Unbinding Kinetics of a p38 MAP Kinase Type II Inhibitor from Metadynamics Simulations

Journal of the American Chemical Society

Volumn 139, Issue 13, 2017, Pages 4780-4788

  Casasnovas, Rodrigo ^a   Limongelli, Vittorio ^b,c   Tiwary, Pratyush ^d   Carloni, Paolo ^a   Parrinello, Michele ^b  

^a FORSCHUNGSZENTRUM JÜLICH   (Germany)

^b UNIVERSITY OF LUGANO   (Switzerland)

^c UNIVERSITY OF NAPLES FEDERICO II   (Italy)

^d Och Spine at New York Presbyterian Hospitals   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ENZYMES; FREE ENERGY; KINETICS; LIGANDS;

EXPERIMENTAL VALUES; FREE-ENERGY CALCULATIONS; KINETIC PROPERTIES; MARKOV STATE MODELS; METADYNAMICS SIMULATIONS; MOLECULAR TARGETS; RATE-LIMITING STEPS; RELEVANT TARGET;

BINDING ENERGY;

LIGAND; MITOGEN ACTIVATED PROTEIN KINASE P38 INHIBITOR; MITOGEN ACTIVATED PROTEIN KINASE P38; PROTEIN KINASE INHIBITOR; UREA;

ARTICLE; BINDING KINETICS; CALCULATION; ENZYME KINETICS; MARKOV CHAIN; MOLECULAR DYNAMICS; SIMULATION; SOLVATION; ANALOGS AND DERIVATIVES; ANTAGONISTS AND INHIBITORS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; KINETICS; METABOLISM; STRUCTURE ACTIVITY RELATION; THERMODYNAMICS;

KINETICS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; MOLECULAR STRUCTURE; P38 MITOGEN-ACTIVATED PROTEIN KINASES; PROTEIN KINASE INHIBITORS; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP; THERMODYNAMICS; UREA;

EID: 85017158247     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b12950     Document Type: Article

References (68)

