d) Lombardi, A.; Bryson, J. W.; DeGrado, W. F. Biopolymers 1997, 40, 495-504. (e) Gonzalez, L., Jr.; Plecs, J. J.; Alber, T. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 510-515. (f) Nautiyal, S.; Woolfson, D. N.; King, D. S.; Alber, T. Biochemistry 1995, 34, 11645-11651
53. 16 is 2:1 Phe:Ala at position 9, matched at position 16, and all alanine at position 23.
54. 23 systems (see Supporting Information). Thus, the stability variance appears to be context independent. For dramatic examples of context dependence in hydrophobic core cluster patterns, see ref 5a and: Lu S. M.; Hodges, R. S. Protein Sci. 2004, 13, 714-726.