1. Copeland, R. A. Nat. Rev. Drug Discovery 2016, 15, 87 10.1038/nrd.2015.18
2. Copeland, R. A.; Pompliano, D. L.; Meek, T. D. Nat. Rev. Drug Discovery 2006, 5, 730 10.1038/nrd2082
3. Walkup, G. K.; You, Z.; Ross, P. L.; Allen, E. K. H.; Daryaee, F.; Hale, M. R.; O’Donnell, J.; Ehmann, D. E.; Schuck, V. J. A.; Buurman, E. T.; Choy, A. L.; Hajec, L.; Murphy-Benenato, K.; Marone, V.; Patey, S. A.; Grosser, L. A.; Johnstone, M.; Walker, S. G.; Tonge, P. J.; Fisher, S. L. Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 416 10.1038/nchembio.1796
4. Pargellis, C.; Tong, L.; Churchill, L.; Cirillo, P. F.; Gilmore, T.; Graham, A. G.; Grob, P. M.; Hickey, E. R.; Moss, N.; Pav, S.; Regan, J. Nat. Struct. Biol. 2002, 9, 268 10.1038/nsb770
5. Schneider, E. V.; Böttcher, J.; Huber, R.; Maskos, K.; Neumann, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 8081 10.1073/pnas.1305378110
6. Mereghetti, P.; Gabdoulline, R. R.; Wade, R. C. Biophys. J. 2010, 99, 3782 10.1016/j.bpj.2010.10.035
7. Sandikci, A.; Gloge, F.; Martinez, M.; Mayer, M. P.; Wade, R.; Bukau, B.; Kramer, G. Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 843 10.1038/nsmb.2615
8. Dror, R. O.; Pan, A. C.; Arlow, D. H.; Borhani, D. W.; Maragakis, P.; Shan, Y.; Xu, H.; Shaw, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 13118 10.1073/pnas.1104614108
9. Shan, Y.; Kim, E. T.; Eastwood, M. P.; Dror, R. O.; Seeliger, M. A.; Shaw, D. E. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 9181 10.1021/ja202726y
10. Lane, T. J.; Bowman, G. R.; Beauchamp, K.; Voelz, V. A.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18413 10.1021/ja207470h
11. Shukla, D.; Meng, Y.; Roux, B.; Pande, V. S. Nat. Commun. 2014, 5, 1 10.1038/ncomms4397
12. Buch, I.; Giorgino, T.; De Fabritiis, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 10184 10.1073/pnas.1103547108
13. Plattner, N.; Noe, F. Nat. Commun. 2015, 6, 7653 10.1038/ncomms8653
14. Teo, I.; Mayne, C. G.; Schulten, K.; Lelièvre, T. J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 2983 10.1021/acs.jctc.6b00277
15. Barducci, A.; Bussi, G.; Parrinello, M. Phys. Rev. Lett. 2008, 100, 020603 10.1103/PhysRevLett.100.020603
16. Laio, A.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 12562 10.1073/pnas.202427399
17. Salvalaglio, M.; Tiwary, P.; Parrinello, M. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 1420 10.1021/ct500040r
18. Tiwary, P.; Limongelli, V.; Salvalaglio, M.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, E386 10.1073/pnas.1424461112
19. Tiwary, P.; Parrinello, M. P. Phys. Rev. Lett. 2013, 111, 230602 10.1103/PhysRevLett.111.230602
20. Grubmüller, H. Phys. Rev. E: Stat. Phys., Plasmas, Fluids, Relat. Interdiscip. Top. 1995, 52, 2893 10.1103/PhysRevE.52.2893
21. Voter, A. F. Phys. Rev. Lett. 1997, 78, 3908 10.1103/PhysRevLett.78.3908
22. Tiwary, P.; Mondal, J.; Morrone, J. A.; Berne, B. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 12015 10.1073/pnas.1516652112
23. Han, J.; Lee, J.; Bibbs, L.; Ulevitch, R. Science 1994, 265, 808 10.1126/science.7914033
24. Lee, J. C.; Laydon, J. T.; McDonnell, P. C.; Gallagher, T. F.; Kumar, S.; Green, D.; McNulty, D.; Blumenthal, M. J.; Keys, J. R.; Land vatter, S. W.; Strickler, J. E.; McLaughlin, M. M.; Siemens, I. R.; Fisher, S. M.; Livi, G. P.; White, J. R.; Adams, J. L.; Young, P. R. Nature 1994, 372, 739 10.1038/372739a0
25. Regan, J.; Pargellis, C. A.; Cirillo, P. F.; Gilmore, T.; Hickey, E. R.; Peet, G. W.; Proto, A.; Swinamer, A.; Moss, N. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2003, 13, 3101 10.1016/S0960-894X(03)00656-5
26. Šali, A.; Blundell, T. L. J. Mol. Biol. 1993, 234, 779 10.1006/jmbi.1993.1626
27. Barnes, M. J.; Conroy, R.; Miller, D. J.; Mills, J. S.; Montana, J. G.; Pooni, P. K.; Showell, G. A.; Walsh, L. M.; Warneck, J. B. H. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2007, 17, 354 10.1016/j.bmcl.2006.10.044
28. Craft, J. W.; Legge, G. B. J. Biomol. NMR 2005, 33, 15 10.1007/s10858-005-1199-0
29. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Palmo, K.; Maragakis, P.; Klepeis, J. L.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2010, 78, 1950 10.1002/prot.22711
30. Pavelites, J. J.; Gao, J.; Bash, P. A.; Mackerell, A. D. J. Comput. Chem. 1997, 18, 221 10.1002/(SICI)1096-987X(19970130)18:2<221::AID-JCC7>3.0.CO;2-X
31. Walker, R. C.; de Souza, M. M.; Mercer, I. P.; Gould, I. R.; Klug, D. R. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 11658 10.1021/jp0261814
32. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926 10.1063/1.445869
33. Wang, J.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157 10.1002/jcc.20035
34. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kalé, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781 10.1002/jcc.20289
35. Bonomi, M.; Branduardi, D.; Bussi, G.; Camilloni, C.; Provasi, D.; Raiteri, P.; Donadio, D.; Marinelli, F.; Pietrucci, F.; Broglia, R. A.; Parrinello, M. Comput. Phys. Commun. 2009, 180, 1961 10.1016/j.cpc.2009.05.011
36. Miyamoto, S.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 952 10.1002/jcc.540130805
37. Feller, S. E.; Zhang, Y.; Pastor, R. W.; Brooks, B. R. J. Chem. Phys. 1995, 103, 4613 10.1063/1.470648
38. Martyna, G. J.; Tobias, D. J.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1994, 101, 4177 10.1063/1.467468
39. Barducci, A.; Bonomi, M.; Parrinello, M. Wiley Interdiscip. Rev.: Comput. Mol. Sci. 2011, 1, 826 10.1002/wcms.31
40. Valsson, O.; Tiwary, P.; Parrinello, M. Annu. Rev. Phys. Chem. 2016, 67, 159 10.1146/annurev-physchem-040215-112229
41. Dama, J. F.; Parrinello, M.; Voth, G. A. Phys. Rev. Lett. 2014, 112, 240602 10.1103/PhysRevLett.112.240602
42. Granata, D.; Camilloni, C.; Vendruscolo, M.; Laio, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 6817 10.1073/pnas.1218350110
43. Branduardi, D.; Gervasio, F. L.; Parrinello, M. J. Chem. Phys. 2007, 126, 054103 10.1063/1.2432340
44. Limongelli, V.; Bonomi, M.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 6358 10.1073/pnas.1303186110
45. Limongelli, V.; Bonomi, M.; Marinelli, L.; Gervasio, F. L.; Cavalli, A.; Novellino, E.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 5411 10.1073/pnas.0913377107
46. Grazioso, G.; Limongelli, V.; Branduardi, D.; Novellino, E.; De Micheli, C.; Cavalli, A.; Parrinello, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 453 10.1021/ja208485w
47. Grubmüller, H.; Heymann, B.; Tavan, P. Science 1996, 271, 997 10.1126/science.271.5251.997
48. Sun, H.; Tian, S.; Zhou, S.; Li, Y.; Li, D.; Xu, L.; Shen, M.; Pan, P.; Hou, T. Sci. Rep. 2015, 5, 8457 10.1038/srep08457
49. Pan, A. C.; Borhani, D. W.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Drug Discovery Today 2013, 18, 667 10.1016/j.drudis.2013.02.007
50. Huang, D.; Caflisch, A. PLoS Comput. Biol. 2011, 7, e1002002 10.1371/journal.pcbi.1002002
51. Lee, C.-K.; Wang, Y.-M.; Huang, L.-S.; Lin, S. Micron 2007, 38, 446 10.1016/j.micron.2006.06.014
52. Schwesinger, F.; Ros, R.; Strunz, T.; Anselmetti, D.; Güntherodt, H.-J.; Honegger, A.; Jermutus, L.; Tiefenauer, L.; Plückthun, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 9972 10.1073/pnas.97.18.9972
53. Freitag, S.; Chu, V.; Penzotti, J. E.; Klumb, L. A.; To, R.; Hyre, D.; Le Trong, I.; Lybrand, T. P.; Stenkamp, R. E.; Stayton, P. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999, 96, 8384 10.1073/pnas.96.15.8384
54. Morelock, M. M.; Pargellis, C. A.; Graham, E. T.; Lamarre, D.; Jung, G. J. Med. Chem. 1995, 38, 1751 10.1021/jm00010a019
55. Pande, V. S.; Beauchamp, K.; Bowman, G. R. Methods 2010, 52, 99 10.1016/j.ymeth.2010.06.002
56. Daura, X.; Gademann, K.; Jaun, B.; Seebach, D.; van Gunsteren, W. F.; Mark, A. E. Angew. Chem., Int. Ed. 1999, 38, 236 10.1002/(SICI)1521-3773(19990115)38:1/2<236::AID-ANIE236>3.3.CO;2-D
57. Du, W.-N.; Marino, K. A.; Bolhuis, P. G. J. Chem. Phys. 2011, 135, 145102 10.1063/1.3644344
58. Widom, B. J. Chem. Phys. 1971, 55, 44 10.1063/1.1675541
59. Tiwary, P.; Berne, B. J. J. J. Chem. Phys. 2016, 145, 054113 10.1063/1.4959969
60. Tiwary, P.; Berne, B. J. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, 2839 10.1073/pnas.1600917113
61. Bolhuis, P. G.; Dellago, C.; Chandler, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 5877 10.1073/pnas.100127697
62. Limongelli, V.; Marinelli, L.; Cosconati, S.; La Motta, C.; Sartini, S.; Mugnaini, L.; Da Settimo, F.; Novellino, E.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 1467 10.1073/pnas.1112181108
63. Mondal, J.; Friesner, R. A.; Berne, B. J. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 5696 10.1021/ct500584n
64. Mondal, J.; Morrone, J. A.; Berne, B. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 13277 10.1073/pnas.1312529110
65. Schmidtke, P.; Luque, F. J.; Murray, J. B.; Barril, X. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18903 10.1021/ja207494u
66. Fu, C. D.; Oliveira, L. F. L.; Pfaendtner, J. J. Chem. Theory Comput. 2017, 13, 968 10.1021/acs.jctc.7b00038
67. Vogtherr, M.; Saxena, K.; Hoelder, S.; Grimme, S.; Betz, M.; Schieborr, U.; Pescatore, B.; Robin, M.; Delarbre, L.; Langer, T.; Wendt, K. U.; Schwalbe, H. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 993 10.1002/anie.200502770
68. Krause, D.; Thörnig, P. JURECA: General-Purpose Supercomputer at Jülich Supercomputing Centre JLRSF 2016, 2, A62 10.17815/jlsrf-2-121